长江鳡胚胎及仔鱼发育研究

任丽珍,程利民,韩晓磊,徐慧君,许璞,徐建荣

(常熟理工学院长江特色水产工程技术中心,江苏常熟215500)

长江鳡胚胎及仔鱼发育研究

任丽珍,程利民,韩晓磊,徐慧君,许璞,徐建荣

(常熟理工学院长江特色水产工程技术中心,江苏常熟215500)

以人工繁殖所得受精卵为材料,采用显微照相技术对长江鳡Elopichthys bambusa胚胎及仔鱼发育过程进行观察,并对不同发育时期的形态特征进行了描述和拍照记录。实验结果显示:长江鳡的受精卵为圆球形,卵径为3.5～4.0 mm,吸水膨胀后卵径为12.5～14.5 mm,为非黏性漂流性卵;胚胎发育可分为胚盘、卵裂、囊胚、原肠、神经胚、器官分化和出膜7个阶段;仔鱼的发育分为卵黄囊期和晚期两个阶段。以长江水为培养用水,水体温度为22～25℃条件下,长江鳡的受精卵历时27 h 45 min孵出仔鱼,其总积温为663℃·h;水体温度为26～29℃条件下,长江鳡仔鱼发育历时30 d。

鳡;受精卵;胚胎发育;仔鱼发育

鳡Elopichthys bambusa主要分布于长江中下游的江河湖泊中,生活于水域的中上层,因其生长快速,肉质坚实鲜美,已被列入大型上等食用经济鱼类,为长江名特优水产品之一[1-2]。近年来,随着自然环境的恶化和捕捞强度的增大,鳡资源遭到了严重的破坏,已被列入国家重点保护的濒危及受威胁水生物种名录[3]。迄今,对鳡的研究主要集中在对其生物学描述、食性分析、生态习性、繁殖规律、染色体组型分析和人工增养殖等方面[4-10]。本试验中,作者在鳡繁殖生物学研究的基础上[11],对人工繁殖长江鳡的胚胎及仔鱼发育进行了系统研究,旨在为保护长江鳡资源及持续利用提供一定的科学依据,为其人工繁殖、育苗和养殖提供详尽的基础资料。

1 材料与方法

1.1 材料

长江鳡Elopichthys bambusa亲鱼取自苏州常熟市长江水产资源驯养保护示范基地。选择4龄种鱼为繁殖用亲鱼,雌鱼4尾,雄鱼3尾,体质量均在8 kg以上,体长为85～95 cm。

1.2 方法

按每千克亲鱼注射10 μg促黄体素释放激素类似物(LRH-A)+1200 IU人绒毛膜促性腺激素(HCG)+2 mg鲤脑垂体(PG),雌、雄亲鱼同量,注射8 h后亲鱼开始发情,之后采用干法授精,得到的受精卵置于小型孵化池中孵化。在培育过程中,注意及时清除未受精卵及死卵,以保持水质清新。胚胎孵化温度为22～25℃,仔鱼培养温度为26～29℃,孵化用水为长江水。于2009年6月5日开始实验,共收集优质受精卵3批次,以第一批受精卵为主,定时取样(胚胎发育间隔10～30 min,仔鱼发育间隔10～12 h),置于Nikon SMZ1500体式显微镜下对长江鳡胚胎和仔鱼发育的全过程进行连续显微观察和照相。根据发育特征确定胚胎和仔鱼发育时期,胚胎和仔鱼发育时期以抽样观察30个胚胎或仔鱼,2/3的胚胎或仔鱼达到同一个发育阶段时记录时间。使用测微尺测量卵、胚胎及仔鱼长度。

采用下列公式计算各阶段的积温,各阶段的积温相加即为总积温。

式中:n为发育所经历的时间;t为发育时期的平均温度;k为积温。

2 结果

胚胎发育分为胚盘、卵裂、囊胚、原肠胚、神

经胚、器官分化和出膜7个阶段,其中包括25个主要时期(表1)。仔鱼发育分为卵黄囊仔鱼和晚期仔鱼两个阶段,其中包括15个主要时期(表 2)。长江鳡受精卵在温度为22～25℃,发育历时27 h 45 min孵出仔鱼;仔鱼发育温度为26～29℃,历时30 d。

表1 长江鳡的胚胎发育Tab.1 Embryonic development of yellow cheek carp Elopichthys bambusa in Yangtze River

2.1 受精卵

成熟卵呈晶莹圆球形,无油球,卵径为3.5～4.0 mm。成熟卵受精后遇水不久卵膜即吸水举起,形成较大的卵间间隙,卵径为12.5～14.5 mm,为非黏性漂流性卵。在卵膜举起过程中卵膜变成了两层,直至受精卵吸水膨胀结束后卵膜又恢复为一层状态(图1-A)。

