病原菌及菌根菌维持森林植物多样性机制的研究进展

巴音达拉

（新疆农业大学 林学与风景园林学院，新疆 乌鲁木齐830052）

森林物种多样性保护机制一直以来是生态学关注的热点问题之一［1］。随着科学技术的发展和人类活动面积的扩展和加剧，森林的面积逐渐减少，森林物种群落构成发生变化从而使森林生态系统失去平衡，甚至生态系统功能日益降低。第19届国际植物学大会上科学家们呼吁保护生物多样性，并强调了保护生物多样性的重要性［2］。

从20世纪80年代开始生态学者们就以植物与非生物因素之间的相互作用来解释森林物种多样性维持机制［3］。有关森林物种多样性维持机制的研究，主要以光、水分、土壤营养等非生物因素的不一致性和树木对环境要求的不同来解释［3-5］。如：随着山地地形的不同，土壤当中的营养和水份也不同，进而影响不同树种的分布［6］。此外，林窗（Gap）的大小也影响不同植物种类的侵入和更新，甚至大小不同林窗中分布的树种也有所不同［7］。

近年来，生态学者们注重植物与生物间的相互作用机制，森林植物与土壤微生物、草食动物、无脊椎动物、植物间的相互作用以及人类活动来解释森林物种多样性维持机制［8］，尤其是利用植物与土壤微生物之间的相互作用关系来解释植物群落动态［9-10］。甚至注重地下部位的菌类群落与植物群落之间的相互作用研究森林生物多样性维持机制［11］；如母树周围具有某种特异性的土壤病原菌，选择性的危害同种实生苗，以便为异种植物提供了良好的生存空间［12-14］。

森林生态系统是个很复杂的生态系统，地形、光照度、水分等非生物因素不同的同时，也存在着无数个生物因素互相共存。在陆地生态系，地上部位和地下部位的生物群落之间具有密切的关系；地上部位的植物群落影响地下的病原菌、菌根菌、腐生菌、细菌和病毒等微生物群落的结构，这些微生物的结构被改变后决定地上植物的生长，此过程可称之为植物-土壤反馈［10，15］。目前，在植物-土壤反馈方面的研究中，病原菌和菌根菌的研究为多，但是结合病原菌和菌根菌俩者的相对重要性研究报道较少［16］，应当重视病原菌和菌根菌2方面探讨森林生态系统中的作用机制研究。

1 病原菌对森林物种多样性的重要性

病原菌能够降低邻近同种树种实生苗个体的更新率和生长率， 从而为其他物种提供生存的空间和资源，促进多个物种共存［17-18］。1970和1971年美国生态学家Janzen［19］和Connell［7］在假设中提出森林生态系统中种子的扩散以母株为中心，母株邻近的种子和实生苗的密度高，而土壤病原菌选择性的危害同种实生苗并提高死亡率，这一现象有助于维持森林物种多样性，从而形成了Janzen-Connell模型。由于母株邻近具有种特异性（Species specific）病原菌分布［13，16］，而导致母株邻近的同种实生苗的死亡率比异种实生苗高，同种实生苗受密度-距离制约效应（Density-distance dependent effects）为异种实生苗的更新和生存提供了良好的空间，进而实现多种物种共存，最终提高物种多样性［20-29］。

密度制约（Density dependent effects）指的是母株邻近同种实生苗完成更新、死亡等生命周期时积累病原菌，这些病原菌对同一种实生苗植株生存的过程中对同种实生苗产生了种特异性（或选择性），并迅速选择性的危害同种实生苗的生存反而对异种实生苗无影响，即母株邻近同种实生苗密度越高病原菌的毒性越强烈［21］。日本东北地区冷温带阔叶林野外播种试验中，在野外Prunus grayana阔叶树母株邻近以5 m、15 m和25 m不同的距离高密度（同密度）播种同种实生苗。结果发现5 m，15 m处同种实生苗死亡率高，25 m处同种实生苗死亡率明显减少［23］，这是由于离母株距离的增加而土壤病原菌种类发生变化，此现象可用距离制约效应机制来解释。

