红火蚁昆虫病原微生物资源及其应用现状

易松望，李晓维，黄俊，张娟，吕要斌，*

(1.浙江农林大学 现代农学院，浙江 杭州 311300；2.浙江省农业科学院 植物保护与微生物研究所，浙江 杭州 310021；3.浙江省园林植物与花卉研究所，浙江 杭州 311122)

红火蚁(SolenopsisinvictaBuren)是一种国际重大外来入侵生物，其食性杂、攻击性强、繁殖力大、习性凶猛，严重危害农林生产、生命健康、公共安全和生态环境，被世界自然保护联盟(IUCN)列为100 种最具有破坏力的入侵生物之一[1]。红火蚁原产于南美洲巴拉那河流域，2003年首次在我国台湾发生为害[2]，2004 年在广东省吴川市发现[3-4]。2005年在广西、湖南、福建等省区相继发生[5]，随后从南向北扩散蔓延。2005 年，红火蚁被农业部定为我国进境植物检疫性有害生物和全国植物检疫性有害生物。2008年前红火蚁入侵县级区域数量处于缓慢增长阶段，2009年之后进入快速增长阶段，近年来在我国传播扩散速度明显增大，新发突发态势明显[6]。截至2021年4月，红火蚁已在广东、广西、福建、江西、四川、海南、云南、湖南、重庆、贵州、浙江、湖北等12省(自治区、直辖市)的448个县级行政区域发生分布[7]。

目前，红火蚁的高效防控技术体系包括监测技术、检疫除害技术和应急防控、根除与治理技术，其中杀虫剂在检疫除害、应急防控以及根除与治理中发挥着重要作用[4]。虽然基于杀虫剂的化学防治是防效和持效性最好的措施，但也存在耗时耗力、抗药性风险、污染环境、破坏生态平衡、杀伤非靶标生物等多种弊端[8]。随着环保和可持续发展的需要，应用生物防治方法来实现红火蚁的可持续控制，将是未来红火蚁高效防控技术体系中的重要组成部分。国内外学者在红火蚁生物防治方面已经开展了多年研究，在应用寄生性天敌、捕食性天敌和病原微生物控制红火蚁上取得了一定的进展，其中，昆虫病原微生物对红火蚁控害作用研究最为广泛[8-9]。昆虫病原微生物是指能够侵染昆虫使其发生疾病并且病害能够在昆虫种群中流行的微生物，是自然界调控昆虫种群数量动态的一类重要因子[10]。基于昆虫病原微生物开发出来的微生物杀虫剂具有环境友好、可规模化生产、易于扩散、控制效果可持续等优点，备受生物防治学者及相关产业界的广泛关注，已被广泛作为化学农药的替代品应用于害虫防治[10-11]。目前已报道的可侵染红火蚁的昆虫病原微生物主要包括病原真菌、病原细菌、病原线虫、微孢子虫、病毒五大类，本文对红火蚁昆虫病原微生物研究及应用现状进行了综述，以期为红火蚁的生物防治提供指导。