2.2 胚盘形成阶段

长江鳡的卵为端黄卵,卵黄偏向于植物极一端,受精后原生质开始向动物极运动集中,并逐渐形成一半圆形隆起,即为胚盘。受精后35 min,胚盘已相当明显,隆起高度约占卵黄的1/4(图1-B)。

2.3 卵裂阶段

受精后1 h 15 min,胚盘沿动物极向植物极方向分裂成2个大小相似的细胞,此为胚盘的第1次分裂(图1-C)。受精后1 h 25 min,出现第2次分裂,卵裂面与第1次的卵裂面相垂直,形成4个大小相似的细胞,进入4细胞期(图1-D)。受精后1 h 40 min,出现第3次分裂,2个卵裂面与第1次卵裂面平行,进入8细胞期(图1-E)。受精后1 h 55 min,出现第4次分裂,2个卵裂面与第2次卵裂面平行,形成16细胞期(图1-F)。受精后2 h 15 min,出现第5次分裂,进入32细胞期(图1 -G)。受精后2 h 40 min,出现第6次分裂,进入64细胞期(图1-H)。受精后3 h 10 min,随着分裂细胞越来越小,分裂面开始失去规则,细胞分裂变得不同步,细胞形状也不尽相同,进入多细胞期(图1-I)。受精后3 h 45 min,在胚盘处形成了多层排列而隆起呈半球形的实心细胞团,呈桑葚状,进入桑葚期(图1-J),又称桑葚胚。

表2 长江鳡仔鱼的发育Tab.2 Larval development of yellow cheek carp Elopichthys bambusa in Yangtze River

2.4 囊胚阶段

受精卵受精后4 h 35 min,细胞变得更小,细胞界限难以分辨,细胞团轮廓渐趋圆形。随着卵裂继续进行,细胞数目及细胞层次不断增加,胚盘与卵黄之间形成囊胚腔,囊胚中部明显地向上隆起,呈高帽状,高为卵径的1/3,此时进入囊胚早期(图1-K)。受精后5 h 35 min,细胞继续分裂,可见胚层开始向下扩展,囊胚也随之变得较为扁平,此为囊胚中期(图1-L),细胞继续分裂变小、变多,胚层变薄并向下扩张。受精后7 h 05 min,囊胚隆起变得最低,胚盘已逐渐向扁平方向发展,此时为囊胚晚期(图1-M)。

2.5 原肠胚阶段

受精卵受精后7 h 45 min,随着动物极细胞向植物极延伸而不断下包至卵黄囊的1/3处,囊胚的边缘细胞逐渐增多,胚胎和卵黄之间的凹痕渐次消失。由于分裂球细胞的下包、内卷运动而形成胚环,胚盘似帽状扣在卵黄囊之上,胚胎进入原肠早期(图1-N)。受精后8 h 55 min,胚层下包至卵黄囊的1/2处,在胚盘背部中线处,细胞集中增厚,形成胚盾,此为原肠中期(图1-O)。受精后10 h 25 min,胚层继续下包至卵黄囊的2/3处,胚层包围了大部分卵黄,胚盾显著伸长,前端略膨大,胚胎进入原肠晚期(图1-P)。

2.6 神经胚阶段

受精卵受精后11 h 15 min,卵黄囊开始拉长,胚体背面增厚,胚盾表面的外胚层分化成神经板和表皮层,并不断内卷而略内陷,形成神经沟,前端略膨大,脑泡出现,之后形成脑,胚体雏形出现,为神经胚期(图1-Q),此时胚体下包卵黄5/6以上,之后形成卵黄栓。受精后12 h 45 min,胚环逐渐下包收缩成小圆孔,稍后即封闭,为胚孔封闭期(图1-R)。

2.7 器官分化阶段

受精卵受精后14 h 05 min进入肌节出现期,胚体中部出现2～4对肌节,卵黄囊继续拉长,胚体头部隆起(图1-S)。受精后15 h进入眼原基出现期,肌节为8～10对,胚体前脑泡两侧出现1对细缝状的眼原基(图1-T)。受精后15 h 45 min进入眼囊期,肌节增至13～15对,在眼原基的结构内,出现扁豆形状的眼囊(图1-U)。受精后16 h 55 min进入尾芽出现期,肌节为17～19对,卵黄囊拉长明显,胚体后端伸长超出卵黄囊,为尾芽(图1-V)。受精后18 h 15 min进入耳囊出现期,肌节为22～23对,眼囊后方后脑两侧出现泡状耳囊(图1-W)。受精后21 h 35 min进入心脏搏动

