植物的环境信号分子茉莉酸及其生物学功能

李梦莎, 阎秀峰

(东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心, 东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室, 哈尔滨 150040)

1980年Ueda和Kato从苦艾(Artemisiaabsinthium)中分离并鉴定了具有促进衰老生理活性的茉莉酸甲酯(methyl jasmonate, MeJA)[1]，从而引发了人们对茉莉酸信号分子的广泛关注。迄今已知，具有信号分子生理功能的至少包括茉莉酸(jasmonic acid, JA)以及茉莉酸甲酯和茉莉酸-异亮氨酸复合物(jasmonoyl-isoleucine, JA-Ile)等茉莉酸衍生物，人们将它们统称为茉莉酸类化合物(jasmonates, JAs)。研究表明，茉莉酸信号分子参与植物生长发育众多生理过程的调控，尤其是作为环境信号分子能有效地介导植物对病原菌、食草动物及非生物胁迫等的防御反应，诱导一系列防御基因的表达、防御反应化学物质的合成，并调节植物的“免疫”和应激反应。本文从环境信号分子角度介绍茉莉酸信号的启动、传递和生物学功能。

1 茉莉酸信号的启动

1.1 信号感知与转导

最近几十年，人们对外界生物胁迫和非生物胁迫信号如何被植物感知并启动茉莉酸信号的生物合成进行了大量的研究，其中在番茄中的研究较多。1991年Pearce等人在番茄(Lycopersiconesculentum)中发现了应答昆虫食害等机械损伤的系统素(systemin)[2]，这是一种由18个氨基酸组成的多肽信号分子，来源于由200个氨基酸组成的前体蛋白——前系统素(prosystemin)[3]。番茄受到机械损伤后，前系统素水解为系统素，可通过质外体(apoplast)运输到其他细胞，与细胞表面受体SR160(富含亮氨酸重复单位的蛋白)结合，最终激活茉莉酸信号途径[4- 5]。除了创伤信号外，人们在番茄中还发现病菌与真菌激发子诱发的寡聚糖信号，最终也激活茉莉酸信号途径。推测寡聚糖的作用机制与系统素有相似的途径，但具体的诱导机制还不清楚[6- 7]。

近几年，在拟南芥(Arabidopsisthaliana)中也发现了与系统素具有相同功能的多肽——由23个氨基酸组成的AtPEP1。与系统素的产生类似，机械损伤或者病原体侵染促使前体蛋白PROPEP1(由92个氨基酸组成)水解为AtPEP1，AtPEP1与质膜上的受体PEPR1(富含亮氨酸重复单位的酶)结合，最终激活茉莉酸信号途径[8]。

系统素、AtPEP1与受体结合诱发茉莉酸信号途径的过程比较复杂，目前知道最主要的过程是激活质膜上的磷脂酶，之后磷脂酶作用于膜上的磷脂释放亚麻酸(茉莉酸合成前体)[9]。不过，系统素激活磷脂酶活化的机制还不清楚。目前为止，人们发现了几种可以被系统素、AtPEP1诱导的磷脂酶，包括番茄中的PLA2和拟南芥中的DAD1、DGL、PLD，且这几种磷脂酶作用机制相似[10- 12]。

1.2 茉莉酸类化合物的合成

针对茉莉酸类化合物在植物体内的合成，近一二十年人们已经研究了多种单子叶和双子叶植物，其中对模式植物拟南芥和番茄开展的工作最多。到目前为止，茉莉酸类化合物的生物合成途径已经比较清楚，途径中的各种酶已基本完成功能解析，并且关注茉莉酸合成途径与其他代谢途径关联关系的研究逐渐增多。

关于茉莉酸类化合物生物合成的研究进展，国内学者已有较好的综述[13- 14]，这里不再详细阐述。在拟南芥中，至少存在两条合成茉莉酸的途径，即从亚麻酸(linolenic acid, 18:3)开始的十八烷途径和从十六碳三烯酸(16∶3)开始的十六烷途径。两条途径都涉及叶绿体、过氧化物酶体和细胞质3个反应场所，从不饱和脂肪酸到12-氧植物二烯酸(12-oxo-phytodienoic acid, 12-OPDA)或去甲基-含氧植物二烯酸(dn-OPDA)的合成发生在叶绿体中，而后到茉莉酸的转化发生在过氧化物酶体中，对茉莉酸的修饰在细胞质中完成[15]。

