植被类型变化对土壤微生物碳利用效率的影响研究进展

张瀚曰,包维楷,胡 斌,胡 慧

1 中国科学院山地生态恢复与生物资源利用重点实验室,生态恢复与生物多样性保育四川省重点实验室,中国科学院成都生物研究所, 成都 610041 2 中国科学院大学, 北京 100049

植被类型变化伴随着土壤性质以及微生物群落的变化[1—4],强烈影响生态系统碳循环[5—7]。作为土地利用变化的主要过程[5, 8],植被类型变化导致的碳循环改变会对全球变化产生重要的影响[7—8]。

微生物在碳循环中扮演着重要的角色[9],通过分解、吸收、合成、呼吸、死亡等系列生理代谢活动连接植物土壤互作系统[10],驱动土壤碳的储存[11—13]和释放[14—15]。微生物将从环境中获取的碳分配给自身生长的比例被定义为土壤微生物碳利用效率(CUE),是土壤碳循环与周转的重要综合性指标[16—18],在土壤质量评价体系[19—21]及全球变化预测模型中越发受到重视[22—23]。因此,探究植被类型变化导致的CUE变化,有助于从微生物代谢的角度揭示该过程中土壤碳的动态变化机制,深入了解植被类型变化对土壤质量及生态系统碳循环的影响。

然而,对于植被类型变化导致CUE变化的相关研究仍然较少,已有研究集中于某几种变化类型,并未引起广泛重视。因此,系统梳理、归纳现有植被类型变化导致CUE变化的研究进展是十分必要的。本文作者系统查阅了过去20年来植被类型变化对CUE影响的相关文献报道,试图综述以下方面的研究现状: (1)植被类型变化导致的土壤微生物碳利用效率变化情况。(2)植被类型变化过程中影响土壤微生物碳利用效率的因子及机制。从而进一步梳理当前已有结论与未来研究需聚焦的方向,为深入研究植被类型变化与CUE的关系及作用机制提供基础。

1 文献收集及整理

通过Web of Science网站使用检索式 ("CUE"OR "carbon use efficiency" OR "carbon utilization efficiency" OR "substrate use efficiency" OR "substrate utilization efficiency" OR "growth efficiency" OR "growth yield" OR"microbial yield" AND "land use" OR "land cover" OR "vegetation change" OR "vegetation conver*" OR "vegetation succession" OR "degrad*" OR "recover*" OR "restor*" AND "soil microbial" OR "soil microbe"),收集并选择了2022年3月前发表的研究论文。根据以下标准在收集到的文献中筛选出适当的研究:(1)必须存在明确表征CUE的数据。(2)必须存在植被类型的变化,且提供变化前后相配对的数据。

目前,指示土壤微生物碳利用效率(CUE)的指标包括:微生物碳利用效率、底物利用效率、微生物生长效率、热力学效率、微生物代谢商、微生物商等。其指标内涵意义、与CUE的关系、单位、本文中使用该指标的案例数量、代表文献如表1所示。其中,微生物代谢商(qCO2)越高,表示CUE越低[32—33],其它指标均正向指示CUE。由于各指标内涵、测算方法、单位不同,难以比较变化绝对值,因此本文计算植被类型变化前后CUE指标的相对变化幅度,以便于进一步整理和归纳。CUE相对变化幅度ΔCUE(%)计算公式为:ΔCUE(%) = (Iafter-Ibefore) /Ibefore

表1 相关研究中涉及的CUE指标

2 原生林转变为次生林、天然林转变为人工林土壤微生物碳利用效率(CUE)变化

目前仅热带[31]及温带[30]地区少量研究发现,原生林转变为次生林后CUE下降[30]或维持相同水平[31]。天然林包括原生林和次生林两种类型。关于原生林转变为人工林后CUE的研究在热带[31,34]、亚热带[35—36]和温带[30, 37]地区均有开展,CUE相对变化幅度在(-)433% —(+)43.5% 之间。CUE在原生林转变为人工林后普遍下降[31,34—37],随种植年限延长,人工林与原生林间CUE差距缩小[34—35],恢复[30,34,37]至原生林CUE水平。值得注意的是,在原生针阔混交林转变为人工针阔混交林研究中观察到土壤微生物商(MBC/SOC)提高的现象[30]。次生林转变为人工林土壤微生物CUE变化的研究聚焦于亚热带常绿阔叶林转变为人工针叶林,CUE相对变化幅度在(-)144.4% —(-)9.5%之间,降低[38—39]或维持[39]原水平。

