温度对益蝽的生长发育和种群生命参数的影响

唐艺婷，王孟卿，张礼生

（1.中国农业科学院植物保护研究所，北京 100193；2.江苏徐淮地区淮阴农业科学研究所，淮安 223001）

益蝽PicromeruslewisiScott 属半翅目Hemiptera，蝽科Pentatomidae，益蝽亚科Asopinae，广泛分布于我国各省市以及日本，朝鲜，俄罗斯等亚洲区域[1,2]。益蝽是一种捕食性天敌昆虫，其若虫和成虫均可捕食多种害虫，如黏虫Mythimnaseparate(Walker)、大蜡螟Gallermellonella、斜纹夜蛾SpodopteralituraFabricius、甜菜夜蛾SpodopteraexiguaHübner、小菜蛾Plutellaxylostella(L.)、水稻二化螟Chilo suppressalis(Walker)、大螟Sesamiainferens(Walker)、烟青虫Heliothisassulta(Guenée)、草地贪夜蛾Spodopterafrugiperda(J.E.Smith)等多种农业害虫[3,4]；以及杨小舟蛾Micromelalophatroglodyte(Staudinger)和两色绿刺蛾LatoriabicolorWalker 等森林害虫[5]。

昆虫生长发育受众多因素影响，包括非生物因子和生物因子，例如，温度、湿度、光照、猎物等，其中温度是重要的影响因子[6-8]。昆虫的生长发育对温度变化极为敏感，有关温度对昆虫生长、发育影响的研究大致分为两个方面，一是研究温度对昆虫发育速率的影响，二是研究温度对昆虫生殖和体质量的影响。适宜的温度能够促使昆虫个体的生长发育，并利于昆虫群体的扩繁。Legaspi[9]研究了斑腹刺益蝽Podisus maculiventris(Say)在18 ℃、22 ℃、26 ℃和30 ℃下对取食大蜡螟幼虫的斑腹刺益蝽若虫发育和雌成虫生殖的影响，研究表明，若虫发育速率与温度成线性正相关，有效积温在233.92～338.73 DD，雌成虫的产卵前期在30 ℃最短（2.7 d），在18 ℃下最长（13.4 d），卵孵化率在18 ℃最低（11%），30 ℃最高（36.4%）。产卵量在492.4 粒（18 ℃）～755.4 粒（26 ℃），净增殖率R0在26 ℃时最多为379.126，18 ℃时最少为207.873。同时有研究表明极端温度不利于昆虫的存活和发育。Sunghoon[10]报道了在13.2、18.4、21.7、23.7、27.2、32.7、35.2 和 40.6 ℃下斑腹刺益蝽的存活率和发育速率。结果显示斑腹刺益蝽卵只在13.2～32.7 ℃孵化，若虫在18.4～32.7 ℃可成功发育到成虫，同时利用存活率方程预测卵、若虫以及卵到成虫所对应的存活率最高的温度分别为19.9 ℃、24.3 ℃和24.5 ℃，利用非线性的发育速率Briere 模型预测卵、若虫以及卵到成虫所对应的发育最适温度分别为31.2 ℃、30.6 ℃和30.6 ℃，利用线性方程预测卵、若虫以及卵到成虫最低发育阈值分别为10.9 ℃、13.1 ℃和13.0 ℃。Kamran[11]报道了双刺益蝽Picromerus bidensL 在15 ℃、18 ℃、20 ℃、23 ℃、27 ℃、32 ℃和35 ℃下，双刺益蝽若虫的发育情况，首先双刺益蝽卵在15 ℃和35 ℃下不能孵化，在18 ℃～32 ℃，该蝽的发育历期在24.8～85 d，并且发育速率呈线性正相关，由线性方程预测的双刺益蝽的发育阈值在8 ℃～16 ℃，其中卵、若虫和卵到成虫的发育有效积温分别为208 DD、270 DD 和500 DD。

总体而言，适宜的温度有利于捕食蝽的饲养和大量扩繁，温度过低或过高（18 ℃以下或32 ℃以上），捕食蝽难以完成若虫阶段的发育，且雌成虫产卵量较低甚至不产卵。以上均为温度对益蝽亚科其他捕食性蝽的影响，然目前关于温度对益蝽的发育影响还不了解，为了能够更好地饲养以及大规模扩繁益蝽，本试验选择了18 ℃、21 ℃、25 ℃、28 ℃、32 ℃和36 ℃这6 个温度进行探索，从而找到适宜饲养益蝽的温度范围。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