茉莉酸(JA)经各种化学修饰会代谢成不同的结构，但目前为止人们仅发现茉莉酸甲酯(MeJA)、茉莉酸-异亮氨酸复合物(JA-Ile)与顺式-茉莉酸(cis-jasmone, CJ)这3种茉莉酸衍生物在环境诱导的茉莉酸信号途径中起作用[16]。

2 茉莉酸信号的传递

茉莉酸类化合物在植物响应生物与非生物胁迫的反应中扮演着重要角色，在植物的防御过程中起着调控全局的作用。例如，在由创伤信号引发的防御反应中，通常既有伤口附近的局部防御反应，也有未受伤部位的系统获得性抗性(systemic acquired resistance, SAR)，乃至相邻植株产生的诱导防御反应。在这些防御反应中，人们发现了茉莉酸信号的短距离传递和远距离传输(图1)[17]。

图1 茉莉酸信号的传递[17]

2.1 短距离信号传递

当植物受到机械损伤或昆虫取食后，在损伤部位会造成迅速并且短暂的JA或JA-Ile的积累，由此激活伤口周围组织防御基因的表达，从而产生局部防御反应。在局部防御反应中，茉莉酸信号的短距离传递可能有两种方式。其一，由创伤反应产生的系统素作为信号物质，通过质外体与韧皮部传递到邻近部位，激活茉莉酸级联反应途径。其二，由系统素诱导产生的JA与JA-Ile充当了流动信号，被转运到邻近部位进行防御反应[18]。

2.2 远距离信号传输

目前为止知道，茉莉酸信号的远距离传输方式有维管束传输与空气传播两种。

2.2.1 维管束传输

先前，许多研究者认为系统素在远距离信号传递的过程中发挥直接作用，是一种可移动的信号分子。但是，用拟南芥的茉莉酸不敏感突变体jai1、系统素不敏感突变体spr1、茉莉酸缺失突变体spr2与acx1A等开展的一系列嫁接实验证明，系统素只是在局部起到信号放大与诱发茉莉酸类化合物合成的作用，之后，茉莉酸类化合物JA-Ile在植物体内传输[19]。Thorpe等则通过同位素标记实验证明，MeJA可以在维管束中的韧皮部和木质部转移[20]。

一些工作也表明，茉莉酸类化合物并不是简单地沿维管束运输，而是在运输过程中伴随着茉莉酸类化合物的重新合成。在番茄维管束的伴胞和筛管复合体(companion cell-sieveelement complex, CC-SE)中也发现了各种JA合成酶(如LOX、AOS等)的定位[21]，且韧皮部中的筛分子有形成JA前体OPDA的能力[22]。

近些年Koo等[23]通过实验发现，伤诱导导致的全身性JA、JA-Ile的产生并非全部由受伤部位转移而来，至少有一部分是重新合成的，并在未受伤部位级联循环产生更多的JA-Ile。Wang等也证实了这一结果[24]。

2.2.2 空气传播

实验发现，番茄韧皮部信号的流动速度为每小时1—5 cm[25]，但机械损伤后15 min内就可在整株检测到JA与JA-Ile的积累[26]。20世纪90年代Malone等的环割实验也证明，即使维管束传输被阻断了，远端叶片中也存在迅速且强烈的防御基因表达[26]。大量的事实表明，除了维管束传输以外，茉莉酸信号还存在其他的远距离传播途径。JA可被甲基化形成MeJA。相对于没有载体辅助就难以穿透细胞膜的JA，MeJA容易透过细胞膜且有很强的挥发性，可通过空气传播扩散到远距离叶片和相邻的植株而发挥作用[27]。在拟南芥[19]、烟草(Nicotianatabacum)[28]、利马豆(Phaseoluslunatus)[29]、山艾树(Artemisiakawakamii)[30]等植物中已经证实，MeJA可以在同一植株的损伤与未损伤叶片之间或相邻植物间通过空气传播。

3 茉莉酸信号的效应

3.1 茉莉酸信号的受体

人们对茉莉酸信号受体的认识经历了复杂的过程。1994年Feys最先确认拟南芥的COI1蛋白是茉莉酸敏感蛋白[31]，进一步发现拟南芥coi1突变体丧失了对茉莉酸的所有反应[32]，证实了这一观点。COI1是一种泛素连接酶E3的组成部分，SCF型泛素连接酶E3包括S、C、F 3个组分，其家族所有成员的S(SKP1蛋白)和C(Cullin蛋白)组分都相同，区分标志是F组分(F-box)，F-box蛋白为COI1的SCF型泛素连接酶E3记为SCFCOI1[33]。COI1蛋白的发现对于茉莉酸信号途径的研究有着重要意义。