此外,在天然林转变为人工林的少量研究中观察到土层及采样季节对于CUE变化方向和幅度的影响。土层方面,亚热带地区原生米槠林转变为人工马尾松林、杉木林40年后,0—10 cm土层CUE显著降低,而10—20 cm土层未发生明显变化[36],而相同地区的次生常绿落叶阔叶林转变为杉木林40年后,0—20 cm土层CUE维持原水平,60—80 cm土层的CUE显著降低[39]。采样季节方面,热带地区原生林退化为桉树林后,旱季CUE下降幅度高于雨季[34]。

总体而言,原生林转变为次生林CUE下降或维持原有水平,天然林转变为人工林CUE下降,但随着人工林种植年限增长CUE可能恢复至原有水平。CUE的变化幅度受到转变年限、植被类型、土层、采样季节、指示指标等多方面因素的影响,具有较大的变异。

3 林地转变为草地过程土壤微生物碳利用效率(CUE)的变化

林地转变为草地包括天然林和人工林转变为草地两种类型。目前关于天然林转变为草地后CUE变化的研究集中于热带和亚热带地区,CUE相对变化幅度在(-)166.7%—(+)31.8%之间,草地CUE相对于天然林降低[21,31, 40]或维持原水平[21,29]。少量研究观察到土层和CUE指标对变化方向的影响。例如,热带地区次生林退化为草地后0—60 cm土层土壤底物利用效率(SUE)未发生明显变化,而60—90 cm土层SUE降低[21]。亚热带栎类次生林转变为草地后土壤微生物代谢商(qCO2)未发生明显变化,微生物商(MBC/SOC)显著降低[40],指示着两种不同的CUE变化方向。

热带[31]、亚寒带地区[27]人工林转变为草地后CUE相对变化幅度在(-)14.2%—(-)2.8%之间,下降[27,31]或维持原水平[31]。变化方向受到人工林年限的影响,初期人工林CUE与草地无显著差异,较成熟人工林CUE显著高于草地[31]。

林地转变草地后CUE下降或维持与林地相同水平。天然林转变为草地后CUE的变化受到土层的影响,深层土壤变化明显。人工林转变为草地后CUE的变化受到人工林年限的影响,人工林种植年限越长,转变为草地后CUE的下降幅度越大。

4 林地与农业用地转变过程中土壤微生物碳利用效率(CUE)的变化

关于林地转变为农业用地后CUE变化的研究在热带[21, 41]、亚热带[26, 40]、温带[28]、亚寒带[27]地区均有开展,CUE相对变化幅度在(-)581.8%—(+)144.1% 之间,变化方向复杂,降低[21,27,37,40—41],维持[21,28],提高[26,28, 42]现象均存在。CUE下降的案例中发现耕作强度增加导致下降幅度提高[27, 40—41],而CUE维持或提高的案例中农耕地土壤养分含量及可利用性的提高对变化方向的影响则更为突出[26, 28]。

现有关于农业用地转变为林地后CUE变化的研究集中在亚热带[43— 44]、温带地区[24—25],CUE相对变化幅度在(-)35.3%—(+)44.6%之间,普遍发现CUE的提高[24, 43—44],少数案例发现CUE维持原水平[25, 43]或下降[25]。林地植被类型影响着CUE的变化方向,例如亚热带地区农耕地转变为槟榔及柚木人工林CUE显著提高,而自然恢复为次生林和人工橡胶林后CUE未发生显著变化[43]。荟萃分析发现,造林恢复年限对土壤微生物呼吸商影响强烈[45],少有的农业用地恢复至林地过程中CUE动态的研究也证明了这一观点[24—25]。两项研究均在温带地区开展,却观察到相反的变化趋势。玉米田转变为刺槐林后CUE随着林龄的延长逐渐提高[24],而农田恢复为灌草丛、灌丛、早期森林和成熟森林的过程中,CUE均低于农田,直至演替顶级森林CUE恢复至与农田同一水平[25]。

