踩踏对亚热带沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸的影响

熊莉，徐振锋，吴福忠，杨万勤*，殷睿，李志萍，倪祥银，熊海涛

(1.四川农业大学生态林业研究所 林业生态工程重点实验室，四川 成都611130；2.四川农业大学农学院，四川 成都611130)

土壤呼吸作为陆地生态系统碳循环的一个关键环节，是碳素由陆地生态系统进入大气的最主要途径[1]。土壤呼吸的估算是预测未来气候变化的关键。因此，研究土壤呼吸是探讨全球变暖及其对未来生存环境的影响具有十分重要的意义[2]。城市草坪是陆地生态系统的重要组成部分，是城市CO2主要的交换场所。随着城市草坪面积迅速发展，研究草坪土壤呼吸不仅有助于了解其在区域碳循环的作用，还有利于深入认识城市化对陆地生态系统碳循环的影响。

随着城市化进程加快，城市绿地面积也在迅速地扩张，其在全球碳循环中的作用越来越重要[1]。已有研究报道，草坪土壤呼吸速率很高[3-4]，并在城市碳循环和碳收支中占有重要地位[5]。但是以往大量的土壤呼吸研究主要集中在森林、苔原、草地和农田等生态系统[6-7]，对城市草坪的土壤呼吸的研究相对缺乏[8]。并且，有限的研究多关注生长季草坪土壤呼吸动态，而对冬季休眠期草坪土壤呼吸却鲜见报道。与天然草地相比，城市草坪会直接或间接地受到人为的影响，如修剪、机械压迫和各种娱乐活动的踩踏[9-10]。这些活动往往能改变土壤理化性质、微生物活性和草坪草的生理生长[11]。而土壤呼吸与土壤物理特性，植物地上/地下生长及微生物特征密切相关[9,12-13]。因此，人为踩踏可能对草坪土壤呼吸产生深刻影响，但至今缺乏相应的关注。

鉴于此，以中国亚热带沟叶结缕草(Zoysiamatrella)草坪为研究对象，动态监测了2个处理(踩踏和对照)下沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸，同步监测土壤温度和水分等环境因子，探讨踩踏对冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤呼吸的影响，旨在揭示人为干扰对亚热带城市草坪土壤碳循环的影响，并为城市草坪的管理提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

本试验在四川省成都市温江区四川农业大学校内沟叶结缕草草坪进行。该地区属亚热带湿润季风气候,年均温度为15.8℃，最冷月为1-2月，月均温为5.2℃，最热月7-8月，月均温为25.2℃，极端最低温和极端最高温分别为-3.3和39.9℃，年平均相对湿度83%。冬春少雨，夏秋多雨，年均降水量约1124.6 mm，年降雨天数平均约300 d，多雾。试验地草坪植被为暖季型禾本科多年生沟叶结缕草，地下根茎发达，耐贫瘠和践踏，被广泛作为中国亚热带城市园林绿化的草种。样地总面积约为2 hm2，建坪年龄为2年，草坪人为管理措施主要包括：在建坪当年施加适当的基肥，之后未追肥；每年采用便携式割草机修剪5～8次，留茬高度约4 cm，修剪碎屑及时运走，干旱时进行适当的人工浇水。

1.2 试验设计

试验设对照和践踏2个处理，且2个处理设3个样方，每个样方内随机设5个重复。于2012年11月在学校的沟叶结缕草草坪内选择沟叶结缕草覆盖和生长均一的地方建立3个20 m×20 m的样方作为对照处理；并在该草坪处经常有人为踩踏的地方(如：座椅、池塘和雕塑旁)随机选择3个样方，以作为践踏处理，其他环境因素均与对照处理较为一致。

1.3 研究方法

1.3.1土壤呼吸的测定 土壤呼吸通量采用Li-8100土壤碳通量自动测量系统 (Li-Cor Inc, NE, USA)测定。在每次测定前1 d，每个样方里随机布置5个PVC环(直径20 cm，高6 cm，平行地表插入土壤约3 cm)。同时将PVC环内的绿色植物齐地剪除，以避免地上植物呼吸。土壤呼吸的测定从2012年11月初开始到2013年3月底，大约每周观测1次，每次测定在9:00-12:00完成。测定土壤呼吸的同时，土壤5 cm深度的温湿度分别采用Li-8100自带温度探针和水分传感器观测。土壤呼吸指数模型，RS=a×eb×T，Q10=e10×b，公式中，RS和T分别为土壤呼吸速率和土壤温度，a和b都是拟合参数，Q10为土壤呼吸速率对温度的敏感性。