益蝽采自贵州省遵义市，于中国农业科学院植物保护研究所廊坊实验基地实验室饲养，益蝽饲养于江南RXZ 型人工气候箱，饲养条件：温度（25±1）℃、光周期14L∶10D、相对湿度（70±5）%。

粘虫已经在本实验室饲养多代，由人工饲料喂养，饲养条件：温度（25±1）℃、光周期14L∶10D、相对湿度（70±5）%。

1.2 试验方法

将成虫新产的卵（24 h 以内）分别置于18 ℃、21 ℃、25 ℃、28 ℃、32 ℃、36 ℃ 6 个不同的温度梯度下的培养箱内，记录卵孵化历期，再将孵化出的1 龄若虫置于航空杯（口径：6.5 cm，高：9 cm）内，每个航空杯内放1 头初孵若虫，每个温度80 个重复，刚开始以甘蓝叶片饲养1 龄若虫，从2 龄若虫开始，每天喂足够的粘虫幼虫，并记录发育历期，存活率。从3 龄若虫开始将新蜕皮的昆虫置于天平上称量体质量并记录，直到成虫，统计雌雄性比。

将新羽化的益蝽雌成虫（24 h 以内）置于18 ℃、21 ℃、25 ℃、28 ℃、32 ℃ 5 个不同的温度梯度下的培养箱内。雌蝽与雄蝽配对，当雄蝽死亡后，再放进另一只雄蝽。同样每天喂足够的粘虫，并记录产卵量，成虫寿命，直至成虫死亡。由于在36 ℃的处理组中所有处理的卵都没有孵化，所以成虫试验中没有设置36 ℃。

1.3 数据统计与分析

先用Excel 2010 处理数据，再使用Graphpad Prism 6.01 分析并作图。

益蝽卵期、若虫期、产卵前期和成虫历期的发育速度（Y）与温度（X）之间的关系用线性模型Y＝bX＋a 进行模拟[6]。

根据试验测定的数据并计算相关参数，构建年龄-龄期两性生命表[12-14]，计算不同温度下益蝽年龄-龄期特征存活率sxj、种群年龄-龄期特征存活率lx和雌成虫繁殖力fxj。sxj表示个体存活到年龄x、发育阶段j的概率；fxj表示雌成虫个体在年龄x、发育阶段j 的产卵数，其中。昆虫种群年龄-龄期特征繁殖力mx表示整个种群在年龄x 的平均产卵量，，净繁殖力lxmx表示种群年龄-龄期特征存活率lx和种群年龄-龄期特征繁殖力mx的乘积。净增殖率，平均世代周期T＝lnR0/r，内禀增长率rm＝lnR0/T，种群加倍时间t＝ln2/rm，周限增长率λ＝erm。

2 结果与分析

2.1 温度对益蝽发育历期的影响

在不同温度条件下，益蝽从卵到成虫的发育历期见表1。在18～32 ℃温度范围内，益蝽卵和各龄幼虫发育历期都随温度的升高而不断缩短，各个虫态的发育历期差异显著：卵（F4,160＝2943，P＜0.0001），1 龄若虫（F4,141＝879.2，P＜0.0001），2 龄若虫（F4,118＝333.5，P＜0.0001），3 龄若虫（F4,117＝287.7，P＜0.0001），4 龄若虫（F4,115＝349.7，P＜0.0001），5 龄若虫（F4,110＝423.2，P＜0.0001），总发育历期（F4,110＝2921，P＜0.0001）。在 18 ℃下，益蝽从卵到成虫所需的时间为 89.56 d，是32 ℃下22.40 d的4 倍多。图1 表示益蝽在不同温度下的发育趋势，在36 ℃下，益蝽发育速率为0，且卵没有孵化，这充分说明适宜的温度对益蝽生长发育具有重要的作用。

图1 温度梯度下益蝽卵到成虫的发育趋势Fig.1 Development tendency of P.lewisi from larvae to adult at different temperature

表1 益蝽卵和若虫在不同温度下的发育历期Table 1 Duration (days) of the immature stages of P.lewisi at five constant temperatures (d)

表2 分别显示了卵，1～5 龄若虫的线性模型方程，以及根据方程得出的益蝽各个阶段的发育起点温度和有效积温。其发育起点温度在11 ℃～15 ℃，其中1 龄若虫的发育起点温度最低，是11.61 ℃，其他各发育起点温度均在14 ℃以上。从卵到成虫的有效积温需达到394.7 DD。在18～32 ℃的范围内，益蝽从卵到成虫的发育速率与温度之间的关系成线性正相关，符合线性模型方程，方程为：Y＝0.002533X―0.03648（R2＝0.9838，P＝0.0009）（图2）。