林地与农业用地互相转变的过程中,CUE的变化方向复杂,相对变化幅度变异较大。耕作措施及强度、植被类型及成熟度均会对CUE的变化产生影响。

5 草地退化及恢复土壤微生物碳利用效率(CUE)的变化

现有关于草地退化导致CUE变化的研究涉及草地—裸地、草地—荒漠、草地盐碱化、草地—农业用地4种类型。草地退化为裸地后CUE提高[6]和降低[46]的现象均有发现。草地荒漠化导致CUE提高[47],盐渍化则会导致CUE降低[20, 48]。草地退化为农耕地,CUE降低[20, 40]提高[49]的情况均存在,而农业用地转变为草地后CUE提高[25]。

少量关于草地恢复为林地后CUE变化的研究在温带[25]和亚热带[46]地区开展,CUE提高[46]和降低[25]的现象均存在。例如,亚热带干旱区草地恢复为豆科灌丛后,CUE显著提高157.7%,而温带黄土高原地区草地恢复为灌草丛、灌丛、早期森林和成熟森林后,CUE下降13.7%—42.3%,随林龄延长CUE下降幅度减小[25]。

从现有报道来看,草地退化(恢复)过程中CUE的变化均只有少量零散研究,难以得出共性的结论。

6 植被变化过程中影响土壤微生物碳利用效率(CUE)的因子与机制

全球及区域尺度的研究发现,不同植被类型的CUE具有较大差异[50—51]。植被类型变化是土地利用变化中的重要环节,该过程中植被和土壤的变化共同影响着碳氮等元素的生物地球化学循环[6],从而导致CUE的变化。通过总结现有研究进展,植被类型变化过程中影响CUE的因子主要包括植被、土壤性质、微生物群落,它们相互影响,共同驱动着CUE变化(图1)。

图1 植被类型变化对土壤微生物碳利用效率(CUE)的影响机制 Fig.1 Mechanisms of vegetation type change on soil microbial carbon use efficiency (CUE) C∶N:碳氮比Carbon-to-Nitrogen ratio;pH:酸碱度acidity;C:碳;N:氮;P:磷;F:B:真菌细菌比 Fungi-to-Bacteria ratio

6.1 植被的影响

植被类型变化通过改变光合作用通量和初级净生产力以及改变包括植物根系呼吸、凋落物分解、土壤微生物呼吸在内的呼吸作用过程[52]影响生态系统碳循环[8],调控CUE。

6.1.1生物量与群落多样性的影响

植被变化过程中生产力的变化强烈调控着CUE。植被退化导致的地上生物量、凋落物量降低导致CUE下降[31, 34—36, 38, 41],恢复过程中凋落物生物量提高促进CUE提高[46]。植被变化导致的群落多样性变化对CUE的影响存在争议,研究发现植物多样性提高会促进CUE提高[30—31, 53],但也有研究发现在土壤养分限制的情况下,植物多样性并不会影响CUE[54]。植物多样性对CUE的影响有待进一步研究。

6.1.2凋落物质量的影响

植被变化导致的凋落物质量变化也是调控CUE的重要因子[55—56]。植被转变后凋落物养分与成分变化与CUE变化有关。研究发现,若植被变化后固氮植物多度提高,凋落物N含量提高将促进CUE的提高[28,46]。凋落物中丹宁等会对微生物造成生理毒害的物质增多会导致CUE下降[53]。凋落物分解难易程度的改变也将引起CUE的变化。一般认为,微生物在分解复杂化合物时需要分泌更多胞外酶,增强呼吸代谢,从而导致CUE降低[57—60]。但植被变化导致的凋落物分解难易程度变化对CUE的影响存在争议,有研究发现难分解的凋落物会刺激CUE提高[56]。以凋落物C∶N反应凋落物分解的难易程度[61],在林地转变为农耕地[26],天然林转变为人工林[38]过程中均发现CUE与凋落物C∶N的负相关关系,但也有研究发现在生态系统长期发展过程中,凋落物C∶N与CUE正相关[62]。凋落物C∶N变化对CUE的影响效应可能与研究区土壤微生物主要受到碳限制还是养分限制有关[60, 63]。植被变化过程中凋落物质量对CUE的影响仍有待更深入的研究。