1.3.2生物量的测定 在呼吸通量测定的对照和踩踏样方附近分别随机布设5个0.2 m×0.2 m生物量取样样方，将样方草坪冠层部分平地剪掉，并采集0～20 cm土壤处的根系，分别带回实验室洗净，在80℃下烘72 h后称重，计算地上生物量和地下生物量。

1.4 数据分析

采用Student-t检验踩踏和对照处理容重、孔隙度和地上及地下生物量的差异性；采用重复测量方差分析(repeated measures ANOVE)比较处理之间土壤温度、水分和土壤呼吸差异性；采用Pearson相关系数评价5 cm土壤水分和土壤呼吸的相关关系。所有统计分析均采用SPSS 11.0完成。

2 结果与分析

2.1 踩踏对沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤温度和水分的影响

踩踏和对照处理的土壤温度在整个冬季呈单峰曲线变化，且存在显著的季节变化(图1a，P<0.01)，各处理土壤温度最低值都出现在次年的1月上旬。试验期间土壤温度变化幅度较大，踩踏和对照处理分别为5.0～19.8℃和5.5～17.0℃。踩踏处理的土壤温度总体高于对照处理，特别是在试验初期和试验末期，但统计分析表明踩踏和对照处理土壤温度的差异未达到显著水平。

与土壤温度不同，踩踏和对照处理的土壤水分在整个试验期间均呈缓慢下降趋势(图1b)，踩踏和对照处理的土壤水分均在10%～30%之间波动，季节变化明显(P<0.01)。同一测定时期踩踏处理的土壤水分明显低于对照处理的土壤水分，但是差异不显著(P>0.05)。试验期间，踩踏处理土壤水分较对照下降了12.6%。

2.2 踩踏对沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸的影响

在试验期间，踩踏和对照处理下沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸速率存在显著季节动态(P<0.01)，呼吸速率均在试验初期迅速下降，之后呈缓慢下降趋势，并均在次年1月降到最低值，之后呈上升趋势。但是，在试验后期(次年2-3月)随着气温的回升，无人为干扰的对照样地土壤呼吸速率随之迅速升高，而踩踏样地的土壤呼吸速率仍没有明显变化(图2)。踩踏和对照处理的冬季土壤呼吸速率分别在0.57～1.92 μmol/(m2·s)和1.20～3.17 μmol/(m2·s)范围波动。所有测定日期，人为踩踏的土壤呼吸速率都极显著低于对照土壤呼吸速率(P<0.01，图2)，踩踏使土壤呼吸速率平均下降了53.6%。但人为践踏没有影响沟叶结缕草草坪冬季土壤呼吸速率季节动态趋势。

图1 冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤温度和水分变化Fig.1 Variations of soil temperature and moisture in Z. matrella lawn during the winter

2.3 沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸与土壤温度和土壤水分关系

图2 冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤呼吸变化Fig.2 Variations of soil respiration in Z. matrella lawn during the winter

回归分析表明，踩踏和对照处理的土壤呼吸速率与5 cm土壤温度之间都存在显著指数关系(P<0.01，表1，图3)。5 cm土壤温度可以解释沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸变异的82%，而踩踏处理下，土壤呼吸速率变异只有68%源自5 cm土壤温度(P<0.05，表1)。踩踏显著降低土壤呼吸的温度敏感性(Q10)(P<0.05)，踩踏和对照处理的Q10分别为3.22和2.75(表1)。相关分析表明，无论是踩踏还是对照处理下，土壤呼吸速率和5 cm土壤水分之间都没有显著线性关系(P>0.05，图4)。

表1 土壤呼吸与温度的指数回归模型Table 1 The exponential regression model of soil and temperature

数值=平均数 (标准偏差)。 Value=mean (SD).

