湖泊生态系统中的真菌及其作用研究进展

薛 曌，王 兰，耿啸岩，郭小芳

（西藏大学生态环境学院，西藏拉萨 850000）

真菌是生态系统中的主要分解者，在生态系统的物质和能量循环中扮演着重要角色。真菌界大约在一个世纪前才被认识，迄今为止所估计的150 万个物种中只有大约5%被描述，对真菌多样性的研究还远远不够[1-4]。大多数关于真菌多样性都来自陆地环境，而水生环境的真菌多样性却未得到充分开发[5]。根据Shearer 等人的研究，迫切需要更好地记录大量未描述的物种，特别是在水生栖息地[6]。目前有关湖泊生态系统微生物的研究多与细菌群落相关，针对湖泊生态系统真菌群落的空间分布格局、环境变化的响应机制及其对生态系统中食物网构建情况知之甚少[7-9]。要揭示水生真菌的多样性，尤其是湖泊真菌多样性，除了采样地偏僻难行、湖区难以靠近之外，更大的困难是绝大多数微生物不能被培养，这意味着目前对大多数湖泊真菌及其生态功能的探索非常浅薄且局限[10-11]。尽管这些微生物还没有被培养出来，但结合其丰富的多样性和巨大的数量级[12-14]，可以推测其蕴涵着巨大的生物潜能，并主导着湖泊生态系统。近年来，宏基因组技术的出现弥补了传统可培养技术的局限性。基因组测序塑造了生物圈的进化和功能多样性，使得我们对微生物的理解大大加深，但是，目前我们可以利用的微生物基因组系统发育有限[15]。未来，需要传统培养技术和宏基因组技术相结合来挖掘湖泊真菌在生态多样性及其系统发育情况。

1 国内外湖泊真菌研究现状

国外对湖泊中真菌的研究较早，大多数工作由欧洲和美国进行。19 世纪50 年代，德国科学家Braun.Aliyong 利用显微技术首次在不同的水生境中（池塘、湖泊、河流和小溪）对水生真菌进行了第一次形态描述[1]。尽管当时在方法上有局限性，前人还是对淡水真菌进行了详细的描述，由此拉开了人类对水体生态系统中真菌研究的序幕。1942 年，英国真菌学家Ingold 在水中发现了丝状真菌，这是首次在水体中发现丝状真菌[2]。较早的关于水生态系统中真菌的研究主要集中在海洋或者河口[3]，这些地方发现的真菌和从陆地中发现的真菌在结构特征和系统发育方面有较大差异[4-5]。根据现有关于水生丝状真菌的文献表明，现有的水体丝状真菌大约有3 000 种[6]，其中子囊菌类大约有300 多种，毛菌类占比也较大，大约有150 种[7]。《水生真菌学》是世界上第一本对水生丝状真菌系统介绍的著作，这本著作包含了淡水和海洋中的所有生物，但真菌只占15%[8]。随着科技的发展，淡水水体中丝状真菌成了近些年研究的热点[8-10]。有超过300 多种的淡水丝状真菌被发现，也有大量的新物种被发现[11-12]。Nawawi 和Kuthubutheen 先后发 现 了Canalisporium、Qundricladium、Nidulispora、Obeliospora、Isthmophragmospora等[13-15]，Marvanova 等发 现了Owce[16]，Hyde 等 发现了Candelosynnema[17]。Shearer 在11 个热带地区发现了超过250 种的淡水丝状真菌，它们主要属于子囊菌[18]。Anderson 发现了3 种适宜在温带生存的淡水子囊真菌[19]。在温带生存的淡水真菌大约有340 种。通过比较传统的真菌鉴定方法和DEEG 分子技术鉴定方法，Raviraja发现传统的鉴定方法比DEEG 法获得的物种数多，而DEEG 法可以弥补传统方法的不足[20]。Abdel-Raheem 等研究尼罗河丝状水生真菌，发现利用随机抽样得到的丝状真菌数量要多于微孔过滤法和孢子泡沫法[21]。Brenda 利用免培养的方法研究了墨西哥淡水水体中的丝状真菌多样性，发现子囊菌纲占比最高（89.10%)，担子菌纲占比最低，只有2.8%[22]。Pietryczuk等研究了波兰东北湖区的真菌多样性和环境因子相关性，发现除了常见的丝状真菌外，还发现了14种潜在致病菌，有机物浓度和叶绿素a是影响丝状真菌多样性的主要因素，同时还发现丝状真菌可以作为指示水体污染的主要水体真菌[23]。