6.1.3根系的影响

植物根系作为连接植物与土壤的重要媒介,根系及其分泌物的变化强烈影响土壤碳循环[12, 64—66]。但目前仅有少量研究将植被类型变化导致的根系变化与CUE相联系。发现植被恢复过程中,根系生物量提高将促进CUE提高[67],死亡根系氮含量提高及根系养分重吸收速率的下降会引起CUE提高[68]。上述研究均以表层土壤为对象,关于根系对深层土壤CUE影响效应的研究十分贫乏。已有研究发现植被类型变化过程中CUE变化在土层之间的差别[21, 36, 39],以及根系死亡分解对于深层土壤碳组分及微生物活动的剧烈影响[69—70],因此对植被变化后深层土壤根系变化对CUE影响的研究是十分必要的。

6.2 土壤的影响

6.2.1土壤有机碳及养分的影响

土壤有机碳作为微生物活动重要的碳源,强烈影响着CUE[15]。在次生林转变为人工林[31, 34, 36, 38],林地转变为草地[31, 40]、裸地[32]或农业用地[41],草地转变为农业用地[40]等过程中均发现土壤有机碳损失,与CUE的下降密切相关[31, 34, 36, 40—41]。

在植被类型变化导致的CUE变化过程中,土壤氮、磷养分含量及其可利用性也扮演着重要的角色[15]。在草地转变为灌丛[46]、林地转变为农业用地[26,28]过程中均发现土壤氮含量提高会促进微生物CUE提高。由于施肥作用[21,26]或作物的固氮属性[28],农耕地可利用性N含量提高,缓解土壤N限制[21]。因此农耕地CUE仍可以维持林地水平[21]甚至高于林地[26]。在林地与农业用地相互转变[24—25,42]以及林地转变为草地过程[29]中均有发现土壤磷对CUE的促进作用,土壤低磷会限制微生物对碳的利用。

目前关于植被类型变化后土壤化学计量比变化对CUE影响的研究聚焦于C∶N。一般认为,无外源养分添加,高土壤C∶N将导致较低的CUE[60]。在原生林退化为次生林[30]及林地与农业用地互相转变的过程[24,26,28]中土壤C∶N与CUE的关系也证明了这一点。

6.2.2其它土壤理化性质的影响

植被类型变化导致的其它土壤性质变化[71—72]通过改变微生物生境驱动CUE变化。植被变化过程中土壤水分可以通过直接和间接作用影响CUE。直接作用体现在,植被变化后土壤含水量、持水能力降低导致CUE降低[36, 43],而当土壤水分含量过高时,该关系逆转。比如,沼泽湿地转化转变为水田CUE降低,而转变为旱田CUE提高[73]。这可能是由于水分含量过高土壤处于亚氧环境,从而导致CUE大幅下降[74]。间接作用体现在,植被恢复后期土壤水分提高促进植物生长,导致土壤P限制加剧,CUE下降[25]。已有研究发现植被类型变化会改变CUE对温度的响应[75],但尚缺乏该过程中温度变化直接影响CUE的研究。

土壤质地会影响CUE对植被变化的敏感程度。黏土上发育的植被发生退化时,CUE下降幅度低于砂土上发育的植被[21]。土壤黏粒含量越高,CUE越高,越能抵抗植被退化造成的负面影响[20]。少量研究关注该过程中土壤pH与CUE的关系[38,62],均在酸性土壤上发育的植被中开展。发现天然林退化为人工林后,土壤pH降低导致交换性H+和Al3+增加与CUE降低有关[38]。植被长期演替过程中土壤pH与CUE的关系表现为单峰型,在pH为4.7时CUE达到峰值,而后随pH升高而降低[62]。中性、碱性土壤上发育的植被变化后土壤pH与CUE的关系有待更深入的研究。盐基离子含量变化也会驱动CUE变化,土壤盐基离子的流失、盐渍化均会导致微生物CUE下降[20, 48]。

