海蜇摄食生态学研究进展

李玉龙，高祥刚，鲍相渤，付 杰，李轶平，苏 浩，孙 明，李云峰

( 辽宁省海洋水产科学研究院，辽宁省分子生物学重点实验室，辽宁 大连 116023 )

海蜇(Rhopilemaesculentum)是食用价值与经济价值较高的一种大型食用水母，兼有药用功效，为“海产八珍”之一，在分类学上属刺胞动物门钵水母纲根口水母目根口水母科海蜇属[1-4]。海蜇主要分布于我国沿海近岸浅海海域，此外在日本西部、朝鲜半岛西部和俄罗斯远东近海也有少量分布[5-6]。由于海蜇重要的渔业经济价值，我国学者自20世纪70年代中期便开始对海蜇的形态结构、生态习性等基础生物学[1-3]进行研究，随后40多年来，以开发利用为目的，我国水产工作者在海蜇的渔业资源学[2-3,7-8]、繁殖生物学[9-13]、生态学[14-25]、增养殖学[10-12,26]以及分子生物学[27-30]等方面进行了广泛的基础理论和应用生物学的研究，使其成为目前为数不多的得到系统性研究的大型水母种类。

然而，与海蜇的繁殖生物学、增养殖学等研究的快速发展相比，有关海蜇摄食生态学方面的研究相对滞后，主要表现在涉及海蜇摄食方面的研究报道相对匮乏，相关研究手段及研究方法较落后，在自然海域以及养殖过程中对海蜇的摄食尤其是对海蜇生活史各发育阶段的食性尚缺乏足够的了解，阻碍了海蜇增养殖产业的进一步发展[31-32]。目前，海蜇摄食方面的基础理论研究严重滞后的负面效应日益显现，饵料问题已经成为制约我国海蜇养殖业健康发展的瓶颈。针对这一现状，笔者就当前海蜇摄食生态学方面的研究进展进行系统的综述，结合海蜇增养殖方面的生产实践，探讨海蜇的食性、摄食机制、摄食影响因子、饵料组成等，并对目前研究中存在的问题及未来的研究方向进行分析和展望，以期为进一步开展海蜇摄食相关研究和后续海蜇饵料的开发提供参考。

1 海蜇的摄食

1.1 食性

研究海蜇的摄食首先要确定其食性。基本而言，海蜇为小型浮游动物食性，其食物谱较广，包括桡足类、枝角类、涟虫类、端足类、轮虫、纤毛虫类、贝类幼体和其他生物的浮游幼虫，也摄食鱼卵、仔稚鱼、部分藻类和有机碎屑等[33-34]。海蜇对食物有一定选择倾向，一般偏爱活的、运动能力较强的浮游动物，如桡足类、枝角类、轮虫等，动物性饵料在海蜇的食物组成中占有重要地位。基于稳定同位素技术对辽东湾海蜇进行的食性分析表明，在所有分析的可能饵料中，<1000 μm、1000～1500 μm和>1500 μm 3种不同规格的浮游动物总的平均贡献率高达96.2%[33]。与之相比，海蜇对单细胞藻类和有机碎屑等微小颗粒的摄食，尚存在争议。室内模拟试验证实，将海蜇幼体置于含有微藻、豆浆、人工配合饵料等有机碎屑食物的环境中，海蜇的生长几乎停滞，单细胞藻类和有机碎屑更像是通过上行效应，影响对海蜇摄食有帮助的浮游动物的丰度，进而对海蜇的生长产生影响，其在海蜇的食物中可能只是起到间接的作用[3]。

1.2 摄食机制

海蜇具有世代交替的生活史[9]，在海蜇生活史的不同发育阶段螅状体、碟状体、水母体形态发生很大变化，每个发育阶段都有各自独特的“摄食器官”，相应的摄食方式也有所不同。海蜇浮浪幼虫阶段不摄食，发育能量来自于卵内营养物质，当附着变态为四触手螅状体后才开始摄食[35]。螅状体通过口周围的触手捕获食物，碟状体以缘瓣和中央口进行捕食，幼蜇至成蜇阶段以口腕和肩板上的许多吸口进行捕食[36]。虽然海蜇各发育阶段的摄食方式不同，但海蜇的摄食依赖于刺细胞的存在，无论是海蜇螅状体触手、碟状体缘瓣的表面，还是海蜇的口腕和肩板表面均分布有大量的刺细胞[37]，当碰到活体食物时，刺丝从刺细胞中射出，将其毒死后食物才能进入消化循环腔进行消化，如果没有刺细胞的辅助，海蜇的摄食将无法完成。

