微量元素铁在海洋生态系统中的作用

谢 冕,臧家业,车 宏,孙 涛,马永星

(1.国家海洋局第一海洋研究所海洋生态研究中心 青岛 266061;2.国家海洋局北海分局 青岛 266061; 3.青岛大学化学化工与环境学院 青岛 266071)

微量元素铁在海洋生态系统中的作用

谢 冕1,2,臧家业1,车 宏1,孙 涛1,马永星3

(1.国家海洋局第一海洋研究所海洋生态研究中心 青岛 266061;2.国家海洋局北海分局 青岛 266061; 3.青岛大学化学化工与环境学院 青岛 266071)

微量元素铁在海洋生态系统中有着举足轻重的作用,是海洋化学、海洋生物学乃至全球环境变化研究的重点领域。文章主要描述了铁在海洋生态系统中的作用以及大洋加铁实验的主要进展。其主要结论如下:铁在海水中的浓度很低,大部分以水合形式存在,因此大洋水体中具有活性成分的铁浓度偏低限制了高营养低叶绿素区生物量;大洋加铁实验证实了在该海区铁是限制浮游植物生长的主要因素。大洋添加铁后,叶绿素的含量、初级生产力均有大幅增长,并致使表层海水中二氧化碳分压降低。细菌拥有比真核生物更高的铁配额,铁对细菌也存在限制作用。大洋加铁实验可以提高生物泵的效率,并可能影响全球碳循环;因此大洋加铁实验对于深化认识大洋微生物环等有现实意义和科学价值,值得进一步关注。

铁限制;生态系统

1 前言

微量元素作为限制性的营养物质对海洋初级生产力的影响重大,是海洋生物地球化学循环的关键物质。由于 “大洋铁限制理论”的提出,大洋水体中的痕量元素铁的行为研究广受关注[1-3]。大洋加铁实验也进一步证实在高营养盐低叶绿素的大洋区低的活性铁浓度限制了浮游植物的生长[4-8]。通过海洋生物泵的作用,表层水体中的二氧化碳被消耗,并作为颗粒有机碳沉降到海底,降低大气中二氧化碳浓度;然而铁限制降低了生物碳泵的效率。从而可以看出,铁的生物地球化学循环过程对全球碳循环和气候研究有着十分重要的意义。

2 铁的存在形态及分布

海水中的总溶解无机铁大部分以铁的水合形式存在,如Fe(OH)2+、Fe(OH)2+(图1)。尽管铁是地壳中第四多的元素[9],但是它在大部分海洋中的浓度很低。这是由于在现代海洋的氧化环境中,Fe(Ⅱ)的自由离子很不稳定,半衰期小于1.0 h,很快氧化成Fe (Ⅲ)[1]。Fe(Ⅲ)的自由离子浓度也很低,一般只有10-13mol/L[10],只占总溶解无机铁的极小一部分,也会很快由于凝聚和吸附到颗粒物质上而从水体中去除。深层水中铁的停留时间可以达到百年[11],其可随上升流等水文过程返回到上层海水。除上升流外,洋流、大气降尘也是远海获取铁的重要途径[12-13]。浮游植物可以利用铁的自由离子,在光还原作用下,胶体态Fe(Ⅲ)也可以转化成Fe(Ⅲ)、Fe(Ⅱ)的自由离子,从而有利于藻类的吸收[3]。在大洋中还有一种铁的形态具有潜在的生物利用价值,即有机络合铁,但人们对其来源、化学特性和生物利用性知之甚少。一般认为,海洋中藻类真正能大量利用的有机络合态铁应是可溶性的,颗粒态和胶体态的是浮游植物等所不能直接利用的。目前至少确认有两种有机络合物对浮游植物吸收铁起重要作用,即卟啉和铁载体[14]。此外,海洋中的原核生物和某些细菌的分泌物可以络合水体中的铁,且不同的原核生物分泌的铁载体有不同的结构[15-16],这是由于真核生物和原核生物有不同的铁吸收机制。铁载体所络合的铁往往成为海洋中的一些细菌唯一的铁源[5]。