1 病原微生物资源

目前报道的红火蚁病原微生物主要包括病原真菌、病原细菌、病原线虫、微孢子虫、病毒在内的39种(表1)。

表1 红火蚁病原微生物名录

用于防治红火蚁的病原真菌主要种类有球孢白僵菌Beauveriabassiana、金龟子绿僵菌Metarhiziumanisopliae、黄绿绿僵菌M.flavoviride、褐色绿僵菌M.brunneum、黄曲霉Aspergillusflavus、淡紫拟青霉Purpureocilliumlilacinum、黑酵母菌Myrmecomycesannellisae、玫烟色棒束孢Isariafumosorosea以及多毛孢Hirsutellasp. 和耳霉Conidiobolussp.等(表1)。其中，球孢白僵菌和金龟子绿僵菌的研究最为广泛。白僵菌被认为是红火蚁生物防治最有前途的真菌之一[12]，国外早在20世纪80年代就开始应用球孢白僵菌防治红火蚁。巴西学者Stimac等[13]从红火蚁中分离出球孢白僵菌，进一步进行田间试验发现，感染球孢白僵菌后红火蚁死亡率可达到约80%[14]。目前报道的对红火蚁有较强致病力的球孢白僵菌菌株包括巴西菌株447，美国菌株NI8，韩国菌株ANU1，以及中国菌株Bb1501、5974、Pr1-6、Pr1：chi、Bb02、Bb04、BSX-PC、QB3.428、QB3.45、ZGNKY-1、ZGNKY-3和ZGNKY-5(表1)。金龟子绿僵菌是红火蚁生物防治中应用最为广泛的绿僵菌。Woolfolk等[15]在密西西比州红火蚁蚁巢土壤、植物碎屑和蚂蚁体表组织中分离出昆虫病原真菌金龟子绿僵菌。目前报道的对红火蚁有较强致病力的金龟子绿僵菌菌株主要来自于中国，包括Mf10、SH、Ma3、Ma01、SM076、M09、CQMa117和Mawys-01(表1)。

昆虫病原线虫具有主动搜寻寄主特别是土栖性及钻蛀性害虫的能力、对人畜和环境安全、杀虫谱广、易于培养、不易产生抗药性、可与多种杀虫剂复配使用等特点，已成为最具潜力的生物防治制剂之一[16-17]。红火蚁为土栖性昆虫，利用昆虫病原线虫防治红火蚁具有很好的应用前景。目前报道的可以侵染红火蚁的病原线虫包括火蚁四线虫Tetradonemasolenopsis、火蚁异索线虫Allomermissolenopsi、夜蛾斯氏线虫Steinenremafeltiae、小卷蛾斯氏线虫All品系S.carpocapsaeAll、小卷蛾斯氏线虫Mexican品系S.carpocapsaeMexican、芫菁夜蛾斯氏线虫S.feltiae(=bibionis)、蝼蛄斯氏线虫S.scapterisci和嗜菌异小杆线虫Heterorhabditisbacteriophora(=heliothidis)。

昆虫病毒是指以昆虫为寄主的病毒，利用致病性昆虫病毒引发流行性传染病的方式调节昆虫种群数量，是害虫生物防治的重要手段[18]。红火蚁病毒(Solenopsisinvictavirus，SINV)的发现开辟了一条新的红火蚁生物防治之路[19]。目前报道的红火蚁病毒主要包括单链RNA病毒(SINV1～17、SINV1A)、双链RNA病毒(Solenopsismidden virus，SMV)、双链DNA病毒(Solenopsisinvictadensovirus，SiDNV)等20余种，其中SINV系列病毒研究较为广泛[20-21]。

另外，昆虫病原细菌(如苏云金芽孢杆菌Bacillusthuringiensis)和微孢子虫也可用于红火蚁的生物防治(表1)。微孢子虫(microsporidia)是一类由孢子形成的单细胞寄生虫，只能以动物为宿主，大部分的昆虫都可以被微孢子虫寄生。目前报道的寄生红火蚁的微孢子虫包括微孢子虫Thelohaniasolenopsae和蠕孢子虫Vairimorphainvictae两种[22]。

2 病原微生物对红火蚁的作用机理

病原微生物防治红火蚁的作用机理研究主要集中在昆虫病原真菌和昆虫病毒。

2.1 昆虫病原真菌对红火蚁的作用机理

虫生真菌侵染寄主过程包括分生孢子附着、孢子萌发、穿透表皮、菌丝在寄主体内生长、侵入所有组织器官、然后菌丝穿出表皮、产生分生孢子、分生孢子扩散继续侵染其他寄主[58]。目前昆虫病原真菌对红火蚁的作用机理研究主要包括球孢白僵菌侵染红火蚁过程、生理生化和分子机制。

