甲状腺癌颈部转移性与非转移性淋巴结的超声特征

郭培杰，陈松旺，赵美丽

南京医科大学附属南京医院（南京市第一医院）功能科，江苏 南京210006

甲状腺癌颈部转移性与非转移性淋巴结的超声特征

郭培杰，陈松旺，赵美丽

南京医科大学附属南京医院（南京市第一医院）功能科，江苏 南京210006

甲状腺癌作为内分泌系统肿瘤中最常见的一种，在各种癌中，其比例约为1%～5%，近年来甲状腺癌的发生率以每年3%的速度递增[1]。甲状腺癌最常见转移部位是颈部淋巴结，据报道，甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移率高达50%～70%[2]。颈部淋巴结有无转移是影响甲状腺癌患者生活质量的重要因素，因此，若在术前能够为临床医生提供甲状腺癌患者颈部淋巴结有无转移的参考，对其术式的选择、术中淋巴结清扫的范围及术后患者生活质量的改善有着很大的帮助[3-4]。本研究分析63例甲状腺癌患者共计164枚颈部淋巴结超声结果，评估甲状腺癌颈部转移性与非转移性淋巴结的超声特征区别。

1 资料与方法

1.1 研究对象

收集我院2012年12月～2013年10月，经手术病理证实的甲状腺癌患者63例，其中男19例，女44例，年龄19～82岁，中位年龄50.5岁。所有患者术前均行颈部超声检查，按颈部分区法记录淋巴结的部位及超声特征。超声检查共发现颈部淋巴结164枚，经手术病理证实86枚为甲状腺癌转移淋巴结，78枚为非转移性淋巴结。

1.2 仪器与方法

使用GE Logiq 9超声仪和Philips ATL 5000型超声仪，线阵宽频探头，探头频率为7.5～12 MHz。对甲状腺癌患者术前常规进行颈部淋巴结扫查，并对可疑淋巴结进行定位。

对超声诊断的颈部淋巴结，应用灰阶超声观察其大小、形态、边界、边缘、晕圈、内部结构、内部回声、回声均质性、有无钙化等二维特征。应用彩色多普勒超声观察其血流信号的丰富程度及分布情况。应用频谱多普勒超声观察其收缩期最高流速（Peak Systolic Velocity，PSV）、搏动指数（Pulsatility Index，PI）、阻力指数（Resistive Index，RI）。查阅相关文献，综合多方面超声特征将颈部淋巴结预分为阳性组、阴性组。阴性组特征为淋巴结呈椭圆形、边界清楚、边缘清晰、内见门样结构、门样血流；阳性组特征为淋巴结形态饱满（纵横比≥1）、边界模糊、边缘不清、可见微小钙化、血流丰富（＞3条）、淋巴门偏移或消失、淋巴结内囊性变、RI＞0.70。

淋巴结大小以最大直径分为5组；形态分为：纵横比≥1，纵横比＜1（纵横比：超声检查时取最大切面，纵径是指与皮肤垂直的淋巴结最大径，横径是指与皮肤平行的最大径）；内部结构分为：完全实性、主要实性（实性比例≥50%）和部分实性（实性比例＜50%）；与邻近肌肉组织相比，内部回声分为：显著低回声、低回声、等回声及高回声；钙化分为：无钙化、微小钙化（直径≤2 mm）、微小钙化与粗大钙化并存及粗大钙化（直径＞2 mm或者蛋壳样钙化）。术后根据病理结果再进行分组，作出统计分析。

1.3 统计学方法

采用SPSS 20 统计软件进行数据处理，形态、边界、边缘、晕圈、内部结构、内部回声、回声均质性、有无钙化、血流分布采用χ2和Fisher精确概率法检验，大小、血流丰富程度采用秩和检验，PSV、PI、RI采用t检验，以P＜0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 超声诊断甲状腺癌颈部转移性淋巴结的准确性

63例甲状腺癌患者病理类型：乳头状癌60例，滤泡状癌1例，髓样癌2例。经病理证实转移性淋巴结86枚，其中乳头状癌转移76枚，滤泡状癌3枚，髓样癌7枚；非转移组淋巴结78枚。所有淋巴结术前超声诊断为阳性，术后病理诊断也为阳性的有53枚；术前超声诊断淋巴结阳性，病理诊断为阴性的有6枚；术前超声诊断为阴性，术后病理诊断也为阴性的有72枚；术前超声诊断淋巴结阴性，术后病理却为阳性的有33枚。超声诊断灵敏度为61.6%（53/86），特异度为92.3%（72/78），阳性预测值为89.8%（53/59），阴性预测值为68.6%（72/105），见表1。

