温度对不同虫态异色瓢虫捕食桃蚜功能反应的影响

张 浩,王金彦,陈义娟,赵 杰,周 跃,蒋杰贤,季香云*

(1 上海市农业科学院生态环境保护研究所,上海 201403;2 上海市浦东新区农业技术推广中心,上海 201201;3 安顺学院,安顺 561000)

桃蚜[Myzus persicae(Sulzer)],属半翅目(Hemiptera)蚜科(Aphididae),别名烟蚜、桃赤蚜、菜蚜等[1-3],是一种世界性的经济害虫,可为害50 多科的400 多种植物,并且能够传播100 多种植物病毒病[4]。桃蚜体积小、繁殖能力强、发育历期短,危害性强,防治难度大。 传统的化学防治手段已经使其产生了较强的抗药性,而利用瓢虫、蚜茧蜂、蚜小蜂等天敌防治桃蚜既可以降低其抗药性,也能减少环境和食品中的农药残留,目前已成为防治桃蚜的重要举措[5]。 异色瓢虫[Harmonia axyridis(Pallas)]属鞘翅目(Coleoptera)瓢虫科(Coccinellidae),是多种农作物上蚜虫、叶螨以及介壳虫等害虫的天敌[6-9],其适应性强,捕食谱广,且对蚜虫等害虫的控效显著[10],原产于亚洲的异色瓢虫已经被引入世界各地。

温度是影响天敌防控害虫的重要因素。 在昆虫和捕食性天敌的功能反应中,天敌对猎物的捕食量受环境温度的影响较大,这是因为温度会同时影响捕食者和猎物的活动能力、消化能力、对能量的利用效率等。 拟小食螨瓢虫(Stethorus parapauperculus)对皮氏叶螨(Tetranychus piercei)的捕食效能随温度的上升逐渐提高,28 ℃时最高,32 ℃时捕食效能略微下降[11]。 15—35 ℃条件下,六斑月瓢虫(Menochilussexmaculata)对萝卜蚜(Lipaphis erysimi)的最大捕食量随温度的升高而增大[12]。 除此之外,温度能通过影响昆虫的生长发育和代谢能力间接影响害虫天敌的捕食能力。 随着温度的升高(22—30 ℃),食蚜瘿蚊(Aphidoletes aphidimyza)卵和幼虫发育速度加快,对玉米蚜(Rhopalosiphum maidis)的总捕食量增加,22、26、30 ℃下最大捕食量分别为33.0、35.2、48.9 头[13]。 而且温度过高或过低都能降低昆虫的寿命和生殖能力,甚至滞育或死亡[14-16]。

异色瓢虫的高捕食率和在极端温度下正常生长的特性使其在生物防治中占有重要地位。 前人对异色瓢虫捕食桃蚜的功能反应已有研究[17-18],但是对不同温度下异色瓢虫捕食桃蚜的研究却未见报道。 本研究通过测定温度、虫态两个因素对异色瓢虫捕食桃蚜的功能反应,旨在提高异色瓢虫对桃蚜的防治效果、减少化学农药的使用。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

异色瓢虫和桃蚜均采自上海市奉贤区,通过盆栽蚕豆和叶片培养基法繁殖桃蚜。 低龄异色瓢虫幼虫置于直径为9 cm、高1.5 cm 的玻璃培养皿中,高龄幼虫和成虫置于25 cm×25 cm×25 cm 的养虫笼中。 桃蚜和异色瓢虫均在温度为25 ℃,光周期为16 h∶8h(光照∶黑暗)、湿度(65±5) %的恒温培养箱中饲养。

1.2 试验设计

在室温下将野外捉来的各虫态异色瓢虫继代饲养,将成对的F1代雌雄成虫放置在同一容器中交尾产卵,完成异色瓢虫的世代饲养。 试验设定4 个温度处理:18、23、28、33 ℃。 根据预试验得到不同虫态异色瓢虫的捕蚜量,1 龄、2 龄幼虫猎物密度均设置为:10、20、40、60、80 头∕皿,3 龄、4 龄幼虫和成虫的猎物密度均设置为:20、40、80、160、240 头∕皿。 试验为两因素(温度和猎物密度)随机区组设计,5 次重复。

1.3 异色瓢虫对桃蚜的捕食量测定

选取适龄的异色瓢虫(为刚蜕皮的幼虫及雌成虫),先饥饿处理24 h,再放入直径9 cm、高1.5 cm 培养皿中。 剪取桃蚜密度合适的蚕豆苗植株,留下定量的3—4 龄蚜虫(其他龄期及多余蚜虫用零号毛笔挑走),将其放入培养皿中,用塑料保鲜膜封口,并用昆虫针在保鲜膜上扎孔,置于智能光照培养箱(GZP-250A 型)中培养。 24 h 后统计每个培养皿内剩余的活蚜数,实时记录各虫态异色瓢虫24 h 的捕食量。