王龙江等[59]通过扫描电镜观察了球孢白僵菌Bb04菌株分生孢子对红火蚁工蚁体表的侵染过程，发现分子孢子多分布在红火蚁工蚁节间膜、胸部的褶皱、气门、体壁的凹陷部位、刚毛窝附近，以及着生较密刚毛的足上。萌发的分生孢子在节间膜以及体表缝隙、刚毛窝及刚毛稀少的凹陷部位、胸部褶皱和足胫节处入侵。分生孢子在附着12 h后开始萌发，接种后18 h附着在节间膜处的孢子首先入侵成功，接种后24 h刚毛窝附近孢子萌发入侵，接种后60 h胸、腹和足等部位的孢子均成功穿透侵入表皮。分生孢子可以直接以芽管侵入表皮，也可以产生附着胞再次侵入。Li等[29]通过扫描电镜观察了球孢白僵菌ZGNKY-5菌株分生孢子对红火蚁工蚁体表的侵染过程，发现2 h后分生孢子开始附着在红火蚁表皮，48 h后分生孢子胚芽管朝向表皮，96小时后菌丝定殖在整个虫体。

学者们还对球孢白僵菌侵染红火蚁的生理生化和分子机制开展了研究。例如，王龙江等[60]测定了经球孢白僵菌感染后红火蚁工蚁、蛹和幼蚁体内蛋白质含量的变化，发现球孢白僵菌感染能显著降低红火蚁各种虫态体内蛋白质含量。红火蚁工蚁被球孢白僵菌感染后体内保护酶和酯酶发生了变化，其中体内超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)呈下降趋势，过氧化物酶(POD)呈先上升后降低趋势；而羧酸酯酶(CarE)的活力呈先下降后上升的趋势；乙酰胆碱酯酶(AchE)比活力则呈先上升后下降的趋势[61]。有研究报道，多种昆虫的转铁蛋白基因能够被细菌或真菌感染诱导，白僵菌分生孢子处理红火蚁后，会诱导转铁蛋白基因(Transferrin)的表达[62]。另外，红火蚁感染球孢白僵菌过程中，气味结合蛋白(OBP)和化学感受蛋白(CSP)表达发生明显变化，可能与红火蚁感受病原真菌、触发梳理和巢穴清洁等过程有关[63]。

2.2 昆虫病毒对红火蚁生理特性的影响

关于红火蚁病毒的研究目前主要集中在病毒分子特征、系统发育学、宿主特异性、传播、地理分布和基因组学上，只有少数研究报道了病毒对红火蚁生理特性的影响，主要集中在SINV-1、SINV-2、SINV-3和SINV-4四种红火蚁病毒中。

不同红火蚁病毒对红火蚁的影响具有显著差异。研究发现，SINV-1主要影响早期的有翅雌蚁，有翅雌蚁感染SINV-1后，体重下降，建立新蚁巢能力下降[64]。红火蚁感染SINV-1和SINV-2后多表现为无症状，在特定胁迫条件下才会出现死亡[65]。与SINV-1相比，SINV-2主要影响蚁群建立的后期阶段，有翅雌蚁会出现繁殖力显著降低、体重降低等现象，新建立的蚁群生长也会变缓[64]。SINV-2与SINV-1和SINV-3相比，宿主中基因表达变化更大，有翅雌蚁对SINV-2的免疫反应比SINV-1更强[64]。SINV-3感染蚁群后，会导致蚁群固体食物取食量减少，幼虫和蛹死亡率增高，有翅雌蚁繁殖力降低，工蚁的喂养行为受到影响，从而导致蚁群饥饿现象的发生[66-67]。而SINV-4感染不会影响有翅雌蚁的产卵量或繁殖力[54]。

