副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂寄生橡副珠蜡蚧的干扰作用

杨美娟, 李 贤, 陈俊谕, 符悦冠, 朱俊洪, 张方平*

(1. 热带农林生物灾害绿色防控教育部重点实验室, 海南大学植物保护学院, 海口 570228;2. 中国热带农业科学院环境与植物保护研究所, 海口 571101)

橡副珠蜡蚧ParasaissetianigraNietner主要分布于我国海南、云南、广东、福建、台湾等省份[1]。自2004年以来,该虫相继在云南及海南橡胶树上暴发成灾,严重影响了橡胶产业的正常发展[2]。目前,国内外对橡副珠蜡蚧进行防治的手段主要有植物检疫、农业防治、化学防治和生物防治等[3]。随着人们对生态安全要求越来越高,生物防治日益成为有害生物的重要防治手段。在自然界中,橡副珠蜡蚧的天敌资源较为丰富,其中,优势的寄生性天敌包括日本食蚧蚜小蜂CoccophagusjaponicusCompere、优雅岐脉跳小蜂DiversinervuselegansSilvestri、斑翅食蚧蚜小蜂CoccophagusceroplastaeHorward、副珠蜡蚧阔柄跳小蜂MetaphycusparasaissetiaeZhang & Huang、蓝色长盾金小蜂ScutellistacaeruleaFonscolombe等[4-8]。

副珠蜡蚧阔柄跳小蜂属膜翅目Hymenoptera,跳小蜂科Encyrtidae,阔柄跳小蜂属Metaphycus[9],是橡副珠蜡蚧成虫期的重要内寄生蜂(endoparasitoid),也是一种聚寄生蜂,其以寄主体液为食[10-11],副珠蜡蚧阔柄跳小蜂世代历期(经卵、幼虫、蛹发育至成虫)为15～19 d。温丽娜等指出,该蜂产卵时可能会向寄主体内注射毒液破坏寄主的免疫系统,且存在过寄生行为,但不确定这种行为是寄生策略还是“资源浪费”[7]。蓝色长盾金小蜂属膜翅目,小蜂总科Chalcidoidea,金小蜂科Pteromalidae[12]。蓝色长盾金小蜂能寄生橡副珠蜡蚧成虫,是一种外寄生蜂(ectoparasitoid),也是一种单寄生蜂,其在寄主腹面产卵,蓝色长盾金小蜂的子代取食寄主产在腹下的卵,不会进一步取食寄主虫体[13]。蓝色长盾金小蜂有过寄生行为,子代会自相残杀,其世代历期为22～27 d[8]。蓝色长盾金小蜂这类嗜好高龄寄主的寄生蜂也可能会注射有毒物质麻痹寄主[14]。高斯假说认为生态习性相近(食物及利用资源的方式相同)的两个种群会产生干扰作用[15],蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂均寄生橡副珠蜡蚧产卵前期和产卵期成虫,理论上副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂寄生存在干扰作用。因此,笔者在室内观察了不同寄主发育阶段、副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数、两种蜂接蜂间隔时间对蓝色长盾金小蜂产卵量和寄生率的影响,以期明确副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂寄生是否存在种间干扰作用,同时明确这3个因子对蓝色长盾金小蜂的影响,试验结果可以为明确这两种蜂寄生橡副珠蜡蚧时的种间竞争作用提供数据支撑。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

橡副珠蜡蚧:采于云南省热带作物研究所试验场6队的橡胶树上(20.05°N,102.72°E),在中国热带农业科学院环境与植物保护研究所养虫室以南瓜果实(品种:‘蜜本’)连代饲养备用,饲养条件为温度25～27℃、相对湿度70%～90%。

蓝色长盾金小蜂:于海南省琼中县新进农场橡胶增殖苗圃(19.03°N, 109.84°E)收集蓝色长盾金小蜂蛹,待其羽化后用南瓜果实饲养的橡副珠蜡蚧产卵期成虫(体色黑色)繁殖(接蜂比例为蓝色长盾金小蜂∶橡副珠蜡蚧=1∶30,接蜂期间补充10%蔗糖水溶液),形成以南瓜果实为植物寄主的种群。

副珠蜡蚧阔柄跳小蜂:在云南热带作物科学研究所试验场(20.05°N,102.72°E)收集副珠蜡蚧阔柄跳小蜂褐蛹,待其羽化后用橡胶树上的橡副珠蜡蚧产卵前期成虫(体色褐色)繁殖(接蜂比例为副珠蜡蚧阔柄跳小蜂∶橡副珠蜡蚧=1∶5,接蜂期间补充10%蔗糖水溶液),形成数量较大的种群,然后,将蜂转接在用南瓜果实饲养的橡副珠蜡蚧上,形成以南瓜果实为植物寄主的种群。

