城市化对鸟类特征的影响研究

鞠丹　于沿泽

摘要：  城市化对世界范围内的生物多样性构成了重大威胁。为了回顾城市化影响鸟类特征的文献，从鸟类的生态性状、生活史性状、生理性状、行为性状和遗传性状这五大类性状分别进行了综述。关于个体物种和鸟类群落特征变化的研究发现，由于缺乏特定的食物和栖息资源，导致城市鸟类群落以泛化物种为主，而特化性物种呈下降趋势。与同一物种的农村种群相比，城市化的鸟类在行为特征上有所不同，表现出鸣叫频率和幅度的增加，以及更大胆的行为。不同的食物资源和捕食压力导致了生活史性状的变化，包括为了弥补较低的存活率，从而延长繁殖时间，以及增加产蛋数量；一些物种特有的变化包括激素状态、身体状态的变化以及与乡村种群的遗传差异。

关键词：  城市化；  鸟类特征；  生物学

中图分类号：   S 567. 19               文献标识码：   A                文章编号：１００1 － 9499（２０24）03 － 0062 － 04

目前，城市化对生物多样性构成了重大威胁[ 1 ， 2 ]，从生态学的角度来看，城市地区是高度修改和破碎化的栖息地，城市绿地能够为少数高度适应的动物物种提供资源，城市绿地及其承载的生物多样性在人类主导的景观中形成了独特的生态系统，能够为城市提供多种生态系统服务[ 2 ]。鸟类是成功的城市适应者，它们提供了一系列的生态系统服务。一般来说，鸟类能够显著影响生态系统过程，城市鸟类群落结构也是反映城市生境结构和功能的一个指标[ 3 ]。许多城市正在尝试对城市绿地进行保护管理，并且已经有许多关于这种管理干预对城市鸟类生态系统服务影响的研究[ 4 ]。鸟类具备什么特征能够适应这种独特栖息地？如果在不了解城市鸟类“特征”变化的情况下采取管理措施，将与保护鸟类的目的背道而驰。

本文回顾了鸟类生存特征及其对城市化适应的研究成果的基础上，总结了当前的研究现状，强调了关键的研究空白，并指出了物种差异，旨在采用基于性状的方法比较城市和农村鸟类时，综合现有的研究信息，分析城市化对鸟类特征的影响。

1 研究方法

参考Mckinney[ 1 ]的综述论文，列出了鸟类中描述的特征，并对其进行了分类。这些特征是基于对鸟类基本生存和繁殖成功至关重要的生物学特征。使用百度学术对每个特征进行了深入的文献搜索，基于以下关键词的组合：“城市”，“鸟类”，“城市化”，“影响”，“特征”，“变化”，“影响”，“行为”，“生理”，“功能”，“多样性”，“全球”，“鸟类”，“鸣叫”，“生活史”，“筑巢”，“觅食”，“泛化”和“特化”。文献的搜索依据其重要性和与所用关键词的相关性，综述论文和实验研究被纳入收集文献的一部分。综述论文被分为五个大的特征组：生态特征，包括与生态位相关的特征；生命史特征，包括与繁殖成功率、繁殖周期等相关的特征；生理特征，与城市地区鸟类的生理、内分泌和形态变化有关；行为特征，是重要行为的变化，如鸣唱等；遗传特征，是城市鸟类遗传结构的特征变化。对查阅每篇论文都根据所使用的方法、结果和研究的解释进行阅读和分类。

2 研究结果

2. 1 生态特征

2. 1. 1 鸟类多样性及丰度

城市化对鸟类重要的生态影响主要指城市地区鸟类多样性总体减少，以及只有一小部分物种丰度的增加。研究发现，城市地区鸟类的总体丰度有所下降[ 5 ]，物种丰富度也随着城市化的增加而呈下降趋势，这一趋势在全球范围内都有体现[ 6 ]。一项针对欧洲几个城市的研究发现，城市鸟类群落的进化独特性也低于农村鸟类群落[ 7 ]。季节性迁徙物种的丰富度和密度也随着基础设施建设的增加而降低[ 8 ]。研究还推测了城市化对留鸟和候鸟动态的间接影响。留居物种可能在候鸟到达之前就占据了城市中優质的筑巢地点，从而通过竞争排斥迫使候鸟离开城市地区[ 9 ]。