密度-距离制约效应最初在热带雨林研究中提出，并在该区域受到了重视［7，18，24］，随后这一假说在温带林得到了证实［16，23，26，30-33］。如Packer和Clay［18］在温带林发现Prunus serotina实生苗具有密度或距离效应死亡；在母株邻近P. serotina实生苗密度越高死亡率越高，土壤病原菌对实生苗的攻击性越强，同时实生苗离母株越近死亡率越高。Seiwa等［23］在温带阔叶树木P. grayana邻近，发现同种实生苗具有密度或距离制约效应。他们发现母株邻近具有对同种实生苗特异性的土传病原菌Phaeoisariopsis。随着离母株的距离越近特异性土传病原菌Phaeoisariopsis的毒性越大，同种实生苗死亡率越高。Yamazaki等［26］在8种母株邻近发现对实生苗具有特异性毒性的Colletotrichum、Fusarium、Cylindrocarpon、Cladosporium、Phoma、Alternaria等属土传病原菌，并发现具有距离制约死亡现象，并阐明了土传病原菌具有种特异性，而引起负反馈现象。

近年来，Janzen-Connell假说的验证也得到了国内学者的关注，母株邻近同种实生苗密度制约机制的研究在我国局部地区得到了一定的验证［34-40］。

2 菌根菌在植物-土壤反馈机制中的作用

陆地生态上，植物为地下的病原菌和菌根菌等微生物群落提供生存的场所和资源。由于植物种类与密度的不同能改变土壤中的资源量和微生物群落结构，这些微生物结构也能改变和影响该植物群落的成长和死亡［9，15，41］。微生物群落对植物的群落影响，将植物-土壤反馈可分为负反馈（Negative feedback）和正反馈（Positive feedback）两个方式，即普遍认为病原菌引起负反馈效应，菌根菌引起正反馈效应［10，24，42］。上述Janzen-Connell假说是个典型的负反馈效应［10，37］。

另一方面，当母株邻近在一定的范围之内，土壤中除了病原菌以外还会有菌根菌分布。根据参与共生的真菌和宿主植物种类及形成共生体的特点，将菌根可分为外生菌根、丛枝菌根、内外生菌根、浆果鹃类菌根、水晶兰类菌根、欧石南类菌根和兰科菌根等7大类型；其中常见的菌根有外生菌根（Ectomycorrhizal）和丛枝菌根（Arbuscular mycorrhizas）2大类［43］。外生菌根通过菌丝网络为植物提供营养，促进同种实生苗的生长和生存，因此母株邻近增加同种植物，从而形成纯林导致发生正反馈现象，这一现象与Janzen-Connell假说相反。这是与种特异性的外生菌根菌共生的树种有关系［44-47］。如Quercus macrocarpa林缘0 ～ 12 m范围之内，Q. macrocarpa当年生实生苗与外生菌根的感染率在60%以上，在0 ～ 12 m范围之内Q. macrocarpa实生苗呈现出了正反馈现象。15 m之外实生苗与外生菌根的感染率几乎接近于零，呈现出了负反馈现象［48］，这一现象与Janzen-Connell假说完全相反，这是因为外生菌根对宿主具有一定的特异性。

除外生菌根外，大多数优势种都与丛枝菌根菌共生［49］；Hood等［50］于2004年通过盆栽试验发现丛枝菌根菌在黑暗的条件下抗病能力较弱，而在光充足的环境下抗病能力强，因此可认为Janzen-Connell假说在光照度充足的环境下不成立。丛枝菌根菌在光充足的条件下，母株邻近呈现出正反馈现象，而黑暗的环境母株邻近呈现出负反馈现象。部分学者发现，光照度充足的林窗下土壤病原菌对实生苗的感染率比林冠下低［16，51，52］，这是因为与丛枝菌根菌没有种特异性有关系，丛枝菌根菌对宿主特异性方面的研究尚未见报道［53］。有学者认为丛枝菌根菌对植物没有选择性［43］，丛枝菌根菌不会促进单一种植物的生长，而同时会促进多个植物的生长，因此认为多个物种共存的可能性比较高［54］。Bayandala于2016年通过在野外进行播种试验，虽然发现光充足的林窗中丛枝菌根菌对抗土壤病原菌发生正反馈现象，但随后在秋季发现母株叶传播的叶病原菌（Leaf diseases）选择性的危害同种实生苗发生了负反馈现象，从而认为日本东北地区冷温带阔叶林Janzen-Connell假说不受光照度的影响仍然能成立［16，33］。在黑暗的林冠（Forest understory）下引起负反馈现象是因为黑暗的条件下丛枝菌根菌的活性变弱反而病原菌的活性变强，而在光照度充足的林窗中丛枝菌根菌的活性变强反而病原菌变弱。随后母株引发的叶病原菌的攻击，远超过了丛枝菌根菌的活性而引起负反馈现象。