近岸海水中铁的来源主要是河流输入和底层沉积物的再悬浮与溶出,而大洋水体中铁的主要来源是大气沉降和上升流的涌升,二者的通量存在数量级的差异,所以海洋中铁的分布是从近岸到远海逐渐降低。在太平洋、大西洋和南大洋海水中,溶解铁的浓度在200 m以内为0.07±0.04 nmol/L,在500 m以深为0.76±0.25 nmol/L[2]。铁在大洋中的垂直分布属于表层清除型,在大洋上层500 m以内铁的浓度随深度增加而逐渐升高,500 m以下溶解铁浓度基本不变[2]。上层水体生物 (表层和次表层的浮游植物、细菌)的吸收以及深层水体铁与有机物质的结合是造成大洋水体铁垂直分布格局的主要因素[17]。

图1 表层海水中铁循环示意图[3]

3 大洋加铁实验研究进展

1929—1930年,John Ruud在南极威德尔海(Weddel Sea)发现表层海水中的磷酸盐和硝酸盐的浓度很高,但是在整个南半球的夏季,浮游植物却没有发生水华。后来在太平洋亚北极地区和北冰洋、太平洋的赤道上升流区也发现存在这种现象,这些海区被称为高营养盐低叶绿素(High-Nutrient Low-Chlorophyll,HNLC)海区。1988年在《Nature》上发表了其在太平洋东北部亚极区的实验,他通过在培养瓶内进行的铁加富实验证明了铁的加入极大地促进了浮游植物的生长[18]。之后,Martin根据冰心记录中铁和二氧化碳浓度的负相关关系提出了“铁假说”,即铁限制了HNLC海区中浮游生物的生产力,并进而影响了二氧化碳由海洋上层向深层的输出;如果在HNLC海区加入铁,就可以促进浮游植物的生长,加速碳从海洋表层向深层输出,最终降低大气中二氧化碳含量,缓解温室效应[19]。针对这一假设,Watson等设计了现场加富铁的实验(in situ iron fertilization experiment),即在选定的海区加铁(通常加入经酸化过的FeSO4),同时加入六氟化硫(SF6)以示踪铁的运动轨迹,并在随后测定生物、化学等参数,以反映该海区加铁后生物地球化学过程及整个生态系统结构的变化[20]。海洋铁加富实验开始至今共进行了12次中尺度的大洋加铁实验,区域设在4个典型的HNLC海区,其中: 2次在赤道太平洋地区、6次在南大洋、3次在北太平洋、1次在北大西洋,实验时间则持续数周,影响范围长达数千米[6]。

3.1 实验内容

较早的一次加铁实验代号为“Iron Ex1”,其过程如下:1993年10月中旬,Columbus Iselin号科学调查船在加拉帕哥斯群岛(Galapagos Islands,厄瓜多尔西部)南部500 km处进行了首次铁加富实验,加富面积为64 km2,并依据浮标校正实验区域。实验中使用的铁溶液总体积为15 600L(含铁量为450kg,p H约为2),同时将0.35mol SF6另溶入2 300L海水中备用。随着船以9 km/L的时速前进,铁溶液和SF6分别以12 L/min和1.4 L/min的速度一起通过推进器泵入海中,这种方式使得在35 m混合层中铁的浓度达到3.8 nmol/L。每天在加富区域和非加富区域采样,进行初级生产力、叶绿素、色素、营养盐、颗粒有机碳、颗粒有机氮和溶解有机碳等参数的测定[4]。在随后进行的铁添加实验中,实验设计均与此相似,但是增加了多次添加铁的过程,以维持海水中有一个较高的铁的浓度,测定内容也较这一次更加丰富、翔实。