1.2 试验方法

1.2.1不同寄主发育阶段、接蜂比例下副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂的干扰作用

蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂均按雌雄比1♀:1♂多对集中交配1 d,于南瓜果实上分别挑取橡副珠蜡蚧产卵前期成虫(体色褐色)和产卵期成虫(体色黑色)各30头。使用局部接蜂器(口径为7.5 cm,高为8.5 cm的透明塑料杯口边沿粘一层海绵,杯底开一直径略大于1.1 cm的孔口)罩在南瓜果实上已经挑选好橡副珠蜡蚧成虫的部位,然后接入3头蓝色长盾金小蜂雌蜂到局部接蜂器内后马上分别接入3、10、20头或30头副珠蜡蚧阔柄跳小蜂雌蜂。寄生蜂及寄主均培养于温度(27±1)℃、RH 70%、光周期 L∥D=12 h∥12 h的人工气候箱(型号:MGC-350HP-2,上海一恒科学仪器有限公司),接蜂1 d后解剖蚧虫,记录蓝色长盾金小蜂(3头雌蜂)的产卵数及分别被两种蜂寄生的蚧虫数。参考温丽娜等和李贤等的方法辨别这2种蜂的卵[7-8],分别计算蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对橡副珠蜡蚧的寄生率。试验重复3次。

1.2.2两种寄生蜂接蜂间隔时间对蓝色长盾金小蜂寄生的影响

蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂分别按雌雄比1♀∶1♂多对集中交配1 d,使用局部接蜂器罩住南瓜果实上挑选好的30头橡副珠蜡蚧产卵前期成虫的部位,然后将已经交配的30头副珠蜡蚧阔柄跳小蜂雌蜂装入指形管(15 mm×100 mm),再转移到局部接蜂器内对让其寄生橡副珠蜡蚧,1 d后取出跳小蜂,将30头橡副珠蜡蚧产卵前期成虫放入(27±1)℃的人工气候箱内培养,距第一次接蜂间隔2、4、6、8 d后再分别接入3头蓝色长盾金小蜂雌蜂。接蜂1 d后,解剖蚧虫,记录蓝色长盾金小蜂的产卵数、两种蜂的寄生数,计算蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的寄生率;设置只接蓝色长盾金小蜂、同时接蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂(0 d)作为对照。试验重复3次。

1.3 数据处理

蓝色长盾金小蜂寄生率=被蓝色长盾金小蜂寄生的蚧虫数/总蚧虫数×100%；

副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生率=被副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生的蚧虫数/总蚧虫数×100%。

寄生率在进行分析前进行反正弦平方根转换,产卵量在进行分析前进行对数转换,然后采用单样本K-S检验,寄生率符合正态分布,产卵量符合泊松分布;采用t测验分析寄主发育阶段对蓝色长盾金小蜂产卵量和寄生率的影响;采用单因素方差分析(ANOVA),Duncan氏法分析副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数、两种蜂接入间隔时间对蓝色长盾金小蜂产卵量和寄生率的影响。采用t测验分析相同副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数量及间隔时间条件下副珠蜡蚧阔柄跳小蜂与蓝色长盾金小蜂的寄生率差异。采用SPSS 23.0、Excel 2019软件处理试验数据。

2 结果与分析

2.1 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数量对蓝色长盾金小蜂产卵量和寄生率的影响

2.1.1对蓝色长盾金小蜂产卵量的影响

由表1可知,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的接蜂数量对蓝色长盾金小蜂的产卵量有显著影响(产卵前期成虫F3,8=2.266,产卵期成虫F3,8=3.703、P<0.05)。寄主橡副珠蜡蚧为产卵前期成虫,接入副珠蜡蚧阔柄跳小蜂数量为3～20头时,蓝色长盾金小蜂的产卵量随副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数量的增加而增加,当接入副珠蜡蚧阔柄跳小蜂雌蜂达到20头时,蓝色长盾金小蜂产卵量最高,为(25.7±1.2)粒,显著高于接入3头副珠蜡蚧阔柄跳小蜂处理(P<0.05),但与接入10头、30头副珠蜡蚧阔柄跳小蜂处理无显著差异(P>0.05)。当橡副珠蜡蚧为产卵期成虫时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂数量为3～20头范围内,随接入副珠蜡蚧阔柄跳小蜂数量的增加,蓝色长盾金小蜂的产卵量上升,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数20头时,蓝色长盾金小蜂的产卵量最高,为(21.0±2.0)粒,显著高于副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数量3头时的产卵量(P<0.05);副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数30头时,蓝色长盾金小蜂的产卵量与接副珠蜡蚧阔柄跳小蜂10头、20头时无显著差异(P>0.05)。当副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数分别为3、10、20、30头时,寄主发育阶段对蓝色长盾金小蜂的产卵量无显著影响(P>0.05)。