3 病原微生物防治红火蚁的影响因素

3.1 病原微生物种类、菌株或品系

3.1.1 昆虫病原真菌

昆虫病原真菌(如白僵菌、绿僵菌等)虽然能寄生多种昆虫，但不同种类或菌株对寄主的专化性和致病力具有一定差异[68]。

国内学者广泛开展了不同球孢白僵菌菌株对红火蚁的致病力研究。杨佳后等[26]通过室内生物测定的方法研究了4株球孢白僵菌菌株Bb1501，5974，Pr1-6，Pr1：chi对红火蚁工蚁的致病力，发现4株白僵菌的毒力由强到弱依次是Pr1-6、Pr1：chi、5974、Bb1501，其中菌株5974的致死速度最快。吕利华等[27]在室内比较了球孢白僵菌菌株Bb01、Bb02、Bb03、Bb04对红火蚁工蚁的致病力，发现分离自橘小实蝇的球孢白僵菌菌株 Bb04对红火蚁工蚁致死时间最短，而分离自玉米螟的 Bb02菌株致死浓度最低，说明 Bb02 和 Bb04 具较强的致病力和致死速度，是红火蚁微生物防治的优良菌株。吴志鹏等[28]采用浸液法测定了11株球孢白僵菌对红火蚁工蚁的致病力，筛选出白僵菌BSX-PC菌株对红火蚁的致病力较强，致死速度较快。Li等[29]在实验室生物测定中测试了来自不同宿主的10株白僵菌分离株对红火蚁工蚁的致病力，发现QB3.428、QB3.45、ZGNKY-1、ZGNKY-3、ZGNKY-5五个菌株的致病力显著高于对照，其中ZGNKY-5的致病力最强。

研究发现，不同的绿僵菌种类对红火蚁的致病力具有显著差异。Jin等[34]测定了褐色绿僵菌和金龟子绿僵菌ATCC 62176菌株对红火蚁工蚁的致病力，发现两个菌株均对工蚁具有较好的致病力，其中褐色绿僵菌的致病力更强。绿僵菌不同菌株对红火蚁的致病力也具有明显差异。李薇等[30]测定了金龟子绿僵菌菌株Mf10、Ma3、Ma09、SH、Ma29对红火蚁的致病力，发现Mf10、SH、Ma3处理红火蚁一周内的死亡率均可达90%以上，并且在两周后几乎全部死亡。Qiu等[31]测定了金龟子绿僵菌菌株Ma01、SM076和M09对红火蚁的致病力，发现M09对工蚁的致死速度最快，致病力最强。王磊等[32]在实验室条件下测定了金龟子绿僵菌 M09、CQMa117 和 CQMa128 三个菌株对红火蚁的侵染能力，同样发现M09菌株对红火蚁工蚁、幼虫和蛹具有最强的侵染能力。吴志鹏等[28]采用浸液法测定了9 株金龟子绿僵菌菌株对红火蚁工蚁的致病力，筛选出绿僵菌Mawys-01菌株对红火蚁的致病力较强，致死速度较快。

3.1.2 昆虫病原线虫

不同昆虫病原线虫对红火蚁的致病力也具有显著差异。Drees等[41]在室内测定了不同浓度小卷蛾斯氏线虫All品系、小卷蛾斯氏线虫Mexican品系、芫菁夜蛾斯氏线虫和嗜菌异小杆线虫对红火蚁不同虫态的致病力，发现小卷蛾斯氏线虫All品系对红火蚁的致死率最为稳定，其对幼虫、蛹、生殖蚁的致死率分别为82%～94%、64%～96%和38%～99%。

3.1.3 昆虫病毒

不同红火蚁病毒的致病力也存在不同，SINV-3的致病力强于其他红火蚁病毒[66，69]。

3.2 环境因子

昆虫病原真菌对红火蚁的致病力与温度、土壤湿度和组成有关。

刘晓燕等[70]测定了不同温度下白僵菌菌株对红火蚁工蚁的致病力，发现温度显著影响白僵菌菌株对红火蚁工蚁的致病力，25 ℃ 时白僵菌菌株 Bb04对红火蚁工蚁的 LT50最短，死亡速度最快，致病力最强。韩国学者报道了低温可降低球孢白僵菌ANU1对红火蚁的致病力，10 ℃时红火蚁的死亡率小于30%[25]。