3.2 实验结果

铁添加实验的观测增加了我们对生态学和海洋生物地球化学动力学等的认识[6]。所有的铁添加实验均促进了浮游植物的增长,大幅提高了叶绿素的含量,同时降低了表层海水中二氧化碳的浓度。历次铁添加实验的主要结果见表1。

Iron ExⅠ实验中植物量、叶绿素和浮游植物生产力分别升高为原来2倍、3倍和4倍,但是硝酸盐浓度并没有明显的降低,二氧化碳分压仅降低了10μatm。虽然这次实验做的参数较少,但是这次实验表明改变并跟踪大洋表层水,测定其生态参数是可行的,从而为以后的实验奠定了基础[4]。

表1 历次铁添加实验的结果[23]

Iron ExⅡ实验在赤道太平洋进行。该实验分三次添加铁,叶绿素的含量有了大幅度的提高,最大值为初始的27倍,表现为所有浮游植物的生物量均有增加,特别是硅藻,二氧化碳分压降低了90μatm。这次实验中,硝酸盐浓度有了明显的降低,且浮游植物等对硝酸盐的吸收速率也有了明显的升高。除此以外,海水表层颗粒和溶解有机碳均有所增加,其中在第六天颗粒有机碳由4μmol/L升高到15μmol/L,其中活的组织占到75%,剩余则是死去的浮游生物的碎屑碳的积聚,同时约有5～12μmol/L的碳从表层海水中输出[5]。

南大洋靠近极地的区域被认为有最大的存留生物碳的潜力,代号为SOIREE的加铁实验便在该区域开展。该区域添加铁以后,浮游植物生物量和光合速率均有增加,也使得营养盐和二氧化碳分压以3.8μatm/d的速度降低[21],但是向下输出的生物碳量没有增加。实验之初,叶绿素的增加来自微微型原核生物,6 d后转变为大型硅藻。在这次实验中,大型硅藻贡献了初级生产力的75%,总的无机碳生物吸收量约为1 400 t。实验表明在南大洋极地地区,铁的供应控制着浮游植物的增长和群落组成,但是藻类吸收碳的去向仍然未知[6]。

Eisen Ex加铁实验是在南大洋的大西洋部分进行的,也是在南大洋进行的第二次实验。添加铁后,该海域初级生产力和叶绿素分别从130～220 mgC/m2·d、48～56 mg/m3升高到最大值达到790 mgC/m2·d和230 mg/m3,光合效率(Fv/Fm)从0.30升高到0.55。微型和小型的浮游植物生物量增加,微微型的改变不大。这次的实验充分证明了铁的供应是控制浮游植物初级生产力的关键因素。实验中,最大f (二氧化碳)降低了18～20μatm,总的无机碳生物吸收量为1 400 t[21]。

SEEDSⅠ加铁实验是在亚北极太平洋地区进行的第一次铁添加实验。实验中叶绿素含量(达到20 mg/m3)、初级生产力、生物量均有升高。与南大洋和赤道太平洋添加实验刺激了羽纹纲硅藻的生长不同的是这次实验中心硅藻得以迅速生长,使得二氧化碳分压降低明显。实验中没有发现明显的向深海输出碳的过程,这说明大部分碳还是被硅藻固定在表层海水中[8],只有大约13%的初级生产力产生的碳输出到深海(第4～13天)。

SOFEX-S和SOFEX-N加铁实验是同时在南大洋进行的,SOFEX-S为南部高硝酸盐(28μmol/L)高硅酸盐(60μmol/L)的区域, SOFEX-N为北部高硝酸盐(20μmol/L)低硅酸盐(＜3μmol/L)的区域。在北部和南部海域,叶绿素的含量分别增加了10倍和20倍。南部群落组成向大型细胞 (＞5μm)移动,北部硅藻则向着具有低的硅铁配额的小型群落移动。硝酸盐浓度在两个航次均有明显的降低,二氧化碳分压均降低了40μatm左右。北部的实验还表明,低的硅酸盐确实限制了其硅藻的生长,但是铁限制应是决定性的因素。由于在加铁过程中,中层水体中颗粒有机碳的矿化过程并不完全清楚,这个结论只能说明铁添加增加了初级生产力降低了二氧化碳分压,并不能说明其对大气的影响。Buesseler估算表明,这次加铁实验中碳的输出通量大约为7 molC/m2·d,整个实验过程中大约有1 800 t进入100 m以下深海,但是由于大于50%的沉降中的碳会在250 m以内矿化,真正沉降到海底的碳只有900 t左右,与全球人类活动释放的碳相比,这个实在是一个非常小的数据[22]。