2. 1. 2 泛化物种—特化物种

特化物种比泛化物种更容易受到变化的负面影响[ 10 ]。Devictor等[ 11 ]发现，在景观矩阵中使用多种生境的泛化物种比依赖一种或几种生境类型的特化物种受生境破碎化的影响更小。泛化物种通常具有较大的生态位宽度，产蛋多，取食广泛，这使它们在城市具有高存活率[ 12 ]。这表明要了解鸟类是否能够应对城市化，还需要综合考虑多种特征的影响。

2. 1. 3 取食宽度

取食宽度是受城市化影响的最重要特征之一。与食虫鸟类相比，以水果和谷物为食的鸟类在城市化地区的数量往往会增加[ 13 ]。以啮齿动物为食的猛禽和食腐猛禽也表现出相似的觅食方式，这取决于是否有合适的猎物或腐肉。Kark等[ 14 ]报道，在市中心地区，大多数鸟类是杂食性的，尤其是在温带国家。杂食性物种，如大山雀（Parus major）和麻雀，通常在城市鸟类生态学研究中被研究。同样，杂食性鸟类可能以人类丢弃的食物残渣为食。除了食物偏好外，城市化还会对表现出独居觅食行为的鸟类产生负面影响[ 15 ]。

2. 1. 4 筑 巢

筑巢地点的利用是决定鸟类成功繁殖的重要因素。城市化显著影响地面筑巢的鸟类，其丰度在大多数研究中表明持续下降[ 16 ]。在澳大利亚，小型地巢受到城市化的影响最大[ 17 ]。研究推测，城市化并不一定会增加洞穴筑巢地点的可用性。然而，由于它们的筑巢习惯，洞巢鸟可能不太容易被捕食，因此在城市中生存得更好。另外，洞穴筑巢的鸟类可能会使用人工筑巢地点，有良好树木覆盖的城市将有利于在树上筑巢的鸟类，适应能力更强、使用各种筑巢策略的鸟类，与有专门筑巢偏好的鸟类相比，具有显著的适宜性[ 18 ]。

2. 2 生活史特征

生活史特征，如窝卵数量和育雏成功率，对城市地区的鸟类种群有相当大的积极影响。许多城市物种的卵窝数量和孵化数量都有所增加[ 19 ]。城市鸟类往往比农村鸟类更早产卵[ 20 ]，这可能是因为城市的资源可用性得到了改善。也有研究发现，在城市和非城市地区之间，每次筑巢的巢数和雏鸟数量并没有一致的差异模式[ 21 ]。

2. 3 生理特征

2. 3. 1 体重，体型和羽毛颜色

在城市地区，鸟类产生的后代的条件（平均体型、形态特征）很差，因为即使是低质量的后代，存活的机会也很高[ 22 ， 23 ]。取食偏好的改变可能与更高的存活率有关，鸟类在城市里全年都有充足的资源，这可能是它们不会积累更多脂肪的原因。另一个是由于城市热岛效应，城市温度更高，因此鸟类的体型较小[ 23 ]，不利的生态效应也可能限制后代的体型或状况[ 23 ]。虽然关于城市鸟类体型和质量的文献是全面的，但关于城市鸟类羽毛颜色变化的研究现在才开始出现。最近在阿根廷三个城市进行的一项研究表明，建筑物的数量对鸟类群落颜色的多样性产生了负面影响。因此，该市鸟类群落主要由灰色物种组成[ 24 ]。城市化会选择颜色相近的鸟类，主要是那些与周围栖息地相匹配的鸟类。由于羽毛的颜色是鸟类繁殖成功的重要特征，也是一种伪装，因此有必要在更大的空间尺度上进行研究。

2. 3. 2 脑容量

鸟类和哺乳动物相对较大的脑容量可能与入侵新栖息地的能力有关[ 25 ]。更大的大脑不仅有利于个体应对变化的环境，还有助于创新行为和学习。更大的大脑尺寸意味着个体更有能力探索新的环境和食物资源，从而帮助这些鸟类适应城市生活。为了确定鸟类脑容量大小是否真的与城市环境有关，还需要做更多的工作。