土壤湿度和土壤组成对白僵菌和绿僵菌防治红火蚁效果具有显著的影响。研究发现，在4个土壤湿度处理下[0(湿)、-0.2、-0.5、-1.0(干)bar]，土壤湿度为-0.2 bar的处理中红火蚁的死亡率高于土壤湿度为-0.5 bar的处理，且均高于土壤湿度为0 bar(湿)和-1.0 bar(干)的处理；白僵菌对红火蚁在淤泥(淤泥70%、沙子15%、黏土15%)和砂土(淤泥15%、沙子70%、黏土15%)中的致死率高于在黏土中(淤泥15%、沙子15%、黏土70%)的致死率[71]。蚁巢土壤情况(是否有添加物)会影响球孢白僵菌在土壤中的生长情况[72]。而Pereira等[73]则研究了白僵菌在蚁巢中的传播以及它与蚁巢土壤的关系，发现土壤能够降低白僵菌在蚁群中的传播扩散。土壤含水量和土壤类型对金龟子绿僵菌的致病力同样具有显著影响，金龟子绿僵菌M09在砂土、壤土和黏土中对红火蚁的致死率均与对照差异显著，其中在砂土中的毒力最强；在不同含水量的土壤中，金龟子绿僵菌的致死率也不相同，因此，选择高湿和砂土类型的土壤施用金龟子绿僵菌M09可以达到较好的效果[74]。

3.3 接种方法

接种方法影响白僵菌对红火蚁的致病力，Pereira等[75]比较了直接喷施、通过无菌土施用、通过非灭菌土施用、通过培养皿表面施用四种方法对红火蚁的致病力，发现红火蚁直接喷施白僵菌孢子后放入干净塑料杯、加入灭菌土壤和加入不灭菌土壤的死亡率相似；用106孢子·g-1的浓度处理无菌土壤后，红火蚁死亡率可达90%，而当用108孢子·g-1的浓度处理非灭菌土壤后最高死亡率只有50%；用107孢子·g-1的浓度处理非灭菌土壤感染红火蚁3 d后移走，15 d后死亡率升高至15%，而不移走的红火蚁15 d后的死亡率仅为4%；在培养皿表面施用处理中，浓度为104孢子·mm-2即可使红火蚁的死亡率达到100%。

3.4 病原微生物互作

病原微生物间的互作也会影响白僵菌的致病力，红火蚁感染微孢子虫后，白僵菌对红火蚁的LC50比对照低4.5倍[76]。而小卷蛾斯氏线虫和白僵菌则具有拮抗作用[77]。

3.5 红火蚁与病原微生物互作

寄主和病原微生物在进化过程中相互依存，同时又相互竞争和对抗。红火蚁作为社会性昆虫，个体之间分工明确，形成了多样的防御机制。

研究发现，红火蚁毒腺生物碱对多种病原真菌(球孢白僵菌、绿僵菌和玫烟色拟青霉)具有抑菌活性，真菌孢子萌发率随着毒液生物碱浓度的增加而降低[78]。另外，红火蚁感染白僵菌后的挥发物会影响白僵菌孢子的萌发率[79]。红火蚁的全蚁浸出液对不同的细菌和真菌具有抑制作用，苏云金芽孢杆菌对红火蚁全蚁浸出液中度敏感[30]。