国内对丝状真菌的研究起步较晚，Mongkol 等对浙江省4 条溪流进行淡水丝状真菌多样性的研究，得到173 种真菌，其中有47 种属于子囊菌，116 个属于丝孢纲和10个属于腔孢纲，表明了浙江省存在着丰富多样的淡水真菌[24]。宋瑞清等探究了乌伊岭湿地水生真菌多样性，结果获得36 种淡水真菌，归类于16 个属，其中优势属为木霉和青霉，而淡水真菌种类、优势类群及多样性表现出明显的季节性变化[25]。宣淮翔等采用DEEG 的方法研究太湖水生真菌的多样性，结果表明子囊菌纲和担子菌纲是太湖水生真菌的优势类群，壶菌纲和接合菌纲是沉积物中特有的真菌类群，太湖各湖区之间水生真菌类群和种类存在差异性，与湖区的营养状况、有机物含量等因素有关[26]。洒威等从青海茶卡盐湖中分离得到了2株可培养的丝状真菌，并对其嗜盐碱性进行了研究，发现2 株都属于极端嗜碱菌[27]。丁丽波等研究了福建红树林中沉积物的真菌多样性，共分离到了135 株真菌，经鉴定为17 个属，其中优势属为青霉属，其次是木霉属、曲霉属和链孢属[28]。云南淡水真菌的研究也取得了一定的成果，杨发蓉等对滇池湖泊的水生真菌类群分布进行了研究，结果得到38个属，真菌类群的分布在不同水域、不同层次和不同季节都有着较大的差异性[29]。杨发蓉等对洱海湖泊的水生真菌类群分布进行了研究，得到洱海湖泊总的有28 个属，其中雨季有11 个属，旱季有26个属[29]。晋方佑等研究了云南程海湖水生真菌多样性，从水样和沉积物中分离到98个属的真菌，其中优势属为曲霉属和青霉属，表明了云南程海湖蕴藏了丰富多样的真菌类群[30]。

2 湖泊真菌分布与作用

2.1 湖泊真菌栖息地

长期以来，人们都认为在水生生态系统中真菌的丰度较少[31]。但经过近年来对淡水与咸水环境中及各种生境中水生真菌的大量科学研究与证实，水生真菌仍然是水生生态系统中最宝贵的真核生物类群之一[32]。在水生生态系统中，一些较主要的属，如曲菌属、青霉菌属、枝孢菌属等，都可以在一些水生生态系统中分离[33]，如深海、海底、热液喷口、海洋沿海水域、湖泊、冰川和一些淡水和咸水的生态系统。

2.1.1 湖滨带和浅水区

湖泊的沿岸地区是陆生和水生生境的过渡地带，它经常并入沼泽，这是一种经常或持续洪水泛滥的湿地，是生物多样性热点，是许多水生和陆生真菌的家园，也是许多能源转换过程发生的地方。刘月廉等人认为，湛江湾表层海洋真菌含量从湾底到湾口，逐年下降[34]。“空气-水生”真菌是适应频繁干燥和湿润循环的有丝孢子真菌的另一组[18]。这些真菌生长在低氧水平的水中和泥土中的植物碎屑上，但需要暴露在空气中繁殖。在营养不良的湖岸，这些真菌生长在低氧水平的水中和泥土中的植物碎屑上，但需要暴露在空气中繁殖。在营养不良的湖岸，泥炭藓的分解可能是由真菌生物介导的，而真菌是节肢动物的食物来源[9]。浅海带和浅海上带是挺水植物的栖息地，其中，芦苇是主要的碳源来源[15]，其他挺水植物也是真菌类群碳源的丰富来源[20]。

2.1.2 深水层和沉积物

如土壤和水体一样，在水体中可以详细分类遗骸由腐烂的悬浮颗粒物质所形成的各种有机物，并通过沉积作用使底泥沉淀而形成有机质的富集点，同时土壤和水体中的物质也可以通过对水体微粒的吸收、络合作用、絮凝等沉降过程而沉淀到水体污染底部[35]。在湖泊边缘沉积物中的真菌群落比沿岸要丰富[33-34]。在研究中，来自湖泊和池塘沉积物的克隆文库显示，来自淡水甚至咸水沉积物的真菌是这些栖息地中最多样化的真核生物群[28]。湖泊底层的沉积物中也发现有真菌群落的存在[13]。Slapeta 等人经过对池塘堆积物进行建库，发现真菌种群一般分为壶菌和酵母菌[36]。在河流水生态系统中，底泥微生物有着重要的作用，研究表明其可以加快底泥沉积物中有机质的分解和让水体保持良好水质[18-20]，真菌通过吸附于有机物质上进行渗透营养，底泥微粒物质成为其良好的基质。真菌群落结构是水体微生物生态研究的重要内容[15]，许多湖泊沉积物通过间隙与深水层相连接，深水层似乎是真菌的天然栖息地，酵母和低等真菌的多样性往往惊人。因此，深水层对真菌繁殖体在湖盆系统之间的传播具有潜在的重要意义。