期,肌节为40～44对,在卵黄囊头侧可见心脏开始有节律的跳动,胚体翻转,卵膜渐渐软化,胚体与卵膜直径约等长(图1-X)。

2.8 孵化阶段

受精后27 h 45 min进入出膜期,卵膜变得薄而透明,加之胚体在卵膜内剧烈扭动,最后仔鱼破膜而出(图1-Y),多数以头部从裂口孵出。刚出膜的仔鱼身体瘦长,较透明,具有一个很大的棒状卵黄囊,无游泳能力,全长为5.0 mm左右。长江鳡同批受精卵出膜时间大致相同。

2.9 卵黄囊期仔鱼阶段

卵黄囊期仔鱼又称早期仔鱼,是仔鱼从出膜至卵黄囊全部吸收的阶段,包括胸鳍原基期、鳃弧期、鳃丝期、鳔雏形期、鳔一室期、卵黄囊吸尽期。

胸鳍原基期:孵出后41 h 45 min,全长为5.0 mm。形成月牙形胸鳍原基,出现眼黄色素,眼杯中出现一黑点,头部轮廓略呈方形,口凹出现,两耳石等大,靠近尾部的背鳍褶和尾鳍褶很狭窄(图1-Z)。

鳃弧期:孵出后51 h 45 min,全长为5.2 mm。卵黄囊窄长,眼黑色素出现,呈灰黑色,出现4片鳃弧,听囊与眼等大,胸鳍呈半圆形(图1-a)。

鳃丝期:孵出后63 h 45 min,全长为5.4 mm。鳃弧上出现鳃丝,鳃丝呈浅红色,血液流经鳃丝进行循环,血液为红色,眼晶体增厚,眼径增长,眼黑色素增多,后耳石稍大于前耳石,脑部中央有一明显裂痕,躯干肌节下缘身体近卵黄囊侧有一星状黑色素带,直至尾端(图1-b)。

眼黑色素期:孵出后75 h 45 min,全长为5.7 mm。眼球充满黑色素,口移至眼前缘斜下方,身体为嫩黄色,尾静脉呈青黄色,胸鳍形成,出现鳃盖原基,可见4条透明的鳃裂,腹部下缘出现一列黑色素细胞,鳃盖膜掩盖第一鳃片(图1-c)。

鳔雏形期:孵出后87 h 45 min,全长为5.9 mm。脊索的前腹面出现一膨大管状的鳔雏形,耳囊背侧泛黄,鳃盖膜掩盖第二鳃片,听囊前头背面及听囊间有大花色素,躯干色素增加,尾鳍褶下方出现一朵黑色素(图1-d)。

鳔一室期:孵出后99 h 45 min,全长为6.8 mm。鳔一室,充气,上颌形成,头部变尖,胸鳍增大,身体呈嫩黄色,头部背面黑色素和躯干肌节下缘色素增加(图1-e)。

卵黄囊吸尽期:孵出后135 h 45 min,全长为7.2 mm。卵黄囊吸收完毕,头部背面黑色素和躯干肌节下缘色素进一步增加,尾下部色素花大而密,肠道发生弯曲,并有内含物,鳃盖膜掩盖第三鳃片,后耳石约为前耳石的两倍大小(图1-f)。

2.10 晚期仔鱼阶段

晚期仔鱼,是仔鱼从卵黄囊全部吸收至鳞片出现的阶段,包括背鳍分化、脊索末端上翘、鳔二室形成、腹鳍芽出现、背鳍形成、臀鳍形成、腹鳍形成和出现鳞片等。

7 d仔鱼:背鳍褶前部隆起,尾鳍褶下叶的一大色素花与一些小色素组成黑色素,鳃盖膜掩盖第四鳃片。全长为7.3 mm(图1-g)。

10 d仔鱼:背鳍褶深分化,脊索末端上翘,色素增加,尾鳍褶边缘呈波折状,色素增加,长出16根鳍条,头部背面黑色素进一步增加。全长为7.6 mm(图1-h)。

12 d仔鱼:背鳍褶隆起如丘状,出现6条背鳍棘,鳃耙发育完全,尾鳍褶明显分化,腹鳍出现芽状突起,初见鳡成体的形状。鳔前出现一小泡,形成前后两室,椎骨清晰可见,口端位且尖,肛门呈管状突出腹外。全长为8.4 mm(图1-i)。