人们曾一度以为COI1就是茉莉酸信号在细胞内的受体，直到JAZ蛋白家族的发现使人们对茉莉酸信号转导途径有了新的认识。2007年Thines在茉莉酸合成突变体opr3中发现了8个JAZ蛋白[34]。在拟南芥中有12个JAZ蛋白，它们都有Jas和ZIM两个保守结构域[35]。JAZ蛋白通过Jas结构域与COI1相作用，通过ZIM结构域与MYC2发生作用[36]。因此，许多研究者认为，JAZ蛋白是COI1的靶蛋白，JAZ蛋白的降解是解除JA途径抑制的关键步骤。然而，2010年Sheard等通过晶体结构的分析又对茉莉酸受体提出了不同观点，并证实COI1-JAZ复合物是茉莉酸的高亲和受体，即COI1与JAZ是茉莉酸信号的共同受体[37]。目前认为，当植物受到外界环境刺激后，生成的JA-Ile与COI1-JAZ复合体直接结合，形成的复合物转移到26s蛋白酶体后被降解，同时激活了下游基因的转录(图2)。

图2 茉莉酸信号的转导通路

3.2 茉莉酸信号调控的转录因子

从图2看，茉莉酸信号通过JAZ蛋白直接启动的是MYC类转录因子，不过最新的研究发现，MYB类转录因子也可以通过与JAZ蛋白的结合而被茉莉酸信号激活。此外，受茉莉酸信号调控的还有NAC、ERF、WRKY等几类转录因子。茉莉酸信号通过这些转录因子进而调节众多基因的表达、影响植物的生长发育过程特别是植物对环境的响应与适应。也有研究表明，茉莉酸信号还能诱发MAP级联反应途径[38]、钙离子通道[39]，以及与乙烯、水杨酸、脱落酸等信号分子互作调控植物生命活动的众多过程[40]。

3.2.1 MYC类转录因子

在MYC类转录因子中，MYC2蛋白是大家所熟知的调节蛋白。MYC2属于bHLH(碱性螺旋-环-螺旋)类转录因子，由JIN1基因编码。JAZ蛋白家族中的大多数成员都可与MYC2相互作用[41]。很长时间以来，人们认为只有MYC2蛋白可以与JAZ蛋白直接作用，2011年Fernandez-Calvo等鉴定出另外两种bHLH类蛋白——MYC3与MYC4，发现它们也可以与JAZ蛋白相互作用，并与MYC2功能叠加[42]，不过这3种MYC蛋白在茉莉酸信号途径中的分工以及它们相互之间的作用机制还不是很清楚。

3.2.2 MYB类转录因子

MYB类转录因子属于R2R3-MYB转录因子家族，在植物应答环境过程中起着重要的调节作用。Dombrecht等通过MYC2突变体jin1证明，在茉莉酸处理的情况下，MYC2可以通过调节MYB51和MYB34的表达量达到负调节色氨酸及吲哚族芥子油苷合成的作用，由此推断MYB转录因子在MYC2的下游起作用[41]。但近期的研究发现，有一些MYB类转录因子可以与JAZ蛋白结合，如MYB75、Glabra1、MYB21和MYB24，从而影响植物花青素积累、毛状体形成以及雄蕊成熟等发育过程。这些MYB类转录因子与JAZ作用的机制与MYC2相似，都是通过JAZ蛋白的降解来启动下游基因的转录[43- 44]。

3.2.3 NAC类转录因子

NAC类转录因子在生物与非生物胁迫时也被茉莉酸信号诱导，并且在植物的生长发育过程中起到重要作用。拟南芥NAC家族中的ATAF1、ATAF2转录因子都受到茉莉酸信号的诱导，茉莉酸信号通过对ATAF1、ATAF2的调节提高了植物对干旱、盐胁迫、灰霉病菌及其他一些病原体的抵抗能力，同时对植物的氧化应激反应、开花、角果发育有着重要的调节作用。此外，ATAF1与ATAF2还调节着茉莉酸与水杨酸信号途径之间的相互作用[45- 46]。拟南芥中NAC家族中的另2个转录因子ANAC019与ANAC055也存在于MYC2转录因子的下游，并与MYC2起平行作用，可促进种子萌发、细胞分裂、细胞次生壁的合成以及影响脱落酸信号[47]。