1.2.1 螅状体

海蜇螅状体形状类似高脚杯，长度为200～350 μm，体壁由外胚层、内胚层和中胶层组成，内胚层围成身体的整个内腔称消化循环腔，具有消化、循环功能，吞食后的食物在消化循环腔内消化吸收。螅状体用触手捕获食物，触手可伸展很长，常超过自身体长的3～4倍，触手表面密布大量有毒的刺细胞，当碰到食物时触手会迅速收缩，触手表面的刺丝从刺细胞中射出，将猎物杀死后吞食。饥饿状态下螅状体触手伸展，反应灵敏，口扩张；饱食后的螅状体体态膨大，由乳白色变成所摄取食物的颜色，触手收缩，口紧闭[3]。根据发育阶段不同可将螅状体分为早期、中期和晚期：早期螅状体个体较小，体长约200 μm，口直径约100 μm，不能吞食较大的食物但仍然能将其杀死，造成螅状体固着范围内的局部污染；中期螅状体口径为250～400 μm，可摄食卤虫无节幼体；发育至晚期螅状体后口径为450～500 μm，螅状体对饵料的适应能力增强，可摄食500～600 μm的浮游生物[35-36,38]。

1.2.2 碟状体

海蜇螅状体经横裂生殖产生碟状体，初生的碟状体无色、半透明，一般具有8个感觉缘瓣和8个感觉棍。感觉缘瓣末端呈爪状，一般有4到6个分叉，缘瓣表面具有刺细胞。胃腔略呈八角形，腔中每一间辐部位均有1条胃丝，口方形，具有柄，位于内伞中央，方形口大小200～500 μm，摄食时有一定的扩张能力[2-3]。海蜇碟状体通过缘瓣进行摄食，一般只能摄食与方形口径相等或稍大的饵料食物[3,36]。

1.2.3 水母体

从碟状体发育成为水母体过程中，随着肩板的出现和口腕的形成，口腕基部逐渐愈合，方形口封闭，碟状体伞部的水管系统发育成为纵横交错的网管，网管与胃腔相通，胃腔与肩板和口腕内的水管相连[1]，摄食方式也随之发生改变。海蜇水母体以口腕和肩板上的许多吸口摄食饵料生物，口腕和肩板触指基部有许多吸口与外界相通，吸口周围的触指和丝状附属器的表面生有大量的刺细胞，吸口张开时，直径通常为200～500 μm，最大可达1000 μm[2]。传统观念认为海蜇对食物种类不加选择，而对其大小却有严格的限制，仅摄食其口器附近大小合适的食物颗粒；目前的观点认为，海蜇在摄食过程中，也能摄食单细胞藻类和有机碎屑等微小的颗粒，但将海蜇完全培养于有这些食物的环境中，对海蜇的生长并没有直接的促进作用，而对海蜇摄食的浮游动物的生长却极为有利，单细胞藻类和有机碎屑在海蜇的食物中可能只是起到间接的作用[3]。

1.3 影响摄食的因素

1.3.1 摄食习性

关于海蜇的摄食习性，以前的观点曾将海蜇由于受移动能力限制导致无法主动向食物丰富的区域移动定义为被动性摄食，即海蜇从营固着生活的螅状体到营浮游生活的碟状体最后发育到具有一定游泳能力的水母体，无法为索取食物而自主的移动[36,39]。王彬等[39]调查发现，在自然海域里，海蜇无法感知食物的存在，不能向饵料丰富的水域移动，海蜇水母体在饵料生物丰富的水域生长迅速，消耗大量饵料，反之在饵料生物贫乏的水域，生长迟缓甚至死亡，导致自然海域中海蜇分布不均匀的现象；刘春洋等[36]通过对海蜇螅状体、碟状体、水母体生长阶段的摄食方式和摄食习性进行观察也认为海蜇为被动性摄食。实际上，如前文所述，无论是螅状体、碟状体，还是水母体，均能敏捷地感知食物的存在并进行捕食；室内模拟试验、育苗实践以及对海蜇摄食行为的观察结果都表明，海蜇更倾向于摄食活的、运动能力较强的小型浮游动物。上述现象提示，海蜇具有主动寻找食物的能力，但受自主移动能力的限制，其主动寻找食物的能力较弱。另外，因为海蜇的摄食是在消化循环腔内进行，所以食物从吸口被吸进肩板和口腕的水管内消化、吸收过程就开始了，随着体液在水管内的流动，食物在消化循环通道内被消化、吸收再排出体外，且海蜇的食量很大。因此，生活状态中的海蜇在饵料存在的情况下能够不间断地摄食，假如过多的食物被吸进水管内堵塞了消化循环通道，海蜇的口腕会溃烂、脱落[2-3]。