14 d仔鱼:腹鳍褶中部出现腹鳍芽,背鳍褶长出9根鳍条,臀鳍为6条,鳔前室增大。鳃盖部位出现黑色素,尾分叉,尾鳍条长齐,消化道血液循环可见,上、下颌前段相嵌构造雏形出现。全长为9.5 mm(图1-j)。

16 d仔鱼:背鳍完全分化,有10根鳍条,臀鳍为8根。上、下颌前段相嵌构造明显,鳔前室增大,鱼体色素大量增加。全长为11.4 mm(图1-k)。

18 d仔鱼:臀鳍与臀鳍褶分离,鳍条为8根,腹鳍伸长,胸鳍呈圆扇形,都出现鳍条。嘴尖,端位,上、下颌中部凹凸相嵌,构成特有的掠食性嘴形。全长为11.6 mm(图1-l)。

22 d仔鱼:腹鳍形成,鳍条为6根,背鳍为10根,臀鳍为10根。上、下颌嘴形与成鱼相仿。全长为14.3 mm(图1-m)。

30 d仔鱼:鳞片开始出现,有金属光泽,细小而不易观察。嘴形上、下颌凹凸相嵌。生长迅速,各鳍条已长成,背鳍为10根,臀鳍为10根,腹鳍为7根。全长为22.8 mm(图1-n)。

图1 长江鳡胚胎及仔鱼发育图Fig.1 Embryonic and larval development of yellow cheek carp Elopichthys bambusa in the Yangtze River

3 讨论

3.1 长江鳡受精卵及孵化时间的特点

长江鳡受精卵呈圆球形,晶莹半透明,无油球,卵径为3.5～4.0 mm,遇水形成较大的卵间间隙,膨胀至最大(12.5～14.5 mm),具有良好的弹性和韧性,漂流性卵,非黏性。与已研究同亚科其它鱼类受精卵相比(表3),长江鳡受精卵卵径和卵间间隙要远大于其它同亚科鱼类,因此,其孵出的仔鱼个体较大,开口后即能直接猎食其它鱼类仔鱼。卵黄囊和油球有提供胚胎及仔鱼发育能量的作用[21],而长江鳡受精卵中未发现油球,揭示其所携带营养物质欠丰。这可能是由于长江鳡个体怀卵量较大(30～50万个),且其出膜和开口捕食时间均较早所致;同时,受精卵中没有油球也是雅罗鱼亚科鱼类的特点之一。

在水温22～25℃下,长江鳡胚胎发育历时27 h 45 min,积温为663℃·h,其发育阶段所需时间及积温与同亚科(雅罗鱼亚科)鱼类——青鱼Mylopharyngodon piceus[12]、草鱼Ctenopharyngodon idellus[13]、东方欧鳊Abramis brama[14]和赤眼鳟Squaliobarbus curriculu[15]相类似,但与长江鱥Phoxius lgowskii[16]、丁鱥Tinca tinca[17]、咸海卡拉白鱼Chalcalburnus chalcoides[18]和滩头雅罗鱼Leuciscus brandti[19-20]相比要快得多(表3)。由此可以推断,雅罗鱼亚科鱼类胚胎发育时间及积温情况会因鱼种的不同而产生一定程度的差异,鱼类孵化出膜时间与其生态环境有着密切的联系[21]。由表3可以看出,与长江鳡胚胎发育时间(用时较短)相类似的鱼类受精卵均为漂流性非黏性卵,这就决定了其胚胎发育过程中生态环境是不稳定且复杂的,胚胎发育时间越短,仔鱼出膜时间越早,其成活率也就会越高;其次,鳡属半洄游性鱼类,生长和育肥多在河流下游及其相连的湖泊水库,而产卵场则多在河流中游,受精卵为漂流性卵,胚胎发育时间过长势必有降河入海的危险。由此可以推断,长江鳡胚胎发育时间较短对于其种群的繁衍和稳定具有至关重要的作用。近年来一些科研单位已开始进行鳡人工繁殖的探索[10],并取得了一定的进展。鳡胚胎具有发育时间较短、便于实际生产操作等特点,这对其资源利用起着至关重要的作用。

表3 雅罗鱼亚科鱼类胚胎发育的比较Tab.3 Embryonic development comparison in fishes of Leuciscinae

3.2 长江鳡胚胎发育的特点

长江鳡受精卵的卵裂方式以及胚胎发育主要时期的划分与其它硬骨鱼类相似,为端黄卵盘状卵裂,孵化分为胚盘阶段、卵裂阶段、囊胚阶段、原肠阶段、神经胚阶段、器官分化阶段和孵化阶段等7个阶段。