表1 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数量对蓝色长盾金小蜂寄生不同发育阶段橡副珠蜡蚧时产卵量的影响1)

2.1.2对蓝色长盾金小蜂寄生率的影响

由表2可知,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的接蜂数量为3～30头时,接蜂数量对蓝色长盾金小蜂的寄生率影响不显著(P>0.05)。寄主为橡副珠蜡蚧产卵前期成虫时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂雌蜂数为10头时蓝色长盾金小蜂的寄生率最高,为63.63%,之后随副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数量的上升,其寄生率下降,但各处理间差异不显著(P>0.05)。寄主为橡副珠蜡蚧产卵期成虫时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数为3、10、20、30头时,蓝色长盾金小蜂寄生率分别为52.22%、56.67%、61.11%、52.22%,各处理间亦无显著差异(P>0.05)。当副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数分别为3、10、20、30头时,寄主发育阶段对蓝色长盾金小蜂的寄生率无显著影响(P>0.05)。

表2 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数对蓝色长盾金小蜂寄生不同发育阶段橡副珠蜡蚧寄生率的影响1)

2.1.3蓝色长盾金小蜂与副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生率比较

寄主为产卵前期成虫时,在蓝色长盾金小蜂的接蜂数为3头条件下，当副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数也为3头时,蓝色长盾金小蜂寄生率极显著高于副珠蜡蚧阔柄跳小蜂(P<0.01);当副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数为10、20头时,蓝色长盾金小蜂寄生率显著高于副珠蜡蚧阔柄跳小蜂(P<0.05);当副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数为30头时,蓝色长盾金小蜂与副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生率之间无显著差异(图1，P>0.05)。

图1 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂不同接蜂数下蓝色长盾金小蜂与副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对橡副珠蜡蚧产卵前期成虫寄生结果比较Fig.1 Comparison of the parasitism results between Scutellista caerulea and Metaphycus parasaissetiae under different numbers of introduced M.parasaissetiae during host pre-oviposition stage

寄主为产卵期成虫时,在蓝色长盾金小蜂接蜂数为3头条件下,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数为3、10、20头时,蓝色长盾金小蜂寄生率均显著高于副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生率(P<0.05);当副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数为30头时,蓝色长盾金小蜂与副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的寄生率间无显著差异(图2，P>0.05)。

图2 副珠蜡蚧阔柄跳小蜂不同接蜂数下蓝色长盾金小蜂与副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生橡副珠蜡蚧产卵期成虫结果比较Fig.2 Comparison of the parasitism results between Scutellista caerulea and Metaphycus parasaissetiae under the different numbers of introduced M.parasaissetiae during host oviposition stage

2.2 两种蜂接蜂间隔时间对蓝色长盾金小蜂的干扰作用

2.2.1接蜂间隔时间对蓝色长盾金小蜂产卵量和寄生率的影响

由表3可知,只接蓝色长盾金小蜂与接副珠蜡蚧阔柄跳小蜂后,间隔0、2、4 d再接蓝色长盾金小蜂,蓝色长盾金小蜂的产卵量和寄生率均无显著差异(P>0.05),但均显著高于间隔时间为8 d时蓝色长盾金小蜂的寄生率(P<0.05),且间隔时间为6、8 d的蓝色长盾金小蜂的产卵量显著低于0、2 d(P<0.05)。接蜂间隔时间为8 d时蓝色长盾金小蜂的产卵量和寄生率最低,分别为(9.7±2.3)粒和15.55%。只接蓝色长盾金小蜂对照的寄生率最高,达到(61.11±7.29)%。

2.2.2蓝色长盾金小蜂与副珠蜡蚧阔柄跳小蜂寄生率比较

由图3可知,当先接副珠蜡蚧阔柄跳小蜂,间隔8 d接蓝色长盾金小蜂时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的寄生率为51.11%，显著高于蓝色长盾金小蜂(P<0.05);其他间隔时间条件下,两种蜂的寄生率无显著差异(P>0.05)。