3.2.4 ERF类转录因子

在拟南芥中，ERF转录因子家族有122个成员[48]。近几年基因水平的微阵列实验证实茉莉酸信号可以诱导许多EFR转录因子的转录。在拟南芥中，EFR1、EFR2、EFR4转录因子位于MYC2转录因子的下游，同样受到茉莉酸信号的诱导，但EFR4却与EFR1、EFR2相互抑制[49- 50]。此外，茉莉酸信号通过诱导ORA59转录因子增加了对灰霉病的抵抗性[51]。在烟草中，OPBP1转录因子也受到茉莉酸信号的诱导[52]。由于ERF转录因子是一类乙烯应答因子，因而也介导着茉莉酸信号途径与乙烯信号途径之间的相互作用[48]。

3.2.5 WRKY类转录因子

WRKY类转录因子在植物发育、衰老及应对环境胁迫过程中具有重要调控作用。拟南芥中有74个WRKY家族成员[53]。近年来的研究表明，有一些WRKY类转录因子是受茉莉酸信号调控的，如拟南芥中的WRKY70[54]、WRKY18[55]、WRKY33[56]、WRKY53[57]、WRKY62[58]等，它们多与植物的防御功能相关。通过基因敲除、超表达等实验推测它们处于COI的下游，且受到COI蛋白的抑制作用。在烟草中，2个WRKY类转录因子——NaWRKY3和NaWRKY6可以调节茉莉酸生物合成相关基因(LOX、AOS、AOC、OPR)的表达从而提高JA和JA-Ile的水平，对茉莉酸信号起到反馈作用[59]。此外，WRKY蛋白也是MAP激酶的作用目标[53]。

4 茉莉酸信号参与的生物学过程

4.1 受茉莉酸信号影响的环境应答

大量研究表明，茉莉酸类化合物是与抗性密切相关的植物生长物质，作为内源信号分子参与植物在干旱、盐胁迫、低温等条件下的抗逆反应。

4.1.1 光

植物受光的影响并观察到茉莉酸信号变化的主要体现在两个方面，即植物的光形态建成和UV-B对植物的伤害。在拟南芥和水稻中都观察到红光/远红光介导的光形态建成伴随着茉莉酸信号的变化，在蓝光介导的拟南芥光形态建成中也发现茉莉酸信号途径的参与[60- 61]。UV-B辐射的增强能够诱导烟草属和曼陀罗属植物体内茉莉酸的生物合成从而启动茉莉酸信号途径，并且这些过程与植物的化学防御相关联[62- 63]。

4.1.2 温度

Zhao等[64]对香蕉(Musaacuminata)的研究发现，低温处理后内源茉莉酸含量会略有降低，但变化不显著。不过，在寒冷中MYC基因会对外源MeJA快速反应，并在体内重新合成大量的茉莉酸，抵御寒害。此外，对番茄(Lycopersiconesculentum)[65]、石榴(Punicagranatum)[66]、枇杷(Eribotryajaponica)[67]、芒果(Mangiferaindica)[68]、番石榴(Psidiumguajava)[69]等植物的研究都表明，外源MeJA处理能够诱导热激蛋白家族转录、增加抗氧化剂合成、降低脂氧合酶活性从而增加植物抵御寒害(零上低温)的能力，说明茉莉酸信号途径参与了植物对低温的响应与适应过程。最近对香蕉的研究发现，冷储存后MeJA可明显诱导MYC家族转录因子以及许多冷敏感基因(MaCBF1,MaCBF2,MaCOR1,MaKIN2,MaRD2,MaRD5等)的表达，由此减缓寒害对植物的伤害[64]。

目前，有关茉莉酸信号参与植物抗热性的报道相对较少，但在红掌(Spathiphyllumfloribundum)幼苗和蝴蝶兰(Phalaenopsisamabilis)中已发现外源MeJA处理能提高它们的耐热性[70]。

4.1.3 水

已有不少研究发现干旱胁迫中有茉莉酸信号途径的参与。在拟南芥[71]、柑橘(Citrusparadisi×Poncirustrifoliata)[72]中发现，干旱胁迫后内源茉莉酸含量的增加是快速、瞬时的，而后随着胁迫时间的延长逐渐降低到基础水平。另一方面，外源茉莉酸施加也可以有效地缓解干旱对植物造成的损伤。早期潘瑞炽等用MeJA处理提高了花生(Arachishypogaea)幼苗的抗旱性[73]，在水稻(Oryzasativa)[74]、大豆(Glycinemax)[75]、花椰菜(Brassicaoleracea)[76]中也观察到MeJA处理可以通过调整新陈代谢来抵御干旱胁迫。对蚕豆(Viciafaba)和大麦(Hordeumvulgare)的研究表明，MeJA可能是通过K+通道调控气孔运动、从而提高植株抗旱能力的[77- 78]。