表1 63例甲状腺癌病理和术前超声对比（枚）

2.2 甲状腺癌颈部淋巴结转移者原发灶的大小、部位与转移的关系

甲状腺癌颈部淋巴结转移者原发灶最大约为（70×50×40）mm3（髓样癌），最小约为（2×2×2）mm3（乳头状癌）。髓样癌2例，原发灶大小分别约为（70×50×40）mm3和（20×20×20）mm3；滤泡状癌1例，原发灶大小约为（30×22×12）mm3；乳头状癌20例，原发灶最大约为（60×45×35）mm3，最小约为（2×2×2）mm3，甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移者原发灶平均大小约为[（13.46±12.06）×（10.50±9.12）×（8.15±7.08）] mm3。其中所有甲状腺癌患者中甲状腺微小癌（直径≤10 mm的甲状腺癌结节）有39例，仅11例有颈部淋巴结转移，其转移率约为28.2%（11/39)。

本研究中63例患者中，23例患者有86枚颈部淋巴结转移，其中5例共33枚淋巴结双侧颈部转移，18例共53枚淋巴结单侧颈部转移，且转移都发生在原发灶同侧颈部，没有患者颈部淋巴结转移到原发灶的对侧。

2.3 甲状腺癌颈部淋巴结转移区域分布

美国癌症联合委员会（American Joint Committee on Cancer，AJCC）将颈部淋巴结分为7个区。Ⅰ区包括颏下及下颌下淋巴结；Ⅱ区包括颈内静脉上组淋巴结，上界为颅底，下界为舌骨；Ⅲ区包括颈内静脉中组淋巴结，上界为舌骨，下界为环状软骨下缘；Ⅳ区包括颈内静脉下组淋巴结，上界为环状软骨，下界为锁骨；Ⅴ区为颈后三角淋巴结，后界为斜方肌前缘，前界为胸锁乳突肌后缘，下界为锁骨；Ⅵ区为颈前区淋巴结，上界为舌骨，下界为胸骨上切迹，外侧界为颈动脉鞘内侧缘；VII区为胸骨上切迹下方的的上纵隔淋巴结。23例甲状腺癌颈部淋巴结转移患者中，14例患者多区域淋巴结转移（转移性区域≥2个）。Ⅰ区未发现转移，Ⅱ区6例，Ⅲ区10例，Ⅳ区10例，Ⅴ区3例，Ⅵ区12例，Ⅶ区2例。 所占比例分别为0，26.1%，43.5%，43.5%，13.0%，52.2%，8.7%。甲状腺癌颈部淋巴结转移为多分区分布，转移区域概率由高到低依次为Ⅵ区、Ⅲ区、Ⅳ区、Ⅱ区、Ⅴ区、Ⅶ区、Ⅰ区。

2.4 甲状腺癌颈部转移性淋巴结主要超声特征

灰阶超声评估参数：边界、边缘、晕圈、内部结构、内部回声、回声均质性在转移组和非转移组没有统计学意义，见表2。然而形态、大小、钙化在这两组间有明显不同，见表2～4。与非转移组相比，转移组淋巴结更大，形态更饱满（图1），而且结果显示转移组与微小钙化有相关性（图2～3）。彩色多普勒超声特征中，血流丰富程度在两组中有统计学意义，转移组与非转移组相比，有更丰富的血流（图4）。频谱多普勒超声特征中，转移组淋巴结内测及RI为0.69±0.09 ，非转移组淋巴结内测及RI为0.59±0.10，提示转移性淋巴结RI较高，见表5～6。

表2 两组颈部淋巴结灰阶超声特征（枚）

表3 两组颈部淋巴结大小比较（枚）

表 4 两组颈部淋巴结钙化情况比较（枚）

表5 两组颈部淋巴结彩色多普勒超声特征（枚）

表6 两组颈部淋巴结频谱多普勒超声特征

图1 颈部淋巴结转移组灰阶超声特征：转移性淋巴结纵横比≥1（2．73/2．54=1．07)

图2～3 甲状腺癌颈部转移性淋巴结内微小钙化

图4 颈部淋巴结转移组彩色多普勒超声特征：转移性淋巴结内丰富血流信号（＞3条）

3 讨论

甲状腺癌是来自于甲状腺上皮的恶性肿瘤，主要是通过淋巴结转移、局部浸润和血行转移方式对机体进行侵袭，临床上较为常见的转移方式为淋巴结转移。超声作为术前一种无创、可重复进行的检查手段，在颈部淋巴结有无转移的评估中发挥着重要作用[5-6]。本研究中，我们评估了甲状腺癌颈部转移与非转移性淋巴结的超声特征差异，结果显示：淋巴结大小、形态、钙化、血流丰富程度、RI在两组间差异有统计学意义。