EIFEX加铁实验同样是在南大洋实施的。在此实验中,叶绿素增加了5倍多,颗粒有机碳、颗粒有机氮和颗粒有机磷等都增加了1倍,群落则由定边金藻向硅藻移动。

SERIES加铁实验过程中使用了三条船,其中两条船分别停留在一固定位置,观测了水华的发生到结束的全过程。此次实验过程中发生羽纹纲硅藻水华。对硅藻而言,在前2 d是铁富足的,随后的4～5 d则转变为铁限制,到第16～17 d,水华同时受到铁和硅酸盐的限制,然后终止。在水华消亡阶段,混合层以下颗粒有机碳浓度升高,其向下的通量增加。这次实验中与他人有个明显的不同是颗石藻的短暂增加, Ellwood等认为这种藻的生长速率是钴限制而非铁限制[24-25]。

在SEEDSⅡ、SAGE、FeeP三次加铁实验中叶绿素含量均有所增加,在SAGE、FeeP实验中初级生产力也分别增加了2倍和1.7倍。FeeP实验还进行了磷酸盐添加的实验,实验中微微型真核生物量均增加,在第一次实验中小型浮游动物的摄食显著增加;在第二次实验中,固氮生物群落优势种为单细胞的蓝绿藻。FeeP的两次实验中固氮作用分别增加了6倍和4.5倍[26]。

综上,我们可以看出,大洋加铁实验证实铁是浮游植物生长的主要限制因素,添加铁,使得大洋浮游植物大量生长,并可能诱发生藻华。

3.3 大洋加铁实验对大气二氧化碳的影响

虽然所有的添加实验都证实了浮游植物生物量的增长,但是固定的碳的去向却不完全一致,其输出的机理也不完全清楚。尽管如此,铁添加实验后二氧化碳分压的降低给人工添加铁来降低大气中二氧化碳含量的希望提供了可能[19];也正是基于这一点,这个想法引起了广泛的讨论。有人认为几次短期的铁添加实验不能说明大量添加铁可以影响大气二氧化碳[27-28],还有人认为铁添加实验只有短期受益,会部分或全部抵消其带来的收益,比如会导致底层海水中低氧区面积的增加以及海水酸化等[29-31]。现在有很多模型用于估算长期大范围添加铁的影响,可以看出100年后可以使大气二氧化碳降低(33～107)ppmv[29,32-35]。尽管模型计算结果表明长期大范围的铁添加可以降低大气二氧化碳含量,但是仍然存在许多问题。① 在HNLC海区不只存在铁限制问题,尤其是南大洋,还存在光和硅酸盐限制问题;② 铁添加实验必须长期进行,一旦停止,固定的二氧化碳会迅速地重新释放到大气中;③ 铁添加实验可以改变海洋的生态系统,所以铁添加实验必须小心进行[32]。

4 铁对细菌的影响

在高营养盐低叶绿素海区,自养群落由小细胞的生物控制,包括原核微微型浮游生物和真核微型浮游生物[19]。添加铁后异养细菌的生产力和丰度也会增加,这种现象可能是直接的对细菌铁限制的缓和或间接地通过硅藻驱动的溶解有机碳的增长缓和了细菌的碳限制[36]。