图2 18 ℃～32 ℃益蝽卵到成虫的模型方程Fig.2 Linear regression equations of P.lewisi from nymph to adult at 18 ℃―32 ℃

表2 不同阶段益蝽的发育阈值，发育需求和模型方程Table 2 Lower regression equations, degree-day requirements and linear regression equations and coefficients of determination for development of the immature stages of P.lewisi at different stages

2.2 温度对益蝽体质量的影响

温度对益蝽3 龄若虫（F4,101＝6.471，P＝0.0001），4 龄若虫（F4,94＝6.663，P＜0.0001），雌成虫（F4,84＝6.663，P＝0.0055）体质量具有显著性差异，但是对5 龄若虫（F4,92＝1.201，P＝0.3160）和雄成虫（F4,88＝1.749，P＝0.1372）的体质量没有显著性差异。同时在本试验中，雌成虫的体质量大于雄成虫的。试验表明随着温度升高，益蝽雌成虫体质量有下降的趋势（表3）。

表3 不同温度下益蝽的体质量Table 3 Weight of P.lewisi at constant temperatures

2.3 温度对益蝽生殖参数的影响

在不同温度下，益蝽雌成虫的生殖情况见表4，不同温度下益蝽的产卵前期（F4,48＝91.42，P＜0.0001），产卵量（F4,33＝11.26，P＜0.0001），卵孵化率（F4,97＝42.35，P＜0.0001），产卵次数（F4,26＝17.60，P＜0.0001）均有显著差异。在25 ℃，益蝽雌成虫的产卵量最高为283.6 粒，但是与28 ℃（277.4 粒）的没有显著性差异。在25 ℃和28 ℃，益蝽雌成虫卵孵化率达到90%以上，产卵次数达到8 次以上。在18 ℃的较低温度下，益蝽雌成虫的产卵量（27.80 粒），卵孵化率（39.32%），产卵次数（1.40 次）均较低。益蝽在28 ℃下的性比为1∶1。

表4 不同温度下益蝽的生殖参数和性比Table 4 The oviposition parameters and sex ratio of P.lewisi at different constant temperatures

不同温度下益蝽雌成虫的寿命均具有显著性差异（F4,35＝28.73，P＜0.0001）（图3）。其中21 ℃益蝽雌成虫的平均寿命最长为78.17 d，在32 ℃下最短为23.56 d。在25～32 ℃，益蝽若虫的存活率没有显著性差异，其存活率均达到80%以上，在18 ℃下，益蝽的存活率最低（图4）。

图3 不同温度下益蝽雌成虫的寿命Fig.3 Longevity of female P.lewisi at five constant temperatures

图4 不同温度下益蝽若虫的存活率Fig.4 Survival of P.lewisi nymph at five constant temperatures

2.4 温度对益蝽种群参数的影响

在28 ℃下，益蝽的净增殖率最高为179.50，在18 ℃最低为11.12。在18～32 ℃范围内，益蝽的平均世代周期（T）和种群加倍时间（DT）随着温度的升高而缩短，内禀增长率（rm）和周限增长率（λ）随着温度的升高而升高（表5）。

表5 不同温度下益蝽的生命表参数Table 5 Demographic parameters of P.lewisi at five constant temperatures

3 讨论

自然界中温度是影响昆虫生长发育的重要因子，在一定范围内随着温度的升高，昆虫的发育历期逐渐缩短[6]。研究不同温度下天敌昆虫的生长发育和生殖参数，对天敌昆虫的饲养和应用具有科学指导意义。关于益蝽与温度的关系，还未见报道。本研究结果表明，天敌昆虫益蝽卵到成虫发育历期在18～32 ℃范围内随着温度升高而降低，在此段温度下益蝽卵到成虫发育历期22.40～89.56 d。本研究结果与同为益蝽亚科的其他天敌昆虫斑腹刺益蝽[9,10]、双刺益蝽的数据一致[11]；结果表明，在36 ℃益蝽不能完成世代发育，在此温度下益蝽卵不能孵化，低龄若虫难以存活，不能建立种群，该结果与Mahdianl 等[11]对双刺益蝽的研究结果一致，该研究显示双刺益蝽在35 ℃下不能完成若虫发育，据此建议不要在夏季高温时释放益蝽。