2. 3. 3 应激状态下的生理反应

城市鸟类暴露于各种压力源，如交通噪音、人工光污染、食物分配不均和化学污染。对这些干扰的应激反应可以通过血浆皮质酮激素（CORT）分泌水平来表示。许多研究揭示了鸟类对城市压力的反应和诱导皮质酮水平的变化[ 26 ]。与农村种群相比，城市鸟类在嘈杂环境中也表现出皮质酮分泌减少。在种群内，差异也会根据年龄和生活史阶段而波动，基线皮质酮水平升高可能对其他行为和生理功能产生相当大的影响。

2. 3. 4 生殖生理

对雀形目物种的全球分析发现，性别二色的物种在城市地区出现的可能性较小[ 27 ]。与农村种群相比，城市种群的黄体生成素水平更高[ 28 ]。这导致城市鸟类性腺发育较早，繁殖提前，繁殖季节更长，较长的繁殖季节可能有助于繁殖更多的后代。城市生境中人造光的存在对雄性鸟类性腺的早期发育起着重要作用。Partecke等[ 29 ]认为，这种变化的主要原因是对城市地区的人工照明、植被结构、原生植物被外来物种取代、栖息地破碎化、掠食性压力和食物供应做出的表型可塑性反应。生殖生理的这种变化可能会影响城市鸟类的生活史特征，如健康水平、筑巢成功率及迁徙繁殖。

2. 3. 5 免疫和炎癥反应，氧化应激反应

城市鸟类对各种应激源的生理反应可导致其氧化应激。增加的氧化应激使鸟类暴露于不同类型的疾病和器官退化。针对这些应激反应的血液和肝脏转录组的比较研究显示，这种应激反应的大多数基因在城市鸟类中表达量更高[ 30 ]。血液中抗氧化剂水平的增加有助于城市鸟类忍受这种压力。

2. 4 行为特征

2. 4. 1 鸣叫结构

城市地区的主要特征之一是低频噪音水平的增加，例如来自交通的噪音[ 31 ]。城市地区的鸟类受到低频噪声的影响[ 31 ]。低频率的人为噪音往往会掩盖鸟类的鸣叫，从而导致鸣叫声传播不良，最终导致繁殖成功率下降。也许在鸟类应对城市化的行为特征变化中，最广泛记录的现象之一是改变鸣叫结构。人们认为鸟类改变鸣叫结构有两种机制。一种观点认为，鸟类在人为噪音水平高的地区鸣叫的频率更高，这一点在对几种鸣禽的研究中得到了证明[ 32 ]。事实上，高频鸣声是物种占据城市栖息地的主要表现之一。

除了交通噪声外，反射结构、植被密度、环境温度以及人类活动引起的噪声水平的时间变化也会影响鸟类的鸣叫交流[ 33 ]。由于城市食物类型的不同，形态变化，如喙结构的变化，也会改变鸣声结构[ 34 ]。城市噪音和人工光照水平影响城市鸟类种群的黎明合唱[ 35 ]，生活在路灯附近的5种鸣禽中，有4种的雄性鸣禽开始唱歌的时间较早，这增加了它们的额外配对交配成功率，但导致雌性选择的错误。

2. 5 遗传性状

虽然鸟类在城市化过程中表型性状的变化已经得到了广泛的研究，但这种表型的遗传基础的确凿证据是有限的。研究的重点是发现某些功能群所观察到的炎症和氧化应激反应等生理性状变化、翅膀结构变化等形态性状变化、风险评估、迁徙和城市入侵等行为变化背后的遗传机制。欧洲城市大山雀种群的炎症、氧化应激和解毒反应基因表达升高[ 36 ]。人类引起的栖息地变化，以及各种压力源，如新型捕食者、交通噪音和污染物的存在，导致城市人口基因型的变化加速，与农村人口相比，有可能在城市和非城市种群之间产生遗传差异[ 36 ]。这表明城市和农村种群之间的遗传差异只发生在基于适应性需求的选定基因上。然而，目前城市化引发的微观进化的证据仍然很少。

3 结 论

本文涉及的城市鸟类重要的特征变化对城市鸟类多样性的保护具有重要影响，它们可以为公园管理者、公民科学团体和城市规划者提供帮助。具体物种的研究和对当地鸟类种群的详细了解可以极大地帮助制定有效的管理措施。对鸟类种群进行长期监测，同时结合详细的科学研究和公民科学倡议，并有利于城市环境中各种鸟类的未来生存。综上所述，利用基于性状的方法将有助于了解城市化对鸟类的影响，这一综述可以作为进一步研究城市野生动物及其生态学的基础。

參考文献

［1］ McKinney  M.L. Urbanization， biodiversity and conservation［J］.  BioScience 2002（52）：883 - 890.