红火蚁还形成了一系列的行为防御机制。研究发现，红火蚁可通过梳理行为来抵御病原真菌的侵染，红火蚁感染绿僵菌后，会增加自我梳理行为和相互梳理行为，以清除体表的分生孢子，从而降低同蚁巢蚂蚁对病原真菌的敏感性[80]。红火蚁工蚁还可以通过社会行为防御病原真菌侵染蛹，工蚁被绿僵菌侵染后，其在蛹室的活动时间逐渐减少，育幼时间占蛹室活动时间的比例也下降；而当蛹被绿僵菌侵染后，工蚁对侵染蛹的梳理总时间和每次梳理的平均持续时间显著增加，梳理行为能显著减少侵染蛹的体表分生孢子数量，工蚁的存在能抑制蛹体表孢子的萌发，蛹的羽化率随着工蚁数量增加显著升高[81]。研究发现，感染绿僵菌死亡的红火蚁蛹尸体表面脂肪酸浓度较高，工蚁可能能够识别这些信号，加快搬尸行为，清除感染源，进而降低蚁群进一步感染风险[82]。另外，感染真菌的红火蚁对苦味生物碱化学奎宁的取食偏好增强，可能是红火蚁形成的通过摄入生物碱来应对病原感染的策略；感染真菌的红火蚁交哺行为也会增加，从而能够将含有抗菌性物质的反刍液体交哺给健康同伴，提高蚁群对病菌的免疫力[83]。

4 田间应用现状

4.1 白僵菌

目前应用球孢白僵菌田间防治红火蚁主要包括蚁巢注射、蚁巢淋浇和撒播三种方法。Oi等[84]在田间研究了白僵菌不同施用方法对蚁巢中红火蚁的控制情况，发现将大米和白僵菌Bb447一起施用在蚁巢上时，最多可导致55%的蚂蚁感染率，处理八周后70%的处理蚁巢仍处于活跃状态或形成新蚁巢；在秋末和夏初向蚁巢注射白僵菌Bb447分生孢子粉剂可分别导致60%和52%的红火蚁感染率，但处理8周后，所有注射的蚁巢仍保持活跃或形成活跃的新巢；注射二氧化硅载体和白僵菌孢子混合制剂会导致活动蚁巢减少52%，而单独注入二氧化硅载体导致活动蚁巢减少41%；在蚁巢注射真菌制剂后，红火蚁的觅食明显减少，而其他蚂蚁种类的觅食增加。利用外包豆油层放入球孢白僵菌菌球作为诱饵，可使蚁巢活跃性显著降低[85]。将白僵菌菌丝包被在海藻酸钠颗粒直接注射到蚁巢中能够一定程度降低蚁巢活动，但注射不久后，会发现红火蚁将颗粒搬出蚁巢的行为，花生油涂布的海藻酸钠颗粒通过撒播和蚁巢处理后，均可以降低蚁巢活动等级[86-87]。另外，研究发现，白僵菌与化学农药联用对红火蚁的防效具有增效作用，当白僵菌粉剂与噻虫啉8∶2、6∶4、5∶5、4∶6、1∶9混合时，共毒系数分别为356.53、251.20、182.50、215.03和143.19，其中8∶2混合时增效效果最佳，田间试验发现，与单独使用白僵菌相比，30%白僵菌-噻虫啉(8∶2)水分散剂处理对蚁巢的控制效果更佳，且蚁巢注射方法优于蚁巢淋浇方法[88]。

4.2 绿僵菌

绿僵菌对红火蚁控制潜力研究主要集中在室内，尚未开展田间应用。学者们对绿僵菌的应用剂型与化学农药联合应用方法进行了探索。Qiu等[89]提出了一种基于明胶(GE)和阿拉伯胶(GA)的金龟子绿僵菌微胶囊化方法，可将绿僵菌分生孢子包被在35～50 μm直径的球体中，形成绿僵菌微胶囊剂型，该剂型与未封装的分生孢子相比，紫外线防护能力提高，保质期延长，且对红火蚁具有感染活性。另外，学者们还探索了化学农药与绿僵菌混合应用的可能性，研究了茚虫威、多杀菌素、苯氧威、氟虫腈、硼酸、烯虫酯、阿维菌素和高效氯氰菊酯等防控红火蚁的常用农药在田间推荐剂量及亚致死剂量下对黄绿绿僵菌 SM076菌株和金龟子绿僵菌M09菌株萌发、生长及产孢的影响，结果发现，0.1 mg·mL-1茚虫威、0.1 mg·mL-1多杀菌素和 0.5 mg·mL-1烯虫酯对黄绿绿僵菌SM076萌发、生长及产孢等没有影响，0.5 mg·mL-1茚虫威、0.1 mg·mL-1阿维菌素、0.01 mg·mL-1苯氧威、0.5 mg·mL-1烯虫酯和 0.05 mg·mL-1氟虫腈对金龟子绿僵菌M09的萌发、菌丝生长和产孢量均无影响[90]。