3 存在问题及建议

土壤病原菌在森林生物多样性维持和保护中起到了重要作用（即Janzen-Connell假说）［54-57］。植物-土壤反馈机制是生物因素和非生物因素之间的相互作用，是一个整体联系的关系。地上的无脊椎动物、脊椎动物、植物的地上与地下部位、地下微生物之间的竞争、共生、寄生的结果导致了植物-土壤反馈，这些反馈机制和相互作用方向尚未明确。未来还需要从以下几个方面深入开展研究工作。

3.1 重视真菌与非生物因素相结合研究

光照度不同的环境中病原菌和菌根菌的活性不同，光照度低的环境中病原菌具有强烈的活性反而菌根菌活性变弱，而在光照度充足的环境中菌根菌活性强烈反而病原菌活性变弱。因此在光照度低的环境下，病原菌的活性超越菌根菌而导致植物-土壤负反馈现象；光照度充足的环境下，菌根菌的活性超越病原菌的活性而抵抗病原，促进植物生长而导致植物-土壤正反馈现象［50-52］。因此，在不同的光环境中，病原菌、菌根菌等真菌对植物作用有所不同。水分、光照度的不同病原菌和菌根菌导致不同方向的植物土壤反馈，所以在今后应当加强和重视真菌与非生物因素相结合，解释生物多样性保持机制。

3.2 结合病原菌与菌根菌两者共同作用来解释生物多样性

Janzen-Connell假说利用病原菌的种特异性提出密度-距离制约效应，解释了多个物种共存机制。在这基础上，Bever等［9］探讨菌根真菌在生态系统的作用提出植物-土壤反馈机制，将菌根真菌与植物之间的相互作用关系归类为正反馈机制，病原菌与植物之间的相互作用关系（Janzan-Connell假说）归类为负反馈。通过以上的两个植物-土壤反馈方向成功的解释了地上植物与地下真菌之间的相互作用。但是，大部分研究都是在室内盆栽模拟试验，在室内试验设计中忽略了病原菌和菌根菌整体存在的一面。菌根菌与病原菌在自然界中整体存在，而不是独立存在，土壤中的病原菌和菌根菌同时也可影响植物的生存和生长量。因此应重视野外实地试验，考虑结合病原菌及其菌根菌两者共同对植物的作用。同一种植物在不同光照度、不同水分的自然条件下，引起植物-土壤反馈方向也不同。这是因为光照度高时丛枝菌根菌的活性超越病原菌的活性而导致植物-土壤正反馈，反而光照度低、水分高时菌根菌活性低于病原菌活性而导致植物的死亡，引起植物-土壤负反馈［50］。

目前植物-土壤反馈的研究中病原菌导致负反馈的研究主要集中在森林生态系统的研究，菌根真菌导致正反馈的研究主要集中在草地生态系统的研究，缺乏病原菌及其菌根菌在同一生态系统的比较研究。由于大多数研究中病原菌和菌根菌的研究者分别在室内开展模拟试验的过程，病原菌的研究者检验病原菌在森林生态系统中的负反馈方向，而菌根菌的研究者检验菌根菌在草地生态系统中的正反馈方向，忽略了森林生态系统和草地生态系统中病原菌和菌根菌共同的植物-土壤反馈。

病原菌和外生菌根菌的种特异性已验证，丛枝菌根菌是否有种特异性尚未不明确，因此丛枝菌根菌引起正反馈还是负反馈需进一步检验。Janzen和Connell提出病原菌具有密度-距离制约效应以来，大多数研究在热带和温带检验此理论，验证了病原菌的种特异性［13］。此外，外生菌根与丛枝菌根在植物-土壤反馈中的角色也不同。大多数生态学者认为菌根菌都能导致正反馈。外生菌根菌通过菌丝网络促进同种植物生长，导致正反馈现象的发生［44］，但是近几年来，部分研究指出丛枝菌根菌对植物不具备选择性，它与大多数植物都能感染，因此不一定引起正反馈［53，58］。这一点需要检验。

植物-土壤反馈机制的研究集中于降水量较好的区域，忽略了干旱区或半干旱区域森林物种多样性中土壤真菌的作用机制。我国新疆、甘肃、青海、内蒙古等干旱或半干旱区具有独特的植物资源。缺乏干旱或半干旱区域森林生物多样性保护以及维持机制的研究，应当重视运用植物-土壤反馈机制、Janzen-Connell假说机制解释当地森林生物多样性维持机制，为干旱区或半干旱区生态系统的科学管理和维持物种多样性提供重要的科学依据。