4.1.4 盐分

在拟南芥[79]、番茄[80]、大麦[81]等植物中都发现，盐处理后内源茉莉酸含量明显增加。而且，在盐敏感的植物中茉莉酸含量增加迅速而又持久，而耐盐植物中茉莉酸含量的变化则不明显[81]。人们也观察到，外源茉莉酸可以提高大豆[82]、胡椒(Capsicumannuum)[83]和葡萄藤(Rupestrisriparia)[84]等植物对盐胁迫的抵御能力。

4.1.5CO2浓度

Allhornl等发现，高浓度CO2(500、700、1000 μmol/mol)环境导致利马豆(Phaseoluslunatus)向空气中释放茉莉酸类化合物(MeJA和cis-JA)的量增加[85]。不过，有关CO2作用下植物体内茉莉酸信号途径的研究还比较少。

4.1.6 臭氧

经臭氧处理后野生型拟南芥的内源茉莉酸含量明显增加，而用臭氧敏感突变体rcd1(radical- induced cell death 1)[86]、oji1(ozone-sensitive and jasmonate-insensitive 1)[87]以及茉莉酸信号突变体jar1[88]开展的实验表明，外源MeJA可以抑制由臭氧导致的细胞程序性死亡的传播，而阻断茉莉酸信号则会使植物对臭氧产生更强烈的过敏反应。施加外源MeJA也导致杂交杨树(Populusmaximowizii×P.trichocarpa)[89]、番茄[88]对臭氧的敏感性降低。但是，最近对棉花的研究显示，只有在高浓度(685体积分数)臭氧下，MeJA才显示出对臭氧损伤扩散的抑制，并伴随着与乙烯的拮抗作用[90]。

4.2 基因芯片和蛋白组学研究结果

近年发展起来的基因芯片和蛋白组学等系统生物学研究手段，可以从全局角度在基因和蛋白质水平上检测植物各种生理过程的反应和变化，从而分析各代谢途径间的相互关系。

Jung等采用基因芯片技术在MeJA处理的拟南芥中鉴定了137个表达水平发生变化的基因。其中有74个基因上调表达，包括茉莉酸生物合成相关基因、各种防御基因(如pdf1.2、黑芥子酶结合蛋白的编码基因)、氧化应激基因(氧化酶类、谷胱甘肽转移酶、cyp450家族的编码基因)、衰老相关基因、细胞壁修饰相关基因、激素代谢相关酶(如负责乙烯合成的ACC氧化酶)基因，以及涉及储藏、信号转导、初生和次生代谢相关的基因。63个基因下调表达，包括光合作用相关基因(Rubisco酶基因、叶绿素蛋白基因、早期光诱导蛋白基因)、寒冷调节基因、干旱调节基因、防御反应相关基因、植物生长发育相关基因、细胞壁修饰相关基因和一些其他的未知功能基因等[91]。

Chen等通过蛋白组学方法比较了拟南芥中MeJA处理前后各类蛋白含量变化，发现了186个差异表达的蛋白。这些蛋白涉及到植物的光合作用、碳水化合物代谢、激素代谢、次生代谢、产物运输、胁迫和防御以及基因转录等[92]。

基因芯片和蛋白组学的研究结果进一步证实了茉莉酸信号途径所涉及的植物生理代谢过程的广泛性。

5 展望

近年来，关于植物环境信号分子——茉莉酸的研究取得了较大的进展，但由于植物对环境的反应是一个多种信号相互作用的复杂体系，茉莉酸信号在植物-环境关系中的作用机制还有待进一步阐明。

有关茉莉酸信号的合成、传递等一系列转导途径已经较为清晰，但是对于不同的环境信号如何被植物感知并启动茉莉酸合成的研究还不系统。由于细胞膜上受体以及激酶种类较多，且不同的生物以及非生物信号会刺激不同的酶活化，同时伴随着钙离子通道、钾离子通道开放等一系列复杂的反应，所以环境信号的感知尚有很大的研究空间。

茉莉酸受体的研究已取得较大进展，茉莉酸信号转导模式也已经建立，但这一调控过程中还有许多细节不甚清楚。如，茉莉酸信号如何诱导下游转录因子转录，以及这些下游转录因子间如何相互作用共同调控植物生长发育等，都是一系列有待解决的问题。

随着对激素信号网络作用机制研究的不断深入，人们发现水杨酸、乙烯、生长素等植物激素会与茉莉酸信号相互作用，以调节植物适应环境。目前对植物接受环境信号后的复杂调控网络及生物代谢过程的认识还很有限。

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