4.3 昆虫病原线虫

Jouvenaz等[39]在田间应用淋水处理测定了夜蛾斯氏线虫对红火蚁的防控效果，结果发现，该线虫对红火蚁没有效果，还会导致迁巢。Morris等[40]在田间每3.8 L使用浓度为2×106IJs 的小卷蛾斯氏线虫淋浇红火蚁蚁巢，6周内可显著降低红火蚁的蚁巢活性，且控制效果与酰胺腙相当。Drees等[41]田间试验发现，小卷蛾斯氏线虫All品系处理蚁巢2周后，蚁巢活动性为40%～48%，处理6周后，蚁巢活动性为52%～80%，蚁巢淋浇法处理效果优于蚁巢注射法，但会引起迁巢现象。然而，Jouvenaz等[91]发现，使用小卷蛾斯氏线虫无法根除育苗盆中的红火蚁。

4.4 昆虫病毒

SINV-3具有寄主特异性[92-93]，在目前鉴定的红火蚁病毒中毒力最强[66，69]，可用于入侵地红火蚁防治的生物防治，已作为生物防治制剂在田纳西、佛罗里达和加利福尼亚用于红火蚁的防治[94-95]。田间试验表明，接种后SINV-3可在蚁巢内成功传播、建立和繁殖，且与对照蚁巢组相比，施用SINV-3的处理蚁巢减少了7倍，蚁巢大小显著减小，且病毒施用后可在环境中持续存在[96]。

4.5 微孢子虫

微孢子虫可以通过红火蚁个体间的交哺行为在蚁巢内传播，当蚁后被微孢子虫感染后，产卵量会显著降低，导致红火蚁种群数量逐渐减少；有翅雌蚁被微孢子虫感染后18个月左右蚁巢开始消亡[97]。田间释放微孢子虫在佛罗里达的感染率为58%，在路易斯安那可造成82%的感染率[98-99]。有研究报道，微孢子虫T.solenopsae和蠕孢子虫V.invictae对红火蚁具有寄主专化性，红火蚁同时受到这两种微孢子虫的感染时比其单独感染时蚁巢消亡更快[22]。虽然微孢子虫能有效抑制红火蚁的进一步扩散，但是目前对于室内大规模培养以及田间应用还存在技术障碍。

5 总结与展望

基于昆虫病原微生物的红火蚁生物防治是红火蚁可持续防控的重要组成部分，前期研究已经鉴定了大量的红火蚁病原微生物资源，为红火蚁的生物防治奠定了基础。然而，由于病原微生物药效缓慢、适应性差、贮存期短、成本高等缺点，严重制约了其在红火蚁防治中的应用。红火蚁作为社会性昆虫，形成了应对病原微生物的化学、行为等防御机制，影响防治效果。目前，昆虫病原微生物的田间应用技术主要包括蚁巢注射、蚁巢淋浇和撒播等方法，但田间防控效果差异很大，继续开展高毒力病原微生物的筛选以及施用方法和剂型的改进，是未来应用病原微生物防治红火蚁的关键。另外，病原微生物与化学农药联合应用具有增效效果，继续开展病原微生物与其他防控措施的联合应用技术，也是未来的研究方向。