柑橘大实蝇成虫的取食、交配和产卵行为

尤克西， 周 琼， 荆 奇

(湖南师范大学生命科学学院，中国 长沙 410081)

柑橘大实蝇BactroceraminaxEnderlein属双翅目，实蝇科(Tephritidae)，寡鬃实蝇亚科(Dacinae)，离腹寡毛实蝇属(Bactrocera)[1]，俗称“柑蛆”，是柑橘毁灭性害虫.被害果称“蛆果”，寄主仅限于芸香科柑橘类果实，如甜橙、酸橙、柚、柠檬、红桔、葡萄柚等，以甜橙受害最烈[2]．被害果实内一般有柑蛆5～10头，多则100头以上[3]．柑橘大实蝇的分布范围约在北纬24°～33°，海拔230～1 850 m之间，以北纬25°～32°海拔400～900 m为主要分布区[4]．由于柑橘大实蝇仅为害柑橘类，因此分布范围较为集中，该种1年发生1代[4]．分布于我国西南部(四川、贵州、湖北、湖南、云南、陕西[2])及印度和不丹[5]，受害严重地区果实损失率达100%[6]．我国自20世纪60年代开始发生以来，疫情呈逐年加重趋势．湖南的柑橘大实蝇每年造成直接经济损失3亿余元[7]．

柑橘大实蝇成虫对光照、气温较敏感，其活动最适气温为20～30 ℃[8]．羽化初期性比为n雄∶n雌=1.14∶1[9]．其在野外交尾最适温度范围在21～34 ℃，22～30 ℃交尾虫数最多，成虫一生可多次交尾[6]；室内研究发现在温度20～32 ℃、相对湿度75%～95%、光照周期L∶D=8∶16～16∶8，其增殖率最大[10]．从野外采集的被害果中，统计发现其最喜在直径为3.13 cm左右的果型上产卵，每卵孔卵粒一般在13粒左右[11]．直径<11 mm的橘果因太小，柑橘大实蝇无法在果实表面平衡，故不会选择低于此直径的橘果寄生[12]．柑橘大实蝇产卵器分为基节、膜质部分和针刺[13]．为了进一步掌握柑橘大实蝇的生活习性和行为特征，笔者对柑橘大实蝇成虫的人工饲养及交配、产卵等行为进行了室内研究，为柑橘大实蝇防控及有效诱剂的研制提供依据．

1 材料与方法

1.1 虫源和橘果来源

柑橘大实蝇成虫：于2011年6月初羽化高峰期从湘西受害橘园柑橘树下土壤中挖取虫蛹，并从周边的阔叶植被中人工捕获成虫．挖获的蛹在室内羽化出的成虫，供观察取食选择及取食行为用．

柑橘幼果：2011年6月中旬采自湖南师范大学生命科学学院植物园，品种为南橘CitrusreticulataBlanco，选择挂有柑橘幼果(Φ2～3 cm)的枝条．

1.2 试剂与设备

红糖由长沙市湘特食品有限公司生产；白糖由动心一族食品有限公司生产；蜂蜜由上海冠生园蜂制品有限公司生产；蔗糖由国药集团化学试剂有限公司生产；酵母由北京奥星生物技术有限责任公司生产．

养虫笼：为实验室自制的500 mm×500 mm×500 mm铝合金不锈钢纱网笼，底板和顶板均为透明玻璃．

1.3 研究方法

养虫室条件：L∶D=14∶10，温度(25±1) ℃．

1.3.1 柑橘大实蝇成虫取食行为观察 供试的成虫另置于空养虫笼内，饥饿处理12 h．500 mL锥形瓶中蘸有质量分数(下同)为5%的红糖水、5%白糖水、5%蔗糖水和5%蜂蜜水的棉球分开放入瓶底4个角后，将从实验室蛹中羽化的柑橘大实蝇成虫接入瓶中，用筛网封锥形瓶的口，观察记录其取食选择及取食行为过程．每瓶接入1头成虫，共观察60头．