2.2 湖泊真菌与其他微生物间的相互作用

2.2.1 真菌和细菌

有学者则指出水生真菌可以抑制细菌生长[28]，微生物与真菌间的拮抗作用往往与直接的资源争夺密切相关[21]。最近的一个研究强调了真菌-原核细菌的相互作用，是影响许多生态系统结构和生物体功能的重要驱动因素[7]。关于在陆地生态系统中这种作用的复杂机理，虽然人们已知道了许多，但对湖泊生态系统，这种作用仍是未知的。

2.2.2 真菌和真菌

菌类寄生病，通常指菌类寄生于某些菌类上。菌丝菌在一些水生菌丝菌的根细胞周围产生了菌丝分支，这样就对菌丝菌的早期定植后的产孢造成困难影响[18]。尽管人类在水生生态系统中也对这方面开展过研究，但其对水生生物网的影响作用仍然是不明的。真菌寄生病一般是由壶菌所造成的，因为壶菌对宿主有着高度的特异性和致命性，可以用不敏感的浮游植物取代优势种。除此之外，全球变暖也可能影响了宿主和寄生生物之间的关系[5]。

2.2.3 真菌和原生生物

真菌既可以是捕食者，也可能是原生生物的猎物。因此，变形虫菌可以在主要的真菌群中被描述[26]。已发现的动物孢子菌都是Heliozoal 的寄生和食物来源[3]。虽然对真菌和原生有机体之间的相互作用，在瘤胃液、稻田等生态系统的探索中已相继进行，但这种作用在水产系统中却还没有引起重视。

2.3 真菌在湖泊生态系统中的作用

大量未知的真菌之间相互作用表明，真菌相互作用非常重要。真菌之间的互动并非静止的，他们往往显示为高度移动大量未知的真菌间相互作用表明，真菌相互作用非常重要。真菌间的相互作用不是静态的，而是经常表现出高度动态，与环境因子有关[11]。在大景观背景下，通过空间连通性和扩散的方式连接物种与群体在生物间相互作用的共同发展动力学中扮演着核心作用。目前，我们正在研究湖泊真菌的传播能力与群体结构研究[15]，以及它们如何在不同时空尺度上相互作用研究不足。目前主要从数量和种群层面探讨真菌，研究正在对湖泊真菌的传播能力和群体的分析[13]，以及它们如何在各个空间尺度上相互作用的不足。人们主要从种群和群落角度上探讨菌类、寄生虫与浮游植物之间的空间相互作用，而人们把水生生境看作一个空间上孤立和闭塞的体系，迫切需要人们从生态系统角度上探讨真菌种群的空间连通性及其种群之间的相互作用。

2.3.1 水生植物残体的分解

在陆地自然生态体系中，人们认为真菌是植物的最主要分解者，特别是难以降解的木质纤维素[3]，这同样适用于淡水生态系统，真菌能将外来的落叶等有机化合物尤其是难降解的木质纤维素等有机化合物引进淡水的食物网[4]。在海洋与淡水生态系统中，真菌的最主要功用是协助水生植物残体的生长分解[5]。水生植物大量出现的淡水湖的岸带，是生物生产力较高的栖息地之一[6]。有研究表明，在芦苇表面发现600余种真菌，其中主要的类群是子囊菌（94%），还有少量的是担子菌（6%）[5]。在湖泊的底栖环境中，已有研究发现叶栖真菌有可能改善大型底栖食草动物的凋落物的适口性（水生生态系统中的真菌）。此外，已有研究表明，丝孢菌通过降低C、N、P 之间的比率，提高了凋落叶的营养价值[11]。在底栖生物系统中，这种方式被称为“底栖分流”，这种途径可以将不易分解的有机质输送到更高的营养水平[12]。其中，真菌的参与在很大程度上决定了生物的质量和种类[13]，表明真菌在湖泊地球化学循环中发挥着重要的作用。

2.3.2 有机质处理的时空过程

2.3.2.1 空间模式

各种溪流、湿地具有不同程度的关联，它们在某些自然环境条件和天然有机质可用性方面具有较大区别[14]。由此，人们可推测真菌种群在结构与类型方面的高度多样化，其根源主要在于各种水生生境之间的连通性差异及不同栖息地的特性不同。