1.3.2 饵料特性

饵料粒径大小是影响海蜇摄食的主要影响因素之一，不同的发育阶段有不同的摄食粒径范围，主要由口的直径决定。螅状体口径为100～500 μm，碟状体口径为200～500 μm，水母体吸口直径为300～500 μm，最大约1000 μm。从螅状体到碟状体最佳的食物粒径约100～300 μm，上限通常为600 μm，水母体摄食食物大小一般在1000 μm以下[3,35-36,38]。如刘春洋等[36]通过对海蜇螅状体、碟状体、水母体生长阶段的摄食方式和摄食习性进行观察，发现海蜇各生长阶段的摄食方式不同，但3个阶段的摄食习性大致相同，对饵料的种类没有选择，但对饵料大小却有严格的限制，食物规格一般不超过1 mm。由于有刺细胞的存在，海蜇可以将更大粒径的饵料动物杀死，但是否能吞食更大口径的食物尚无相关报道。由此可见，小于1000 μm是海蜇适宜摄食的饵料生物粒径范围。

饵料种类和质量也会对海蜇的摄食造成影响。室内摄食试验和育苗实践均表明：相对于轮虫，海蜇更愿摄食卤虫(Artemia)无节幼体；相对于死的饵料，海蜇更倾向于摄食活的、运动能力较强的小型浮游动物；虽然也能摄食部分死饵如冰冻轮虫等，但摄食效率较低。

1.3.3 环境因子

影响海蜇摄食的外部环境因子主要包括温度、盐度、溶解氧和pH等。温度、盐度对海蜇摄食的影响作用类似，在其适宜温度15～25 ℃或盐度15～32内摄食率较高，在低于最适温度或盐度时摄食率随温度或盐度升高而增大，超过这个温度或盐度摄食率会降低[16-17]。如海蜇螅状体在温度低于10 ℃时摄食量开始减少，当温度低于5 ℃时，螅状体会逐渐进入半休眠状态直至完全停止摄食[2-3]。通常认为pH也会影响海蜇的摄食，海蜇适宜的pH为7.5～8.5，pH过高或过低会造成海蜇的生理功能紊乱从而影响海蜇的摄食[40]。同样，溶解氧水平也会对海蜇的摄食造成影响，海蜇生长适宜的溶解氧水平为3～12 mg/L，溶解氧水平较低时会影响海蜇的生理功能甚至导致海蜇死亡[40-41]。但溶解氧水平也不能过高，水中溶解氧水平过高如超过15 mg/L时容易导致幼蜇产生“气泡病”，即过量的氧气致使幼蜇伞内和胃腔中产生气泡，使幼蜇浮于水面，从而影响其摄食和生长，严重时会导致海蜇死亡[41]。