1.3.2 柑橘大实蝇繁殖行为观察 在养虫笼中接入从湘西受害桔园周边阔叶林中捕获的柑橘大实蝇成虫，每笼约30头，雌雄性比为1∶1，提供糖、酵母和水混合营养液(质量比为3∶1∶30)饲养成虫．将挂有南橘幼果和叶的新鲜枝条放入饲养柑橘大实蝇成虫的养虫笼内，每笼2个橘果，果直径约3 cm，枝条长30 cm，每枝带叶12～15片，插入质量分数为2%的蔗糖食盐水(V糖水∶V盐水=1∶1)的矿泉水瓶内，3 d更换一次糖盐水，每周更换一次枝条．采用目测法观察，每日8:00～22:00观察记录其繁殖行为过程，包括振翅飞翔、交配行为过程、产卵行为过程等．每日适时往笼内喷水以提供水源和增加湿度，每日9:00更新营养液饲料．

2 结果与分析

2.1 柑橘大实蝇成虫的取食行为观察

经饥饿处理的柑橘大实蝇成虫腹部瘪平，之后将其单头接入有上述4种糖水棉球的锥形瓶中，观察取食行为．可以看到，成虫爬向蘸有糖水的棉球，直接用舐吸式口器贴在棉球表面吸食；或在浸有不同糖水的棉球上活动频繁，用口器不断在糖水棉球上伸缩四处试探，口器短暂接触棉球后更换其他位点进行吸食，最后选定某处进行吸食，此时其腹部随吸食而逐渐鼓胀．吸食5%红糖水的成虫腹部腹侧呈暗红色，吸食5%蔗糖水、5%白糖水和5%蜂蜜水的成虫腹部腹侧呈淡黄色．当分别以不同浓度红糖水饲喂时，成虫取食活动类似以上描述，腹部腹侧明显鼓胀呈红色，随所取食红糖浓度由低到高，腹部红颜色也由浅到深(柑橘大实蝇对不同糖类物质的选择情况另文发表)．

2.2 柑橘大实蝇交配行为观察

研究发现，室内设置人工光照时间与自然环境一致的条件下，柑橘大实蝇的交配行为在全白天均有发生，交配时长为1～3 h．交配过程可分为交配前行为(求偶行为)、雌雄交配和交配后清理行为．

2.2.1 交配前行为(求偶行为) 在养虫笼内，当雌虫在多头雄虫附近时，雄虫1头或多头快速爬向雌虫，雌虫会迅速爬开或者飞离；当雌虫与单头雄虫相遇，两虫先头部相对静立稍许后，或各自在原地转圈，或只有雄虫原地转圈，雌虫不动，之后雄虫快速爬向雌虫，雌虫避开，雄虫尾随并不断在其周围快速飞行，振动翅发出响声，雌虫仍避开，求偶行为失败．研究过程中未能观察到柑橘大实蝇成功的求偶行为之后进行交配的情况，仅观察到产卵后的交配前行为.即雌虫在橘果上产卵时，雄虫直接从养虫笼顶部玻璃板上或者侧梁上准确飞到雌虫所在的橘果上，也有雄虫从养橘枝的瓶侧由底部往上爬至橘枝上，然后再爬至雌虫正在产卵的橘果上．找到雌虫的位置后，雄虫直接爬到雌虫背上等待，其姿态与交配姿态相似．雄虫以上行为并不干扰和终止雌虫的产卵行为，待雌虫产卵完毕后即进行交配．

2.2.2 雌雄交配 室内观察成功的交配行为均为正在交配(产卵前)和雌虫产卵后立刻交配的行为，后者过程包括交配准备阶段、进行阶段和完成阶段．本文仅描述产卵后的交配行为．