本研究结果表明益蝽在18～32 ℃温度范围内，益蝽各个阶段的发育速率和温度的关系符合线性正相关模型。根据模型估测，益蝽的各龄期的最低发育温度在11～15 ℃，其中1 龄若虫的发育起点温度为11.61 ℃，而双刺益蝽、斑腹刺益蝽、黑刺益蝽的发育起点温度分别在8.21～16.50 ℃、8.9～12.8 ℃、12.2～12.3 ℃[9,11]。本试验益蝽从卵到成虫的有效积温需达到394.7 DD，比双刺益蝽（500 DD）所需的有少，饲养成本低，比斑腹刺益蝽（286.33 DD）所需的多，饲养成本高。

温度对益蝽不同龄期的体质量存在影响，在适宜的温度下（25～28 ℃），益蝽雌成虫的体质量显著高于不适宜的温度（18 ℃和32 ℃），益蝽雌成虫的体质量普遍高于益蝽雄成虫，这是因为雌成虫的体积也略大于雄成虫。斑腹刺益蝽与益蝽表现一致，在不同温度下斑腹刺益蝽体质量没有显著差异，且雌成虫的体质量高于雄成虫。本试验表明温度越低，益蝽体质量越高，有文献表明，低温时昆虫体内脂肪含量高，本试验在低温下益蝽体质量相对较高，可能是由于低温下，益蝽体内脂肪含量高，导致体质量较高。

益蝽在不同温度下的生殖参数具有显著性差异，在不同温度下的产卵量是：25 ℃（283.60 粒）＞28℃（277.40 粒）＞21 ℃（118.00 粒）＞32 ℃（81.22 粒）＞18 ℃（27.80 粒）。李娇娇等[15]研究了取食不同猎物的蠋蝽产卵量，取食柞蚕蛹的蠋蝽产卵量最高可达到441 粒，斑腹刺益蝽在18、22、26、30 ℃这4 个温度梯度下的产卵量表现出26 ℃（755.4 粒）＞22 ℃（726 粒）＞30 ℃（615.9 粒）＞18 ℃（429.4粒）[9]；在巴西，黑刺益蝽取食小菜蛾蛹的产卵量可达585.4 粒[16]。在25～28 ℃下，益蝽产卵量较高，卵孵化率高（90%以上），若虫存活率高（80%以上），因此在饲养扩繁时，饲养温度可控制在25～28 ℃的温度范围内。有研究表明斑腹刺益蝽在21.7～27.2 ℃下，卵到成虫的存活率较高（30%左右）[10]。

益蝽雌成虫在21 ℃表现出最长的寿命，在32 ℃益蝽雌成虫寿命最短，一般来说温度越低，代谢越慢，寿命越长，但益蝽在18 ℃的寿命短于益蝽处于21 ℃的寿命，且18 ℃下益蝽若虫存活率低，说明18 ℃并不利于益蝽的发育。而斑腹刺益蝽雌成虫在18 ℃存活时间长，可达80 d 以上，在30 ℃寿命最短只有20 d 左右[9]。因此释放天敌益蝽时，田间的气温最好高于18 ℃，低于30 ℃。

生命表主要为大规模扩繁预测种群生命参数。本试验中，益蝽的种群生命表在28 ℃表现最好，净增殖率可达到179.50。研究表明，斑腹刺益蝽净增殖率在26 ℃时最多为379.126，18 ℃时最少为207.873[10]，均高于益蝽的净增殖率。黑刺益蝽不同温度下种群生命参数未见报道，但是报道了黑刺益蝽取食不同猎物的种群生命参数，其中Vacari 等[16]比较了小菜蛾卵，幼虫和蛹饲养黑刺益蝽的结果，发现取食小菜蛾卵的黑刺益蝽不能完成若虫的发育，在5 龄全部死亡，而取食小菜蛾蛹的净增殖率为267.2，同样高于益蝽的净增殖率。而Grigolli 等[17]在2017 年报道了黑刺益蝽取食小菜蛾和西兰花，其净增殖率只有75.3，有报道直接使用黄粉虫蛹和幼虫饲养斑腹刺益蝽，结果显示，其净增殖率只有17.63 和3.91[18]，不仅温度会影响种群生命参数，不适宜的猎物也会影响种群生命参数。

总体而言益蝽是较好的捕食性天敌昆虫，能够捕食多种害虫，本试验探索了其适宜生长的温度范围，为了大规模饲养益蝽，建议益蝽进行分段式温度进行扩繁，卵到1 龄若虫可以在25～28 ℃范围内饲养，2龄若虫到成虫控制在28～32 ℃范围进行大规模饲养扩繁，可以更好地用于防治农业和林业的害虫。