图3 接入副珠蜡蚧阔柄跳小蜂后不同时间间隔接蓝色长盾金小蜂下两种蜂寄生结果比较Fig.3 Comparison of the parasitism results of Metaphycus parasaissetiae and Scutellista caerulea at different intervals when M.parasaissetiae is first introduced and then S.caerulea

表3 两种蜂接入间隔时间对蓝色长盾金小蜂产卵量和寄生率的影响1)

3 结论与讨论

不同种寄生蜂对寄主的竞争会影响群落稳定性[16]。当两个物种的生态位相似时往往发生种间竞争[17],在生物防治领域中,寄生蜂也存在种间竞争干扰作用,而且是最为普遍存在的一种相互关系[18],邵越等发现海氏桨角蚜小蜂Eretmocerushayati和丽蚜小蜂Encarsiaformosa的种间竞争作用会对寄生蜂的控害能力产生干扰[19];白素芬等也曾报道过菜蛾盘绒茧蜂Cotesiavestalis和半闭弯尾姬蜂Diadegmasemiclausum寄生小菜蛾Plutellaxylostella后会发生种间竞争,严重时导致控害能力下降[20]。蓝色长盾金小蜂和副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对相同寄主蜡蚧资源竞争时,经常会出现多寄生(multiparasitism)现象[21]。在杨建全等的研究中,长尾潜蝇茧蜂Diachasmimorphalongicaudata和切割潜蝇茧蜂Psyttaliaincis对不同龄期的寄主有不同的竞争力,长尾潜蝇茧蜂喜好高龄寄主幼虫,而切割潜蝇茧蜂喜欢低龄寄主幼虫[22];何余容等发现,寄生蜂的密度会影响短管赤眼蜂Trichogrammapretiosum和拟澳洲赤眼蜂T.confusum的竞争能力[23]。另外有学者认为,两种寄生蜂寄生时间间隔同样会影响这两种寄生蜂竞争效应[24],因此本研究从寄主发育阶段,接蜂数,间隔时间这3个因素开展研究。

本研究发现,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数相同时,无论寄主处于产卵前期还是产卵期，蓝色长盾金小蜂的产卵量和寄生率无显著差异。本团队前期研究[8]发现,在非选择性产卵条件下,蓝色长盾金小蜂对产卵前期和产卵期成虫的产卵量和寄生率无显著差异,这与本试验的结果类似。

张延峰认为如果寄主资源少,种间竞争就会增强,如果寄主资源丰富,种间竞争就会减弱[25]。本研究中,寄主发育阶段一致时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂数增加,蓝色长盾金小蜂的产卵量整体增加,但寄生率无显著变化,这可能是寄生率受寄主密度限制所致,但为了保证子代的存活率,导致蓝色长盾金小蜂对单头寄主的产卵量增加。

当两种寄生蜂寄生同一寄主并存在寄生时间间隔时,先寄生产卵的寄生蜂后代在竞争中占据优势地位[26-27]。在本研究中,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂接蜂后,间隔4 d之内再接蓝色长盾金小蜂时,对蓝色长盾金小蜂的产卵量和寄生率无影响,间隔时间超过4 d,蓝色长盾金小蜂的产卵量和寄生率均下降。另外,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的发育历期比蓝色长盾金小蜂短,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂能率先完成发育,且其子代蜂在发育过程中取食量逐渐增加,影响橡副珠蜡蚧产卵,甚至导致其死亡,从而导致蓝色长盾金小蜂子代缺乏食物资源;蓝色长盾金小蜂在寄主食物资源缺乏的情况下,会减少产卵和寄生。在接蜂间隔时间超过4 d时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂子代已发育到幼虫阶段,蓝色长盾金小蜂可能识别到寄主已被寄生,从而减少产卵,也说明了接蜂间隔时间不超过4 d时,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂子代对蓝色长盾金小蜂的干扰作用较小。

本研究以产卵量和寄生率作为评价副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂寄生的干扰作用的重要指标,初步确定了接蜂间隔时间超过4 d,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂子代对蓝色长盾金小蜂寄生橡副珠蜡蚧存在干扰作用。但本试验只研究了副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂寄生产卵的干扰作用,蓝色长盾金小蜂对副珠蜡蚧阔柄跳小蜂的干扰作用并未研究,此外,副珠蜡蚧阔柄跳小蜂对蓝色长盾金小蜂的发育、子代出蜂数等是否有影响等问题有待进一步研究。