6.3 微生物群落的影响

土壤微生物群落是CUE重要的驱动因子[76]。生物量方面,天然林转变为人工林、林地转变为草地后均发现土壤微生物量与CUE同步下降[21, 31, 34, 36]。多样性方面,多种植被类型变化的研究中发现土壤微生物多样性与CUE的正向同步变化[24,29,40]。

植被类型变化后,微生物群落组成变化对CUE的影响包括真菌细菌比、真菌、细菌类群丰度变化3个方面。首先,植被类型变化后土壤真菌丰度[27, 29, 38]、真菌细菌比的提高[27]会促进CUE提高。该现象支持真菌主导土壤比细菌主导土壤具有更高CUE的观点[77—78],但与Margarida等人[79]报道的细菌主导土壤CUE更高相悖。第二,目前已发现部分真菌类群的重要作用。菌根真菌[26, 48]、与复杂化合物分解相关的真菌丰度提高[31]均会促进CUE提高。第三,CUE与细菌类群的资源利用策略紧密关联[56]。植被变化后土壤细菌群落中富营养型(copiotrophic)丰度提高将促进CUE的提高[24,80]。富营养细菌是土壤有机质和复杂化合物重要的分解者[81—82],在资源丰富的环境中丰度更高[81, 83]。此外,该过程中还发现与复杂化合物分解有关的细菌类群丰度[31]、革兰氏阴性菌丰度[26—27, 32]对CUE的促进作用。

6.4 交互作用

据现有报道,植被转变后,植被—土壤—微生物对CUE影响的交互作用遵循该模式:植被变化引起土壤底物、养分及环境的变化,从而影响微生物群落组成及生理活动,导致CUE改变。现以植被转变后生物量、多样性、物质成分的变化作为起点,对影响CUE的交互作用机制进行总结。

生物量方面,若植被类型变化后凋落物、根系生物量降低,将引起土壤有机碳的同步下降。这意味着供给微生物活动的碳源减少,微生物需要消耗更多能量来获取碳源[31, 34],造成微生物量[21, 31, 34, 36]和分解复杂化合物的微生物类群丰度降低[31],因此CUE降低[31, 34—36, 38, 41]。

多样性方面,若植被类型变化后植物多样性提高,凋落物多样性也会提高,从而引起土壤底物多样性提高。但底物多样性提高是否会带动土壤微生物多样性提高存在争议,一种情况是底物多样性提高后微生物多样性同步提高,CUE提高[30—31, 40, 53];另一种情况是在养分限制的情况下,即使底物多样性提高微生物多样性也不会发生改变,因此不会对CUE造成影响[54]。

物质成分方面,若植被类型变化后凋落物、根系养分含量提高会促进土壤养分含量提高,缓解养分限制,微生物CUE提高[28, 32, 46, 68]。若植被类型变化后凋落物C∶N提高,会引起土壤底物C∶N的提高。但该过程中底物C∶N变化对微生物群落组成和生理活动的影响存在两种情况。一种是养分限制情况下,土壤底物C∶N提高会加剧底物和微生物间的化学计量比不平衡,N限制加剧,刺激微生物分泌更多胞外酶[60],呼吸消耗更多能量以获取养分[84],造成微生物CUE下降[24,26,28,30]。另一种是C限制情况下,底物C∶N提高向微生物提供更多的碳源,缓解C限制,土壤微生物CUE提高[62]。