（1）本研究中23例患者有颈部淋巴结转移，其中5例共计33枚淋巴结双侧颈部转移，18例共计53枚淋巴结单侧颈部转移，且转移都发生在同侧颈部，没有患者颈部淋巴结转移在对侧，至今为止临床和文献报道尚未有首发在病变对侧的颈部淋巴结转移。边学[5]等研究观点是淋巴结以中下颈部转移多见，约占66%～71%。本组资料显示甲状腺癌颈部淋巴结转移分布于Ⅵ区、Ⅲ区、Ⅳ区较多。颈部Ⅵ区（中央区）是甲状腺癌淋巴结转移发生率最高的部位，但目前超声诊断Ⅵ区淋巴结转移的灵敏度较低[6]。超声对颈侧区淋巴结转移较为敏感，颈侧区最常累及的部位是Ⅲ区、Ⅳ区。以往大部分文献均未报道Ⅰ区发生淋巴结转移，仅个别报道[7]Ⅰ区可发生淋巴结转移，因此，我们在临床工作中应该避免漏诊Ⅰ区转移性淋巴结。

（2）由于不同类型甲状腺癌组织的病理学差异，甲状腺癌颈部转移性淋巴结的声像图特征也不一样。甲状腺乳头状癌：转移性淋巴结常常体积较大、形态饱满、皮髓质分界欠清，其内常可见微小钙化，部分内可见囊性变（图5～6）。甲状腺滤泡癌：转移性淋巴结常常形态饱满、皮髓质分界不清，转移性淋巴结内部呈均匀的低回声，可见淋巴门偏移或消失，其内未见明显微小钙化及囊性变。甲状腺髓样癌：转移性淋巴结内未见明显囊性变。本研究中暂时没有收集到未分化癌患者颈部淋巴结转移特征。虽然不同类型甲状腺癌颈部转移性淋巴结具有不同的特征，但是临床工作中，我们还是难以从转移性的淋巴结超声特征来推断甲状腺癌原发灶的病理类型。

图5～6 甲状腺癌颈部转移性淋巴结内囊性变

（3）正常的颈部淋巴结形态为椭圆形，即使发生炎性病变，其体积增大，但仍然保持椭圆形，而转移性淋巴结则会变成圆形[8]。本研究也证实了这一观点，纵横比比值≥1，淋巴结转移的可能性更高，提示淋巴结的形态与转移具有一定的相关性。

（4）恶性肿瘤细胞不断增殖，随着肿瘤体积增大，淋巴结转移可能性增加，本研究显示转移组淋巴结大小明显＞非转移组，与恶性肿瘤细胞不断增殖趋势相符合。

（5）病理组织学提示颈部淋巴结内钙化实为局灶性钙盐沉积，淋巴结钙化的机制部分是由于癌细胞的快速增殖及癌组织的增生。本研究中提示微小钙化更多见于转移性淋巴结。

（6）有相当可观证据支持肿瘤生长与增殖的本质是血管再生这一说法，肿瘤细胞的生长和转移与新生血管密切相关，其增殖过程依靠丰富的血液供应，肿瘤细胞暴露于不断增加的微血管更易转移[9]。通过彩色多普勒超声描述甲状腺癌转移性淋巴结血流程度，得出的结果支持上述的说法：与非转移组相比，转移组有更丰富的血流信号。这一结果也与李晓云[10]报道相符合。

（7）研究证实，由于恶性肿瘤内新生血管管壁薄、没有平滑肌、缺乏正常血管的弹性，血管舒张期不能保持应有的舒张压，而且由于缺乏淋巴管网，瘤体组织间的流体静脉压增高，可能正是这些解剖学及组织学方面的改变，引起肿瘤内血流阻力增高。本研究中转移性淋巴结有更高的阻力指数正好符合这一说法。