交配准备阶段：雄虫直接爬到正在橘上产卵的雌虫背上，雄虫的前足、中足分别抱住雌虫腹部的前部和中后部，后足抱住雌虫的产卵器基节，雄虫的腹部及腹部末端分别紧贴雌虫的产卵器和产卵器插入柑橘的位置，但其并不压住雌虫的翅．待雌虫产卵完毕拔出产卵器，腹部恢复水平状态过程中，雄虫很快把阳茎插入产卵器内．雌虫偶有挣扎现象，但实验室内观察，均交配成功．

交配进行阶段：交配初期，雌、雄虫均很安静，部分在交配至10 min或者20 min时，雄虫腹部用力向外牵动，此时雌虫腹部抬起稍许，产卵器被明显牵动拉长，此时雄虫其前、中足仍然抱住雌虫的腹部．当产卵器收缩至原位时，雄虫又恢复起初交配的状态．雌虫产卵器少则被拉长3～4次，多则12次．产卵器被拉长后，可看到分为3段颜色，近腹部的是深黄色的鞘(产卵器基节)，中段是半透明膜状(翻转膜)，末端为深棕色质地硬的针刺(产卵管)．经历这个过程后雌雄恢复安静状态．部分在之后的10～20 min时，重复上述活动．交配过程中，雄虫有用双后足摩擦雌虫的产卵器和拍打雌虫腹部的行为．整个过程中雌、雄虫口器均迅速伸缩．雌雄虫最初交配位点为橘果上，交配过程中可一同飞行，当受到外界影响如振动、其他成虫飞过或者另有雌虫为产卵而驱赶该虫时，处于交配状态的雌雄虫双双转到笼子底板上、四周的纱网或者铝合金横梁上，雌雄交配行为不会终止．在交配过程中，偶有其他雄虫爬过来，压在正在交配的雄虫身上，交配的雌雄虫受其影响，振动翅发出响声，雄虫会用中足推开干扰者，或者雌雄一同飞行到别处．交配过程中，雌虫也会有取食行为．

交尾完成阶段：交配完成时，雄虫从雌虫背上爬下至其体侧，阳茎仍插在雌虫的产卵器内，雌虫维持不动，而雄虫转向，在与雌虫相反的方向爬行，直至产卵器和阳茎分开，此时阳茎和产卵器间形成一条白色的丝状物，雄虫仍往前爬行直至丝状物从中断开．在雄虫阳茎抽出的过程中，雌虫产卵器无伸长现象．

2.2.3 交配后清理行为 交配完成后，雌虫仍在原地不动，之后抬高其腹部，伸长伸直产卵器并用后足清洁各部分，清洁过程中，翻转膜不发生弯曲．雄虫也抬高其腹部，用后足清洁腹部末端及其阳茎．雄虫可多次交配，有的雄虫在交配完0.5 h后可与其他雌虫再进行第二次交配，雌虫每日只观察到交配1次．

2.3 柑橘大实蝇产卵行为观察

柑橘大实蝇产卵行为发生在12～18点，产卵时间5 min～2 h．可分为定位、产卵、清理及后继行为等．

2.3.1 定位 雌虫可准确直接飞到柑橘上，在果实上四处爬行边用口器嗅，口器伸缩速度快，但末端并不接触橘皮．观察爬行过程中常见雌虫停下并上下轻微摆动腹部，随后抬高腹部，用后足清洁产卵器，或者仅有抬高腹部和伸缩产卵器的行为，产卵器不接触橘果表皮．产卵器伸缩过程中，膜质部分可以发生弯折．以上行为交替出现并重复数次．雌虫找到合适的产卵位置后，再次抬高其腹部，用产卵器针刺尖端在橘皮上连续点击数次试探以寻找最合适位点．雌虫可能受其他雌虫、雄虫的干扰而未能产卵，有的雌虫在橘果上用口器四处嗅或者用产卵器点击橘果表面，未寻找到适合产卵的位点而飞离．