4.1 铁对异养细菌的影响

许多细菌和蓝绿藻有相似的铁的吸收系统,均需要大量的铁作为他们各自的光合和呼吸作用电子迁移链中的还原催化剂[17],使得他们在营养盐竞争中是很有利的竞争者。许多海洋原核生物可以从其他生物产生的铁载体中获得铁,同时,原核生物相较真核生物可能更大程度上的通过络合和同化控制溶解铁的可利用性[16],这也从一个侧面说明,铁限制及铁的竞争是激烈和复杂的。异养细菌贡献了开阔大洋中颗粒有机碳的50%以及等量的生源铁[37-38]。Tortell等的研究认为海洋细菌比浮游植物有更高的铁含量。在亚北极区的太平洋地区,海洋细菌是生物铁的重要组成部分,在铁的吸收中占20%～45%,而异养细菌占了一半,因此异养细菌在铁的生物地球循环中占有重要地位。海洋原核生物 (蓝绿藻和异养细菌)拥有比真核生物更高的铁需求量。在实验室铁去除的条件下,海洋硅藻的铁配额(Fe∶C)平均为3.0± 1.5[39],而在开阔大洋中异养和光合自养细菌的铁配额分别为7.5±1.7和19[38],其要高于北太平洋海区真核生物(3.7±2.3)和异养细菌(6.1±2.5)[40]。从中可以看出,细菌体内的铁含量比真核浮游植物高。在低铁的环境中,细菌可能产生铁载体来减轻铁的压力,从而向海洋中贡献有机络合铁[16]。这个发现也说明细菌获得铁的方式是维持在贫铁环境中生物生长的重要方式。

4.2 铁对蓝绿藻的影响

大洋中很大一部分氮是由少数几种细菌与蓝绿藻来固定的,即海洋生物固氮。海洋生物固氮时,细菌与蓝绿藻都需有 “固氮酶”的参与,而固氮酶又依赖铁,同时蓝绿藻固氮时的主要能量来源是三磷酸腺苷(ATP),这一过程也需要铁[41]。

生物固氮作用是通过体内固氮系统实现的,其中固氮酶是最主要功能蛋白。目前已经确定至少有3种固氮酶存在,即含钼离子的固氮酶[42]、含钒离子的固氮酶[43]和含铁离子的固氮酶[44],这三种固氮酶均要由铁来组成[45]。因此,铁是蓝绿藻必不可少的组成元素。由此可以看出,铁是海洋细菌生命活动不可或缺的一部分,对海洋细菌也存在限制作用;同时,铁的存在也是海洋获取氮的重要途径。

5 存在的问题

铁限制的研究已经进行了20多年,但是还有许多问题并不清楚,尤其是铁在维持海洋中的生物地球化学过程机理并不是很清楚;在其中,影响铁的活性的因素是非常关键的。不过,我们并不十分清楚生物对铁的利用过程以及控制因素,而这些过程关系了海洋中铁的输出,包括铁的吸收和铁的再矿化过程等。

到目前为止,大面积加铁对整个海洋生态系统的影响尚不清晰。现场和实验室的培养实验,中小尺度的施铁实验得出的结果并不能很好地说明整个海洋生态系统对加铁的响应。另外,大洋之大,加铁实验效果如何有待商榷。这一系列的问题都需要改进实验设计来克服铁添加实验的限制,同时加强铁和碳的生物地球化学过程研究,并建立模型进行计算。

6 结论

(1)铁等微量元素在海洋生态系统中有着举足轻重的作用,然而铁在海水中浓度很低,主要以水合形式存在,往往对初级生产力起到限制作用,即所谓的 “铁限制”假说。

(2)在HNLC海区,铁添加实验证明铁是限制浮游植物生长的重要因素,加铁后,浮游植物大量生长,同时表层海水二氧化碳分压降低。

(3)大洋低的铁浓度也是细菌生长的限制因素。

(4)铁限制对于大洋生态系统的影响程度有多大,另外,大洋之大,加铁实验效果如何有待商榷,这些不确定性都对大洋加铁实验的效果提出了挑战!

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