2 摄食研究现状

2.1 海蜇的食性研究进展

由于海蜇自然分布的局限性，国外尚无有关海蜇食性方面的研究报道，而国内有关海蜇食性方面的研究报道也较少见，主要是辽宁省海洋水产科学研究院水母研究团队基于传统方法和生化方法，如稳定同位素分析法对辽东湾自然海域的海蜇水母体食性进行的相关研究[3,33,36,38-39]，以及在长期的海蜇育苗及养殖实践中相关水产工作者对海蜇食性进行的总结。根据时间顺序及研究手段，有关海蜇食性的研究可分为探索及发展两个阶段。自20世纪70年代至21世纪10年代为探索阶段，这一时期主要通过形态鉴定、饲喂试验、育苗及养殖实践等传统技术手段[1-3,32,35-36]对海蜇摄食进行研究和总结。洪惠馨等[1]最早述及海蜇为浮游生物食性，后期大多数研究报道均支持这一结论[2-3,33,36,39]；王彬等[39]通过对辽东湾近岸海域进行浮游生物调查，发现整个辽东湾近岸体长小于1 mm的种类主要为小型桡足类和浮游幼虫，而浮游幼虫又以桡足类幼体、桡足类无节幼体、贝类幼体为主，推测辽东湾近岸分布的海蜇食物组成主要以小型桡足类、桡足类幼体、贝类幼体、其他小型甲壳类为主；刘春洋等[36]总结了海蜇螅状体、碟状体、水母体的摄食方式和摄食习性，并根据其口径大小推测辽东湾自然分布海蜇的食物种类包括硅藻类、原生动物、甲壳类、多毛类、软体动物幼体以及鱼卵等，其中以小型桡足类、桡足类幼体、贝类幼体及其他小型甲壳类为主。近期，基于稳定同位素分析法[33]和脂肪酸法[34]的辽东湾和通州湾自然海域，海蜇水母体食性的分析结果表明，悬浮物、浮游植物、鱼卵、<1000 μm浮游动物、1000～1500 μm浮游动物和>1500 μm浮游动物等都是海蜇的食物类群，并且<1000 μm浮游动物是其主要摄食种类[33]。笔者基于分子方法对海蜇食性进行的分析也支持这一结果(待发表数据)，基于传统测序的分子方法在辽东湾海域自然分布海蜇的食物谱中检测到鱼卵、仔稚鱼、贝类浮游幼体等潜在食物类别，基于高通量测序的宏条形码技术对池塘养殖海蜇的现场食性分析也得出同样的结论。

2.2 海蜇增养殖过程中的饵料选择性研究进展

我国是世界上唯一进行海蜇增养殖的国家，在海蜇培育与利用过程中我国水产科技工作者开展过很多有关海蜇饵料的相关研究[33-34,38,42-47]，内容主要涉及海蜇不同发育阶段的饵料选择、饵料结构优化及池塘养殖过程中的饵料培育等。刘春盛等[35]对海蜇浮浪幼虫及早期螅状体的摄食行为进行研究，结果显示：海蜇浮浪幼虫阶段不摄食，发育能量完全来自于卵内营养物质；当附着变态为四触手螅状体后，受口及表面刺细胞的影响仅能捕食个体大小为60～100 μm的浮浪幼虫，3 d后才能捕食200～300 μm的卤虫无节幼体；早期螅状体捕食能力主要受口和刺细胞两方面发育的影响。郭平等[38]选择了22种饵料对海蜇早期螅状体的饵料选择进行研究，通过镜检发现，早期螅状体无法摄食自身不能游动的动植物饵料及单细胞藻类，虽能摄食轮虫但效果不佳，表明海蜇本种浮浪幼虫是其早期螅状幼体的最佳饵料，其次为贻贝担轮幼虫。李晓东等[45]研究了几种生物饵料对海蜇幼蜇生长的影响，结果显示，轮虫、蒙古裸腹水溞(Moniamongolica)、细巧华哲水蚤(Sinocalanustenellus)、近亲真宽水蚤(Eurytemoraaffinis)和卤虫无节幼体均可作为幼蜇的饵料，但从生产成本及培育难易程度角度出发，建议海蜇人工养殖过程中首选轮虫。余训凯等[46-47]研究了不同饵料结构对海蜇生长和存活率的影响，结果显示：以卤虫无节幼体和小球藻共同饲喂海蜇，其存活率明显高于单纯饲喂卤虫无节幼体，而且摄食小球藻的海蜇色泽比较深，活力较强；进一步的饵料结构优化试验证明，在海蜇稚蜇和幼蜇阶段，海蜇可以摄食人工饲料，投喂微囊饲料对稚蜇的生长具有促进效果，投喂70%桡足类+30%微囊饲料的试验组养殖效果优于投喂桡足类和卤虫。随着对海蜇饵料研究的不断深入，近年已有一些针对海蜇开发的人工配合饲料，但由于海蜇摄食的特殊性以及饲料悬浮性、粒径等问题尚未完全解决，在目前的海蜇养殖生产实践中尚不能完全替代天然饵料，海蜇人工饲料的研制和开发仍然任重道远。