综上所述，甲状腺癌颈部转移性淋巴结与非转移性淋巴结在特定的超声特征方面有统计学意义，较大、形态更饱满、微小钙化、较丰富血流信号及较高的RI更多见于转移组。这对于鉴别甲状腺癌颈部淋巴结有无转移具有很重要的指导意义[11-12]。此外，我们还发现，对于研究中观察到淋巴结内部回声与原发病灶回声相似（4枚）、淋巴门偏移或消失（3枚），淋巴结内部囊性变（6枚），只要具备上述前2个特征之一的淋巴结全部为转移性，淋巴结内囊性变中，4枚为转移性淋巴结，2枚为非转移性淋巴结。但由于病例数较少，本研究没有对这3种典型特征进行分析。在临床工作中，我们不能仅凭1种或者2种特征来诊断甲状腺癌颈部淋巴结的性质，而需要综合多方面特征进行考虑，如甲状腺内检出有结节及有肿大颈部淋巴结，肿大淋巴结超声特征为：圆形或者类圆形，纵横比≥1，淋巴结内存在微小钙化，血流信号丰富， RI较高时，可基本怀疑为甲状腺癌颈部淋巴结转移。对于不同类型的甲状腺癌颈部淋巴结转移的超声特点，我们将在今后的临床实践中不断总结，扩大样本量继续加以研究。

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Study on the Differences of Ultrasound Features of Neck Lymph Node Between Metastatic and Nonmetastatic Groups of Thyroid Carcinoma

GUO Pei-jie, CHEN Song-wang, ZHAO Mei-li

Department of Ultrasound, Nanjing First Hospital, Nanjing Jiangsu 210006, China

目的 探讨甲状腺癌颈部转移性与非转移性淋巴结的超声特征区别，评价术前超声诊断甲状腺癌颈部淋巴结转移的临床价值。方法 回顾性分析行颈部淋巴结清扫手术的63例甲状腺癌患者共计164枚淋巴结的临床资料，术前均行甲状腺及颈部淋巴结超声检查，应用灰阶超声评估淋巴结大小、形态、边界、边缘、晕圈、内部结构、内部回声、回声均质性、有无钙化，应用彩色多普勒超声记录血流分布及血流丰富程度，应用频谱多普勒超声测量收缩期最高流速（PSV）、搏动指数（PI）、阻力指数（RI）。术前超声诊断结果与术后病理结果进行比较。结果 转移组与非转移组相比，纵横比≥1、有丰富血供、淋巴结内有微小钙化、RI较高者常见于转移组。转移性淋巴结以Ⅵ区、Ⅲ区、Ⅳ区分布为主，转移率分别为52.2%、43.5%、43.5%。超声诊断甲状腺癌颈部淋巴结转移的灵敏度为61.6%，特异度为92.3%。结论 甲状腺癌颈部转移性淋巴结具有一定的超声特征，综合多个指标判断可提高超声对甲状腺癌颈部转移性淋巴结的检出率，更好地为临床治疗提供参考。[关键词] 甲状腺癌；淋巴结；超声检查；颈部淋巴结转移

Objective To investigate the differences of sonographic features of cervical lymph node between metastatic and non-metastatic groups of thyroid carcinoma and evaluate the clinical value of preoperative ultrasound in diagnosing cervical lymph node metastasis of thyroid carcinoma. Methods Clinical data of 164 lymph nodes of 63 patients diagnosed with thyroid carcinoma was analyzed retrospectively. Cervical lymph nodes and thyroids of all the patients were examined with preoperative ultrasound. Various parameters including the sizes, shapes, borders, margins, halos, internal structures, internal echogenicity, echo homogeneity and calcifcations of lymph nodes were evaluated by gray scale sonography and other parameters including vascularization distribution and vascularization degree of lymph nodes were recorded with color Doppler ultrasound. Then the peak systolic velocity, pulsatility index and resistive index of lymph nodes were measured by pulsed Doppler ultrasound. The results were compared with those of postoperative pathology. Results The results showed that the number of patients with lymph nodes whose sizes were larger, aspect ratios were ≥1, blood supply and microcalcifcations were abundant. There are more high RI value cases in metastatic group compared with non-metastatic group. The metastatic lymph nodes were mainly located inⅥ region (52.2%), Ⅲ region (43.5%) and Ⅳ region (43.5%), respectively. The sensitivity and specificity of ultrasound in diagnosing cervical lymph node metastasis of thyroid carcinoma were 61.6% and 92.3%, respectively. Conclusion The ultrasound features of metastatic cervical lymph nodes of patients with thyroid carcinoma were special, which indicated that the comprehensive judgment of multiple features will improve the diagnosis accuracy of cervical lymph node metastasis.

thyroid carcinoma; lymph node; ultrasound; cervical lymph node metastasis

R445.1；R736.1

B

10.3969/j.issn.1674-1633.2014.06.064

1674-1633(2014)06-0169-04

2013-12-26

2014-03-11

本文作者：郭培杰，硕士研究生在读。

陈松旺，博士研究生，南京医科大学附属南京医院（南京市第一医院）功能科主任，南京医科大学硕士研究生导师，江苏省超声医学会腹部超声组副组长，主任医师。

作者邮箱：guopeijie-zq@163．com