2.3.2 产卵 确定位点后，雌虫将产卵管插入橘果，按顺时针和逆时针方向转动数次不等，待到达合适深度时，雌虫停止活动转而安静，此时可观察到产卵管末端伸缩，不断向果皮内插动产卵．

2.3.3 清理及后续行为 产卵完成后，雌虫抬高腹部将产卵管抽出橘皮，用后足清洁产卵器各部分，清理从橘果中带出的部分组织.有少数情况，清洁完成后继续在刚产卵完位点产卵，大部分在清洁动作后，在橘皮上四处爬动重复上述用口器嗅和产卵器点击试探的定位行为，但并无产卵行为．

2.4 柑橘大实蝇成虫的其他行为习性

研究过程还发现柑橘大实蝇成虫的其他行为，如雄雄相遇时，相互避让或者一方逃离，或者出现打斗现象，该现象为一只雄虫趴在另一只雄虫身上，上面的雄虫用前足、中足抓住下面雄虫腹部并紧紧压住其翅，打斗过程翅振动发出较大声响．

雌雌相遇时，出现相互避让或者一方迅速爬开或者互不影响，如有两只以上雌虫同时在橘果上寻找产卵位点时，会出现相互驱赶的现象．这个过程中，雌虫之间并无打斗现象，只是一方快速地冲向另一方试图将其赶开，结果是弱势一方飞离或者双方均受影响而放弃此次产卵．

3 讨论

在养虫笼中饲养的成虫，大部分在笼内顶端的框架、玻璃板或者纱网的上部活动，说明其有向上的趋性，所以将饲料放在养虫笼底部的同时增加悬挂的沾取饲料的塑料片或棉球．已有研究表明，虫口密度越大死亡率越高[14]，本研究中每笼饲养30头成虫．

肖春等(2004)研究发现桔小实蝇成虫交配前首先由雌蝇分泌出信息素引诱雄蝇，然后两性成虫进行交配[15]．而本研究中观察到的柑橘大实蝇产卵后的交配行为，由雄虫直接飞到产卵雌虫背上的等待行为开始．雌、雄虫均有多次交配的特性，但并非每次产卵行为后均有交配现象．

谢天宝等(2006)观察了湖北省清江河谷地区早熟蜜柑园内柑橘大实蝇成虫的产卵过程，将之分为定位、准备、穿刺、排卵和结束5个阶段，一次产卵时间为14～46 min[16]；吕志藻等(2006)报道宜昌长阳土家族自治县柑橘大实蝇产卵时间约为 15～20 min[17]；吴志清(1958)观察发现四川江津园艺试验站的柑橘大实蝇交配一次所需时间最长为2 h 7 min，最短为22 min，一般为46～55 min[6]，以上均为野外观察结果．而笔者观察发现采自湘西的柑橘大实蝇在实验室内交配时间为1～3 h；产卵行为过程与上述相似，产卵时间为5 min～2 h．是否野外环境与室内环境不同对其行为有影响，还是存在种内行为的地理差异，仍有待研究．

寄主植物的挥发性物质在昆虫的定位、取食、产卵等行为反应中起着重要的作用．通常昆虫在其寄主气味存在时交配成功率较高[18]．本研究发现，在笼内提供带橘果枝条，成虫有交配和产卵行为，而在不提供柑橘枝条和橘果的环境中无该行为，支持上述观点．

柑橘大实蝇成虫的存活、取食、交配和产卵行为受活动空间、食料和寄主植物等的影响，视觉、味觉和嗅觉可能均起重要作用．那么，柑橘大实蝇成虫是如何感受各种刺激并调控相应的行为的，如寻觅并获得适宜的食料，雌虫对雄虫的吸引与交配，以及发现和定位合适的产卵场所等，尚待进一步研究．

致谢：承蒙怀化市植保植检站蒲祖康高级农艺师等对本研究给予大力支持，2009级本科生梁丹辉和陈冉同学参与部分实验，在此一并表示衷心感谢．

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