1.4 异色瓢虫捕食桃蚜的功能反应模型和寻找效应分析

根据各虫态异色瓢虫对桃蚜的捕食量,用Holling Ⅱ型圆盘方程拟合功能反应模型[19]:

式中,Na为被捕食的猎物数量;N为猎物密度;T为捕食者可利用发现猎物的时间;a为瞬间攻击率;Th为对1 头猎物的处理时间。

式中,S为寻找效应;a为瞬时攻击率;Th为天敌处理猎物的时间;N为猎物密度。

1.5 数据分析

采用Excel、SPSS 软件进行数据分析,并用Excel 软件作图。 应用Tukey’s HSD 法进行处理间的差异显著性检验。

2 结果与分析

2.1 温度对各虫态异色瓢虫捕食量的影响

两因素方差分析表明,各虫态的异色瓢虫对桃蚜的捕食量受温度、猎物密度两个因素的影响(表1)。在同一虫态、同一猎物密度下异色瓢虫对桃蚜的捕食数量均随着温度的升高增长。 当猎物密度为160 头∕皿时,4 龄幼虫在33、28、23、18 ℃时的捕食量分别为116.20、 105.00、71.20、55.20 头。 4 龄幼虫在33 ℃、猎物密度为240 头∕皿时的捕食量最高(158.2 头)。 1 龄幼虫在18 ℃、猎物密度为10 头∕皿时的捕食量最低(5.2 头)。 在同一温度、同一猎物密度条件下,4 龄幼虫的捕食量最大,其次为成虫、3 龄幼虫、2 龄幼虫、1 龄幼虫。 在33 ℃条件下,猎物密度为80 头∕皿时,4 龄幼虫的捕食量为73.40 头,成虫、3 龄幼虫、2 龄幼虫、1 龄幼虫的捕食量分别为62.00、55.20、32.20、15.80 头(表2)。

表1 异色瓢虫对桃蚜捕食量的两因素方差分析Table 1 Two-way analysis of variance for predation amount of Harmonia axyridis preying on Myzus persicae

2.2 在不同温度条件下异色瓢虫捕食桃蚜的功能反应模型及其参数

不同温度下各虫态异色瓢虫对桃蚜的捕食功能反应属于Holling Ⅱ型。 各虫态异色瓢虫的攻击时间(Th)基本呈现为随着温度的升高而缩短,其中,4 龄幼虫在33 ℃的攻击时间最短(0.002 d),1 龄幼虫在18 ℃的攻击时间最长(0.070 d)。a∕Th是衡量天敌捕食能力的重要指标,均随温度的升高而增高。 其中,1 龄幼虫、2 龄幼虫、3 龄幼虫、4 龄幼虫、成虫在33 ℃时的捕食能力分别为18 ℃时捕食能力的3.97、3.26、3.12、6.14 倍和6.80 倍。 异色瓢虫对桃蚜的最大理论捕食量1∕Th也基本呈现为随着温度的升高而增加。 其中,4 龄幼虫33 ℃的最大捕食量最高(500.000),而在18、23、28 ℃的最大理论捕食量分别为90.909、200.000、333.333 头(表3)。

表3 不同温度下异色瓢虫捕食桃蚜的功能反应Table 3 The functional response of Harmonia axyridis preying on Myzus persicae at different temperatures

2.3 温度对各虫态异色瓢虫寻找效应的影响

在同一温度下,各虫态异色瓢虫对桃蚜的寻找效应与猎物密度成负相关,随着密度的增加,猎物的寻找效应不断下降。 在同一密度下,各虫态异色瓢虫寻找效应均随温度的升高而升高,33 ℃时各虫态异色瓢虫的寻找效应最大(图1)。

图1 不同温度下各虫态异色瓢虫对桃蚜的寻找效应Fig.1 The searching effciency of Harmonia axyridis preying on Myzus persicae at different temperatures

3 讨论

长期以来,大量使用杀虫剂已经使桃蚜产生了很强的抗药性。 研究发现,桃蚜已经对氧乐果、马拉硫磷、抗蚜威、毒死蜱、喹硫磷、吡虫啉、氰戊菊酯等多种杀虫剂产生了抗性[20-22]。 最近研究发现,桃蚜对近年来常用的高效氯氰菊酯也产生了多种水平的抗性,这进一步加大了其防控难度[23]。 异色瓢虫作为蚜虫的一类捕食性天敌,对蚜虫有很好的控制效果。 研究发现,异色瓢虫对辣椒上桃蚜的防治效果达90%以上[24],在圆茄温室中释放异色瓢虫能够使桃蚜的种群密度下降79%[25]。 在果园中,异色瓢虫对桃蚜的防治效果也达90.1%[26]。