2.4 踩踏对沟叶结缕草草坪的生物量和土壤物理性质的影响

由表2可知，人为踩踏增加了土壤容重而降低了土壤孔隙度(P<0.1，表2)。人为踩踏使沟叶结缕草草坪土壤容重增加了10.8%，而使孔隙度下降了13.0%。此外，2种处理沟叶结缕草草坪地上和地下生物量分别呈极显著差异 (P<0.01，表2)。踩踏使沟叶结缕草草坪地上和地下生物量分别降低了55.7%和72.3%(表2)。

3 结论与讨论

图3 冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤呼吸与土壤温度的关系Fig.3 Relationship between soil respiration and soil temperature in Z. matrella lawn during the winter

图4 冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤呼吸与土壤水分的关系Fig.4 Relationship between soil respirations and soil moisture in Z. matrella lawn during the winter

处理Treatment容重Bulk density (g/cm3)孔隙度Porosity (%)地上生物量Aboveground biomass (g/m2)地下生物量Underground biomass (g/m2)对照 Control1.58 (0.09)41.60 (2.99)400.15 (60.21)618.00 (187.07)踩踏 Stepping1.75 (0.09)36.21 (2.89)177.15 (51.45)170.94 (44.53)P0.0710.0680.0010.007

数值=平均数 (标准偏差)。Value=mean (SD).

本研究中，2种处理下的沟叶结缕草草坪在冬季休眠期土壤呼吸动态均呈单峰曲线，先降低后升高，这与美国草坪[4-5]和亚热带草坪[9]、温带草地[14]的土壤呼吸研究结果相似。温度是调控土壤呼吸的一个重要环境因子[15]，本研究也发现亚热带沟叶结缕草草坪休眠期土壤呼吸动态特征同样主要受土壤温度动态变化所驱动。各处理沟叶结缕草草坪土壤呼吸动态曲线与土壤温度的变化趋势相对吻合，且回归分析表明踩踏和对照处理的土壤呼吸速率与5 cm土壤温度之间都存在显著指数关系，并能解释土壤呼吸变异的68%～82%，其他相关研究表明草坪温度可以解释土壤呼吸的77%～80%的变异[1]。水分是影响土壤呼吸的另一关键因子，本研究发现2种处理的土壤呼吸速率与土壤水分关系不显著(P>0.05)，李熙波等[9]也发现沟叶结缕草草坪土壤呼吸与土壤水分没有明显的相关关系。而孙倩等[16]研究却指出上海沟叶结缕草草坪土壤呼吸速率与土壤水分之间呈显著线性正相关。这可能是冬季沟叶结缕草处于休眠期，生长活动相对停止，对水分的需求不大，土壤呼吸受土壤水分变化的影响可能被其他因子的影响或系统误差所遮盖。其次，上海和四川气候类型不同，这可能也在一定程度上影响土壤水分对沟叶结缕草草坪土壤呼吸的调控作用的强弱。此外，冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤呼吸速率相对较低，这主要是因为低温抑制了土壤微生物的活动；另外，沟叶结缕草在日均气温10℃以下叶和茎就会枯黄[17]，导致其光合作用固定的有机物减少，进而导致冬季草坪土壤呼吸降低[18]。本研究还发现踩踏使冬季休眠期沟叶结缕草草坪土壤温度平均升高了1.1℃，这与何娜等[12]在研究压实对落叶人工林夏季土壤呼吸日变化的影响结果类似，庞学勇等[19]也得出踩踏会增加绿地土壤温度。这主要是踩踏处沟叶结缕草稀少，对阳光过滤作用相对较弱。