［2］ Kowarik， I. Novel urban ecosystems， biodiversity， and conser-  vation. Environ［J］. Pollut 2011（159） ：1974 - 1983.

［3］ Sandstrom  U.G.， Angelstam  P.， Mikusi ′nski， G. Ecological diver-    sity of birds in relation to the structure of urban green space.Landsc［J］. Urban Plan 2006， 77， 39 - 53.

［4］ Heyman  E.， Gunnarsson B.， Dovydavicius  L. Management of urban nature and its impact on bird ecosystem services. In Ecology and Conservation of Birds in Urban Environments［J］. M.， Eds.; Springer： Cham， Switzerland， 2017（34）： 465 - 488.

［5］ Saari  S.， Richter  S.， Higgins  M.， et al. Urbanization is not asso-   ciated with increased abundance or decreased richness of terrestrial animals-dissecting the literature through meta-analysis［J］. Urban Ecosyst. 2016（ 19）： 1251 - 1264.

［6］ Batáry  P.，Kurucz  K.，Suarez-Rubio， M.， et al. Non-linearities in bird responses across urbanization gradients：A meta-analysis［J］. Glob. Chang. Biol. 2018（24）： 1046 - 1054.

［7］ Morelli  F.，Benedetti Y.， Ibánez-álamo  J.D.， et al . Evidence of evolutionary homogenization of bird communities in urban environments across Europe［J］. Glob. Ecol. Biogeogr. 2016（25）： 1284 - 1293.

［8］ MacGregor-Fors  I.， Morales-Pérez  L.， Schondube  J.E. Migrating to the city： Responses of neo-tropical migrant bird communities to urbanization［J］. Condor 2010（112）： 711 - 717.

［9］ Paton  G.D.， ShoffnerA.V.， Wilson A.M.， et al. The traits that    predict the magnitude and spatial scale of forest bird responses to urbanization intensity［J］. PLoS ONE 2019（14）：0220120.

［10］ Callaghan C.T.，Benedetti Y.，;Wilshire  J.H.，  et al. Avian trait specialization is negatively associated with urban tolerance［J］.Oikos 2020（129）： 1541 - 1551.

［11］ Devictor  V.， Julliard  R.， Couvet  D.， Lee  A.， et al. Functional homogenization effect of urbanization on bird communities［J］.Conserv. Biol. 2007（21）： 41 - 751.

［12］ Callaghan C.T.， Major  R.E.， Wilshire  J.H.， et al. Generalists are the most urban-tolerant of birds： A phylogenetically controlled analysis of ecological and life history traits using a novel continuous measure of bird responses to urbanization［J］. Oikos 2019（128）：845 - 858.

［13］ Lim  H.C.，Sodhi  N.S. Responses of avian guilds to urbanization in a tropical city. Landsc［J］. Urban Plan 2004（ 66）： 199 - 215.

［14］ Kark  S.， Iwaniuk  A.，Schalimtzek  A.， et al . Living in the city： Can anyone become an ‘urban exploiter［J］. Biogeogr. 2007（34）：638 - 651.

［15］ Callaghan C.T.，Major  R.E.，Wilshire  J.H.， et al. Generalists  are the most urban-tolerant of birds： A phylogenetically controlled analysis of ecological and life history traits using a novel continuous measure of bird responses to urbanization［J］. Oikos 2019（128）： 845 - 858.

［16］ Marzluff， J.M.， Bowman  R.， Donnelly  R. （Eds.） A historical pers-pective on urban bird research： Trends， terms， and approaches. In Avian Ecology and Conservation in an Urbanizing［J］. World Springer： Boston， MA， USA， 2001（56）： 1 - 17.

［17］ Ikin  K.， Knight  E.， Lindenmayer  D.B.，  et al. Linking bird species traits to vegetation characteristics in a future urban development zone： Implications for urban planning［J］. Urban Ecosyst. 2012（15）：961–977.

［18］ Dykstra  C.R. City Lifestyles： Behavioral Ecology of Urban Raptors. In Urban Raptors; Boal， C.W.， Dykstra， C.R.， Eds［J］.; Island Press：Washington， DC， USA， 2018（23）： 18 - 35.