本研究中,在同一温度下,异色瓢虫对桃蚜的捕食量随猎物密度的增加而逐渐增大,当猎物密度增加到一定程度时,异色瓢虫的捕食量逐渐趋于稳定,拟合功能反应符合HollingⅡ模型。 这与异色瓢虫对禾谷缢管蚜(Rhopalosiphum padi)[8]、番茄潜叶蛾(Tuta absoluta)[9]等绝大多数异色瓢虫功能反应研究结果一致。 另外,本研究发现,异色瓢虫4 龄幼虫对桃蚜的捕食能力最强,其次为成虫、3 龄幼虫、2 龄幼虫和1 龄幼虫, 与前人研究的异色瓢虫对核桃全斑蚜(Panaphis juglandis)[27]、 甘蓝蚜(Brevicoryne brassicae)[28]、豆蚜(Aphis craccivora)[29]捕食能力的结论一致。 其原因可能是4 龄幼虫虫体更大,运动行为能力更强,且需要为进入蛹期存储食物以维持能量需求。 异色瓢虫4 龄幼虫在室温(28 ℃)下,对桃蚜的最大捕食量为333.33 头。 而喻会平等[28]研究发现,异色瓢虫4 龄幼虫在室温下对甘蓝蚜、豆蚜的最大捕食量分别为188.68 和1 666.67 头,周丽君等[8]研究发现,异色瓢虫4 龄幼虫对草地贪夜蛾(Spdoptera frugiperda)2 龄幼虫、禾谷缢管蚜2 龄若虫的最大捕食量分别为140.88 头和210.93 头。 异色瓢虫对不同猎物的捕食能力存在较大差异的原因可能与猎物的大小、颜色等形态以及猎物的营养成分有关,这些因素共同作用导致了异色瓢虫对猎物的偏好性。

本研究中,18—33 ℃条件下,异色瓢虫的捕食能力随着温度的升高而增强。 当猎物密度为240 头∕皿时,4 龄幼虫在18、23、28、33 ℃时的a∕Th分别为86.818、175.000、326.667、533.000,日最大捕食量分别为90.909、200.000、333.333、500.000 头。 多异瓢虫(Hippodamia variegata)对棉蚜(Aphis gossypii)的捕食能力随着温度的升高而升高,在35 ℃条件下,多异瓢虫成虫的捕食能力为17 ℃的2 倍[30]。 在16—28 ℃条件下,中华通草蛉(Chrysoperla sinica)对麦长管蚜(Sitobion avenae)的捕食能力随着温度升高而增加[31],与本研究结果一致。 而加州新小绥螨(Neoseiuius californicus)对东方真叶螨成螨(Eutetranychus orientalis)和卵的日均捕食量与捕食效能(a∕Th)均在21—33 ℃时逐步增加,而在温度更高之后开始下降[32]。 双尾新小绥螨(Neoseiulus bicaudus)对西花蓟马(Frankliniella occidentalis)捕食量在23—32 ℃时随温度的上升而增加,到达35 ℃时开始降低[33]。 其原因可能是,在一定的温度范围内,随着温度升高昆虫体内的代谢加快、活动能力增强,对能量的消耗增加,因此捕食者的捕食能力也会提高。 若超出适温区,高温可能会导致其生长发育和代谢系统的紊乱,导致其捕食能力下降[34]。 另一方面,天敌的捕食能力与其在高温下的耐饥力也有关。 不同昆虫在高温下的耐饥力和耐受力不同,对能量的需求也不同。

本研究通过研究不同温度下不同虫态异色瓢虫捕食桃蚜的功能反应,明确了不同温度、不同虫态对异色瓢虫捕食桃蚜功能反应的影响。 在田间防治桃蚜时,可根据桃蚜密度、温度、防治成本等因素,选择不同虫态的异色瓢虫及合适的时机进行释放。 但由于本研究在实验室环境中开展,捕食者和猎物都处于相对封闭的条件下,与自然条件下复杂的环境存在差异,无法模拟温度、寄主植物、空间、种内及种间干扰等因素,无法准确表示异色瓢虫在田间或果园中对桃蚜的实际控害效率,下一步应在田间或设施大棚内,测试温度、虫态对异色瓢虫捕食桃蚜的影响,为异色瓢虫在蔬菜害虫绿色防控的应用上提供数据支撑。