植被类型转变过程中还发现了土壤理化性质与微生物交互作用对CUE的影响。在酸性土壤中,若植被变化引起土壤酸化,土壤中的交换性H+和Al3+增加,其对微生物的生理毒害作用将导致微生物活性、多样性及生物量降低,主导土壤有机质分解的菌群由真菌转变为细菌,导致CUE降低[38]。由于黏粒的吸附作用,黏土比砂土更能抵抗植被变化可能引起的有机碳流失,因此黏粒含量越高的土壤中,植被变化导致的CUE变化幅度更小[20—21]。植被变化过程中,其它交互作用对CUE的影响还有待进一步研究。

7 结论和展望

7.1 认知与结论

从过去20余年来植被类型变化对CUE的影响及其驱动因子的研究可以归纳出一些初步认知与结论。

(1)目前关于植被类型变化导致CUE变化的研究主要涉及原生林-次生林、天然林(原生林、次生林)-人工林、林地-草地、林地-农业用地、草地退化和恢复这5类植被变化类型。原生林变化为次生林、天然林(原生林、次生林)变化为人工林、林地变化为草地后土壤微生物CUE下降,随变化终点植被发展时间延长,CUE可能恢复至起点植被类型水平。林地/草地与农业用地相互转变导致的CUE变化方向复杂,下降、提高、保持原水平3种情况均存在。

(2)土壤CUE相对变化幅度(林地-农业用地)>(原生林-人工林)>(草地-农业用地)>(天然林-草地)>(次生林-人工林)>(原生林-次生林)>(农业用地-林地)>(人工林-草地)。高成熟度植被发生转变时CUE的变化比低成熟度植被更加剧烈。植被类型变化以农业用地为起点或终点时CUE的变化幅度具有较大的变异性。

(3)植被类型变化后CUE的变化主要由植被、土壤、微生物因子及其交互作用的驱动,指示CUE的指标、采样季节及土层也会在一定程度上影响其变化方向及幅度。

7.2 不足与展望

7.2.1采用更直接的微生物CUE测定方法

现有相关研究中用于指示CUE的指标较多,各指标本身稳定性和代表性不一,导致研究结果的不确定性[27, 32]。建议在今后采用更为直接的同位素标记法测定CUE,有利于更准确地评估植被类型变化导致的CUE变化方向及幅度。

7.2.2拓宽研究气候区及植被演替类型

目前对于寒带及干旱区的植被类型变化导致CUE变化的研究十分贫乏。涉及的植被变化类型有限,对植被恢复过程的研究较少,退化过程中多以林地为起点,以灌丛及草地为起点的研究十分缺乏。建议在今后的研究中有针对性地拓宽研究气候区及植被变化类型。

7.2.3土壤微生物CUE变化的动态监测

目前相关研究多采用空间代替时间的方法将植被类型变化起点和终点CUE进行对比,十分缺乏CUE变化的动态监测研究,对该过程中CUE动态变化的认识严重不足。此外,已有研究发现植被类型变化导致的CUE变化具有季节性差异[34, 41, 48],因此深入开展CUE变化季节动态研究也是十分有必要的。

7.2.4土壤微生物CUE变化的土层差异

已有少量研究发现,植被类型变化导致CUE的变化情况在土层之间存在差异[21, 36, 39],但是研究结果存在争议,有待更深入的研究。

7.2.5植被类型变化导致的生态环境变化影响CUE的效应及机制

植被类型变化过程中植被、土壤、微生物对CUE的影响途径及机制仍然存在较多不明之处。目前大部分研究关注单因子的效应,且仍存在较多争议,对因子间的交互作用机制还有待深入。后续可重点关注植被类型变化过程中(1)植物根系、凋落物质量对CUE变化的影响机制。(2)土壤母质对CUE敏感性的影响。(3)土壤碳氮磷组分变化对CUE的影响机制。(4)土壤温度、物理结构变化对CUE的影响机制。(5)植被、土壤因子等外因与微生物组成、活动等内因对CUE变化的交互作用。深入研究植被类型变化导致CUE变化的驱动机制,有助于模拟和预测植被类型变化对生态系统碳循环的影响。

致谢：感谢中国科学院成都生物研究所刘鑫、黎小娟、杜燕、李丽等帮助写作,特此致谢。