雅罗鱼亚科鱼类胚胎发育亦具有一些共性: 1)整个胚胎发育过程中胚体都处于侧卧状态,这与其它科鱼类胚体正位或正侧位交替的发育状态有所不同[22-24]。2)器官分化阶段一般会依次经历肌节出现期、眼原基期、眼囊期、脑分化期、尾芽期、耳囊期、眼晶体出现期、肌肉效应期、心跳期等胚胎发育时期,而其它一些时期,如嗅板出现期、视杯期、尾鳍出现期、耳石期等则出现时序不规则。可能原因有:一是不同种之间本身的差异引起的;二是培养环境不同也会造成胚胎发育过程中各发育时期的时序紊乱[25-26];三是不同学者观察

的侧重点及确定时期标准不同。3)与其它科的鱼类比较[26-27],其胚胎发育过程中内部器官发育相对不完善,胸鳍原基、背鳍原基、眼色素、体色素等均未出现。而胚胎发育时间较短,受精卵所携带营养欠丰在其中起到了重要的作用。此外,与其它已研究的雅罗鱼亚科鱼类胚胎发育情况相比较[13-20],长江鳡也具有一些自身的胚胎发育特点: 1)卵裂阶段卵黄有波状运动,受精卵植物极产生大小不一的不规则凹陷,这种波状运动对卵裂中的受精卵有输送营养物质的作用,可能也与卵内原生质流向动物极有关;2)16细胞期前,卵裂细胞丛的形状为方形;3)从8细胞期开始直至桑葚期,卵裂细胞丛所占面积几乎占到了卵黄囊的一半; 4)眼分化较晚,肌节8～10对时眼原基出现,肌节13～15对时眼囊出现;5)进入神经胚阶段后,卵黄囊由圆形逐渐拉长为椭圆形,出膜前拉长程度达到最大,呈棒状。

3.3 长江鳡仔鱼发育的特点

与同亚科(雅罗鱼亚科)鱼类如赤眼鳟[15]、长江鱥[16]、丁鱥[17]、咸海卡拉白鱼[18]和青鱼[28]等相比较。长江鳡仔鱼发育有其自身的特点(表4):1)同雅罗鱼亚科其它鱼类比较,长江鳡仔鱼全长处于中等水平,仔鱼发育速度较快。2)长江鳡仔鱼的口为端位,上颌不能伸缩,边缘锐利,下颌前段中央有一凸起与上颌凹陷相嵌,属于典型的掠食性嘴形;肠甚短,在中部弯曲一次,肠长为体长的1/2;鳔发达,后室细长,为前室的2.5～3倍,向后插入体腔之后的肌肉中;尾鳍深分叉,上叶略长于下叶(表4)。这些特点与长江鳡为肉食性鱼类、性凶猛贪婪、游泳能力极强、行动敏捷、能袭击和追捕其它鱼类的生活习性密切相关。

表4 与雅罗鱼亚科其它鱼类仔鱼发育的比较Tab.4 Larval development comparison in fishes of Leuciscinae

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Embryonic and larval development of yellowcheek carp Elopichthys bambusa in the Yangtze River

REN Li-zhen,CHENG Li-min,HAN Xiao-lei,XU Hui-jun,XU Pu,XU Jian-rong
(Engineering Technology Center for Special Fisheries of Yangtze River,Changshu Institute of Technology,Changshu 215500,China)

The embryonic and larval development were observed and described in yellowcheek carp Elopichthys bambus induced to spawn by hormone injection and artificial fertilization under a stereomicroscope.The results showed that the fertilized eggs were spheroid in shape,unsinkable,and unglutinous,and have an average diameter from 3.5 mm to 4.0 mm,12.5-14.5 mm after expanded in water.The embryonic development can be divided into 7 stages,including blastodisc,cell cleavage,blastula,gastrula,neural stage,organogenesis and hatching,and the larval development can be classified into 2 stages,including yolk period and advanced period.The larvae were hatched 27 hours and 45 minutes after fertilization in Yangtze River at water temperature of 22-25℃,with total accumulative temperature of 663℃·h.The larval development lasted for 30 days at water temperature of 26-29℃.

Elopichthys bambusa;fertilized egg;embryonic development;larval development

2095-1388(2011)03-0215-08

Q959.46

A

2010-07-08

江苏省科技厅项目(BG2006337);苏州市科技局项目(SZG0702);江苏省海洋渔业局项目(K2008-4)

任丽珍(1963-),女,高级工程师。E-mail:rlz1119@163.com

徐建荣(1962-),男,教授。E-mail:xujrcs@sohu.com