［19］ Thornton M.， Todd  I.， Roos S. Breeding success and productivity of urban and rural Eurasian Sparrowhawks Accipiter nisus in Scotland［J］. écoscience 2017（24）：115 - 126.

［20］ Kettel  E.F.， Gentle  L.K.， Quinn  J.L.，  et al. The breeding perfor-  mance of raptors in urban landscapes： A review and meta-analysis［J］. Ornithol. 2018（159）： 1 - 18.

［21］ Marini  K.L.D.， Otter  K.A.， LaZerte  S.E.，  et al. Urban environ-  ments are associated with earlier clutches and faster nestling feather growth compared to natural habitats［J］. Urban Ecosyst. 2017（20）：1291 - 1300.

［22］ Shochat E. ，Lerman  S.B.，Katti  M.，Lewis  D.B. Linking optimal foraging behavior to bird community structure in an urban-desert landscape： Field experiments with artificial food patches［J］. Am. Nat. 2004（164）： 232 - 243.

［23］ Caizergues  A.E.， Grégoire  A.， Charmantier  A. Urban versus forest ecotypes are not explained by divergent reproductive selection［J］. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2018（285）：201-261.

［24］ Leveau  L.M. Urbanization induces bird color homogenization.Landsc［J］. Urban Plan 2019（192），：103 - 645.

［25］ Maklakov A.A.，Immler  S.， Gonzalez-Voyer  A.，  et al. Brains and the city： Big-brained passerine birds succeed in urban environ-   ments［J］. Biol. Lett. 2011（7）： 730 - 732.

［26］ Davies  S.，Rodriguez  N.S.， Sweazea K.L.， et al. The effect of acute stress and long-term corticosteroid administration on plasma metabolites in an urban and Desert songbird［J］. Physiol. Biochem. Zool. 2013（86）： 47 - 60.

［27］ Iglesias-Carrasco  M.， Duchêne  D.A.， Head  M.L.，  et al. Sex in the city： Sexual selection and urban colonization in passerines［J］. Biol. Lett. 2019，90（15）： 201 - 257.

［28］ Davies  S.，Behbahaninia  H.，Giraudeau M.， et al. Advanced seasonal reproductive development in a male urban bird is reflected in earlier plasma luteinizing hormone rise but not energetic status. Gen. Comp［J］. Endocrinol. 2015（224）： 1 - 10.

［29］ Partecke  J.， Vant-Hof  T.， Gwinner  E. Differences in the timing of reproduction between urban and forest European blackbirds （Turdus merula）： Result of phenotypic flexibility or genetic differences Proc［J］. R. Soc. B Biol. Sci. 2004（271）：1995 - 2001.

［30］ Watson  H.， Videvall  E.，Andersson  M.N.，  et al. Transcriptome analysis of a wild bird reveals physiological responses to the urban environment［J］. Sci. Rep. 2017（7）：44180.

［31］ Nemeth  E.， Brumm H. Birds and anthropogenic noise： Are urban songs adaptive［J］. Am. Nat. 2010（176）：465 - 475.

［32］ Job J.R.， Kohle  S.L.，Gill  S.A. Song adjustments by an open habitat bird to anthropogenic noise， urban structure， and vegetation［J］. Behav. Ecol. 2016（27）：1734 - 1744.

［33］ Shannon G.， McKenna  M.F.， Angeloni L.M.， et al. A synthesis of two decades of research documenting the effects of noise on wildlife［J］. Biol. Rev. 2016（91）：982 - 1005.

［34］ Badyaev A.V.，Young R.L.， Oh  K.P.，  et al. Evolution on a local scale： Developmental， functional， and genetic bases of divergence in bill form and associated changes in song structure between adjacent habitats［J］. Evolution 2008， 65（1）： 1951 - 1964.

［35］ Dorado-Correa  A.M.， Rodríguez-Rocha M.，Brumm， H. Anthro-   pogenic noise， but not artificial light levels predict song behavior in an equatorial bird［J］. R Soc. Open Sci. 2016（3）：160231.

［36］ Alberti  M.， Marzluff  J.， Hunt  V.M. Urban driven phenotypic changes： Empirical observations and theoretical implications for eco-evolutionary feedback［J］. Philos. Trans. R. Soc. B 2017（372）： 20160029.