我们可以推测真菌群落结构、功能和生态作用与处于不同景观的水体及其同陆地联系的紧密程度有关。已有研究报道水生丝孢菌可分解粗颗粒，壶菌可分解细颗粒有机质，酵母分解溶解有机质，淡水子囊菌可对腐殖质进行转化。水体受到诸多因素影响，如海拔、水深、水压、盐度和碳源等。这些影响因素通过水体流经路径连接并塑造不同生态系统的真菌栖息地，同时影响真菌有基质的分解。因此，我们推测水生真菌群落是各个水生生态系统的内在特征和相互连通的表现[25]。在这些情形下，真菌通过不同种类的变化影响了水体中植物的存在与数量。例如，在高海拔的河流生态系统中，天然有机质一般是由冰雪融水及其周围土壤提供的。在这种高流速过程中，主要微生物过程大部分出现于微生物细胞层中[26]，由此我们可推断，主要真菌代谢和溶解地下水体和天然有机质的生命过程大部分出现在主要微生物层中。相比之下，在较高海拔的山地湖泊中壶菌资源比较丰富，因此可以推测高原湖泊中浮游植物寄生虫的生物量很大[27]。这些例子表明，真菌代谢和分解水体中天然有机质的生物过程主要发生在生物膜中。相反，在较高海拔的高山湖水中壶菌比较丰富，从而有助于推测在高原湖中的浮游动物寄生虫的生物量很大[31]。上述实例说明了，自养食物和真菌间有着很紧密的关系，而真菌在寡营养的静水系统的食物网结构中也扮演了关键角色。在水生系统中，水体流动越慢、滞留时间越长，作为真菌基质的可分解细颗粒有机质就越多，可分解粗颗粒就越少[33]。在这些生态系统中，特别是相对封闭的湖泊中，引入的外界真菌较少，可能会形成一个本地真菌群落。相反，由于下游支流在其上游接收到了不同种类的真菌群落，所以真菌种类数应该更高。但是，由于淡水真菌在河口变得较不活泼，因此盐分的上升也会影响它们的生长繁殖[32]。

2.3.2.2 时间动态

除了空间模式外，季节性事件同样可以将真菌与有机质的相互作用联系起来。如花粉和凋落物、藻华和雨季，或其他更短期的自然事件，如大风和阵雨，这些事件都会随机增加水体天然有机质的量。因此，不管国外的或是日本本土的天然有机质输入的时间或数量，总是以一个高度动态的形式反映水生食物网的动态总和功能[29]。例如，在松树盛开时期，花粉雨给湖泊中带来了大量的有机质，而壶菌则是为数不多的可以穿过花粉胞外壁形成游动芽孢的生物之一[22]，就其大小、形状和营养质量而言，它们都是浮游动物能够捕食的食物[15]。为了进一步掌握真菌食物网内相互作用的发生动态，以及依赖特殊环境下的生物学特性，未来对真菌潜在机制的探索至关重要。

3 展望

进入21世纪以来，分子生物学方法蓬勃发展。这就使我们能够选择和采用最合适的方式来测定真菌的活动、生物量及其与整个生态系统之间的生态关联等。各水生生态系统之间可以通过大气-水循环过程在整个生物圈中保持一定交流，除此之外还可通过地表径流和地下水的运动与陆地生态系统密切相关。目前，人们对湖泊真菌的研究多仅限于以相对封闭的方法关注某一个生态领域，这就使得人类对湖泊真菌的了解过于局限。对湖泊真菌群的研究也证实，生态系统之间存在着分类群之间的交换。但是，人们对湖泊真菌种群及其在地球化学过程中的意义的了解十分有限。未来的工作应该从全流域的宏观角度和以时空为背景来研究湖泊真菌，不仅要了解它们在单个生态系统中的作用，还要了解它们在多个生态系统中的重要地位。

中国湖泊真菌学的研究前景与发展潜力是广阔的。人们对湖泊真菌的生物学和生态学的认识明显低于预期，比如寄生菌类群在淡水湖和咸水湖浮游植物动态中的作用等。这些领域都有待我们去探究。当然，我们在近年来的研究中也取得了较多成果，最令人兴奋的是，我们依据人们对微生物生态学方面已有的各种技术的运用，已经能够处理和解决了有关湖泊生态系统真菌的许多开放课题，并取得了阶段性成果。

展望未来，湖泊中的水生真菌种类丰富，除了已知的种类，还有许多我们未发现的种类，湖泊中水生真菌的研究还有好多工作要做，应当继续对各种类型湖泊中的真菌进行发掘和研究，使人们能够更早地认识他们，这也有助于推动现代社会的发展。