3 研究前景展望

目前有关海蜇摄食方面的研究报道仅限于国内，研究深度也高于国外，但目前海蜇摄食相关的研究技术手段和研究方法都较为落后，大多基于形态学观察、室内模拟试验以及育苗及养殖实践。虽然近年已有学者通过同位素技术或分子方法对海蜇食性进行了一些研究，但总体而言受到技术和适用范围的限制，这些方法还存在一些不足。同位素法不能提供摄食者在短期内的食物组成，获得试验结果与水母类的实际食性还相差甚远；基于传统测序的DNA条形码方法受工作量及测序通量的限制无法涵盖海蜇摄食的食物谱。另外，海蜇摄食生态领域的相关研究尚处在初级发展阶段，研究的深度和广度都不够深入，尤其缺乏相关摄食机制、机理以及摄食饵料粒径大小方面的研究，在进行海蜇人工饵料开发时缺乏相关理论依据，这些不利因素已成为海蜇增养殖产业进一步发展的瓶颈问题，影响海蜇增养殖产业的健康发展。

3.1 摄食研究应关注自然现场食性研究

目前对海蜇摄食的研究中，由于方法学上的限制，准确地测定海蜇在不同生境条件下的现场摄食信息仍然是一项挑战。海蜇的摄食复杂多变，且由于海蜇具有相当强的消化能力，食物经过曲折漫长的消化循环通道，到胃腔后就基本看不到完整的个体形态[2-3]，因此利用传统方法诸如胃含物分析法、室内摄食试验或育苗实践等[36,38-39]所得结果的准确度距得知海蜇的现场摄食食性还相差较远。自然现场食性信息的缺乏导致无法定量研究自然状态下海蜇对不同食物类型的选择性和摄食量，使得海蜇摄食的研究中对其摄食的具体种类以及摄食是否具有选择性尚存诸多疑问。

3.2 摄食研究方法的改进

迄今为止，国内外对与海蜇类似的水母摄食的研究方法概括起来主要包括三大类，即传统方法(直接观察、消化道内含物分析和显微镜镜检等)[48-53]、生化方法(脂肪酸标记物法、稳定同位素分析法)[33-34,42,54]和分子方法(DNA分子技术等)[55-56]。传统方法操作简单、快捷，无需高端仪器设备的辅助，费用较低，但存在准确性受样品形态影响大、辨识度低、耗时耗力且需要具备专门的形态分类知识等缺点，尤其对水母这一海洋胶质类浮游动物而言，食物被降解、消化后，通过传统方法很难简单判断食物组成，不适用于个体较小生物的食物种类鉴定[52]。生化分析方法测定步骤简单，适用范围广，不足之处是：脂肪酸法受限于其表征食物种类时的不稳定性等，同一类群特征值存在偏差；同位素法不能提供摄食者在短期内的食物组成，在复杂的食物网中难以获得更为准确的食物种类结果，所得研究结果与实际食性还相差较远[53-54]。分子方法快速、准确，无需待检测样品保存关键形态特征，在识别精度上相比传统分析方法有大幅提升，但尚存一些技术缺陷，如引物选择差异、扩增效率差异、测序误差、数据库缺失等。

随着食性相关研究的不断深入，食性分析方法也在不断地改进和更新[33-34,54-58]。目前，DNA食性分析方法凭借其高效性和特异性，广泛应用于动物食性的相关研究，尤其是基于高通量测序的食性分析技术是当下摄食生态领域的研究热点。在水母食性研究相关领域，已有学者利用高通量测序技术对水母食性进行相关报道，并得到较好的研究效果[55]。另外，食性分析的研究方法呈现出多领域交叉结合的趋势，不同研究方法的结合应用能够取得更好的效果并解决更多复杂且富有研究意义的问题[50-53]。如DNA食性分析仅能反映短期摄食状况，稳定同位素则能够反映长期的摄食状况，两者相辅相成，适用于复杂食物网及营养动力学研究[59]。

未来对海蜇摄食生态学领域的研究，一是加强对海蜇摄食行为及摄食机理方面的研究，二是随着研究的不断深入和研究方法、技术手段的进步，对海蜇食性研究方法进行改进和更新，在定性分析的基础上进行定量分析方法和数据处理方法的开发。海蜇摄食领域的研究还有很大的发展空间，在解决了摄食生态领域基础理论缺乏等问题基础上，进行海蜇人工配合饲料的开发，这对于更好地利用、开发和保护海蜇这一食用水母种类具有十分重要的意义。