本研究中，踩踏对沟叶结缕草草坪影响的主要过程为土壤的压实，踩踏增大了草坪土壤的容重，降低了土壤的孔隙度，导致土壤的物理结构发生改变，微生物代谢活动受到抑制，使冬季草坪土壤呼吸速率显著下降(P<0.01)。这与前人研究林地压实对土壤呼吸影响结果一致[20-21]。踩踏降低土壤呼吸速率主要可能通过以下几个途径：1)首先，土壤是个多孔隙的复杂系统，踩踏使土壤紧实从而降低了土壤孔隙度，土壤通透性下降，进而抑制了土壤O2和CO2等气体的扩散，使外界O2不能顺利进入土壤，而内部产生的CO2又不能及时地扩散到大气中，导致土壤形成了一个缺氧的环境，进而抑制沟叶结缕草的根系和好氧微生物的活动，抑制土壤呼吸的主要生物化学过程——三羧酸循环，使无机物质矿化作用减弱[22]，土壤呼吸速率下降；2)其次，踩踏直接破坏沟叶结缕草的叶和茎，导致光合产物从地上底物向根部的输入减少，进而使土壤中积累的有机碳减少，一方面，根系会因供给的养分不足而生长缓慢，其呼吸自然会降低[23-24]，另一方面，土壤根系微生物也会因底物的缺乏和能量供给的不足而导致其呼吸变弱甚至死亡；3)再次，踩踏使沟叶结缕草草坪根系生物量下降了72.34%，这主要是由于土壤紧实胁迫阻碍了根系的穿插能力和伸长生长、抑制了幼苗的生长与建立、降低了根系活力[25]，根系的呼吸受到抑制，这种抑制程度随着土壤紧实胁迫时间的延长而加剧[26]。有研究表明土壤呼吸与根系生物量呈正相关关系[27-28]，李熙波等[9]也报道结缕草草坪总生物量对土壤呼吸季节动态的解释程度为88%，可见根系呼吸是土壤总呼吸很重要的组成部分[29]。此外，根系生物量降低导致通过根系向土壤输送的有机碳减少[30]，进而导致微生物代谢呼吸减弱，土壤呼吸降低。本研究中，踩踏使沟叶结缕草草坪根系生物量显著下降势必会使土壤呼吸速率显著降低。这与郑俊骞等[26]研究报道土壤紧实胁迫对黄瓜(Cucumissativus)根系呼吸代谢的影响结果类似。4)最后，土壤温度、湿度、微环境的变化都会影响土壤微生物量、微生物活性和微生物群落结构[31]，从而影响土壤呼吸，并会受到其诸多因子的交互影响[32]。本试验中，一方面，踩踏使土壤温度升高和部分根系死亡，为微生物代谢提供了一定的温度和养分，这在一定程度上可促进微生物活动，使土壤呼吸升高；但是，另一方面，踩踏降低了土壤水分，从而降低土壤碳底物扩散和微生物利用性，此外，踩踏使根系生物量减少也会在一定程度上降低根际微生物的数量和活性，更为重要的是，踩踏严重影响了土壤微环境从而使微生物代谢活动的前提条件受到限制，最终这些因子的交互作用导致土壤呼吸下降。

土壤呼吸的温度敏感性(Q10)是与全球气候变暖密切相关的一个指数，Q10值的微小变化就可能导致对土壤呼吸评价发生很大变化，从而使土壤碳估算产生重大误差，对预测未来气候变化下的土壤碳平衡具有重要意义[33]。本研究发现，踩踏使沟叶结缕草草坪土壤呼吸的温度敏感性Q10降低了14.6%。一般情况下，Q10与底物的可利用性呈正比[34]，植物根系分泌物往往带有大量活性有机碳，这部分碳很容易被微生物直接利用，通过呼吸释放到大气。本研究发现，踩踏极大降低了地上和地下生物量，从而导致地下活性有机碳输入和分配减少，进而引起土壤呼吸温度敏感性下降。另外，本研究已经发现踩踏显著地降低了草坪土壤水分。土壤水分下降，不利于可矿化土壤碳底物的扩散，并降低底物的可利用性，从而降低土壤呼吸温度敏感性。

综上所述，人为踩踏明显增加了亚热带沟叶结缕草草坪土壤容重、土壤温度，降低了土壤水分、土壤孔隙度、地上/地下生物量，从而极大降低沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸及温度敏感性。四川盆地沟叶结缕草草坪冬季休眠期土壤呼吸主要受土壤温度控制，而与土壤水分关系不大。踩踏可能通过直接和间接方式综合作用导致土壤呼吸下降。踩踏不仅降低亚热带沟叶结缕草草坪土壤碳排放，而且可能降低土壤碳释放对未来气候变化敏感性。