南三岛土壤-红树植物系统中重金属形态特征及迁移转化规律

罗松英 ，李秋霞，邱锦坤，邓素炎，李一锋，陈碧珊

1.岭南师范学院地理科学学院，广东 湛江 524048；2.岭南师范学院红树林研究院，广东 湛江 524048；3.兰州大学资源环境学院/西部环境教育部重点实验室，甘肃 兰州 730000

红树林湿地系统位于陆地与海洋的过渡带，具有防风固堤、固碳储碳和净化污染物等功能，这对于维持海岸潮间带的生态平衡具有重要意义（林鹏，2001）。重金属污染是海岸带常见的生态污染之一，而受到海陆双重影响的红树林湿地往往成为重金属污染物的源与汇（Macfarlane et al.，2000）。相关研究表明，红树植物对重金属具有较强的吸收能力，并能通过生物固化作用削减土壤中有效态重金属质量分数以达到净化污染的效果（李娜等，2013）。不同种类的红树植物对重金属的富集能力不同，其中白骨壤（）群系为红树植物群落演替最前期类型，通常作为红树植物中耐性较强的先锋树种和主要代表树种之一（方煜等，2008）。同一种红树植物对不同种类重金属元素的富集与转移能力也有明显差别（邹烨燔，2014）。研究表明白骨壤植物体内所吸收的重金属主要累积富集在根系，一定程度上提高了其对重金属的耐性；从转运能力看，目前研究认为白骨壤对汞（Hg）具有较强的转运能力（罗松英等，2019a）。当红树植物体内累积和迁移的重金属质量分数超过阈值时，会对其产生强烈的毒害作用，这会影响红树林生态系统的功能与组成，最终将产生负效应（胡宁静等，2011）。因此，研究重金属在红树植物白骨壤中的累积迁移特征，对红树林重金属污染监测与保护具有重要意义。

越来越多学者也关注到红树林生态系统中不同介质中重金属的迁移转化规律。相关研究显示，重金属-土壤-生物之间存在复杂的动态相互作用，仅部分重金属能够被生物吸收利用（王军广等，2018；钟晓兰等，2010）。在土壤-植物系统中红树植物体内重金属元素大部分源于土壤，重金属迁移能力与生态毒性往往取决于重金属在沉积物中的形态特征（赵云杰等，2015；李振良等，2021）。近年来，国内外对红树林沉积物中重金属赋存形态尤其是有效态的研究也逐渐成为热点。如Marchand et al.（2016）、Abubakar et al.（2018）、刘冰星等（2015）研究发现红树植物富集与运移能力差异不仅与红树植物种类及其生理学机制有关，也受沉积物理化性质和重金属有效态的影响。总的来说，重金属在红树林土壤-植物中的累积、富集、迁移过程极为复杂，是沉积物中金属形态的综合结果。研究者团队前期对湛江湾红树林土壤重金属赋存形态研究结果显示，该区域重金属有效态含量比例高，具有较强的迁移性。

为进一步分析土壤中重金属有效态含量与红树植物对重金属吸收富集能力的关系，揭示重金属在土壤-红树植物系统中的累积与迁移规律，本研究以湛江南三岛红树林土壤及优势红树植物白骨壤为研究对象，通过分析土壤-植物系统中土壤重金属总量及形态特征，结合红树植物体内不同部位重金属质量分数特征，采用生物富集系数（Bioconcentration Factor，BCF）、转移系数（Transfer Factor，TF）及相关性分析方法研究红树林土壤中重金属总量、有效态与植物体内重金属质量分数的关系，探讨土壤-红树植物系统中重金属累积与迁移规律，以期为红树林湿地保护及生态修复提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

南三岛位于湛江市东南部（图1），东临南海，南有湛江湾，北有南三河，总面积123.4 km，为广东省第二大岛，属于亚热带海洋性季风气候类型。南三岛潮间带宽阔，超过100 m，海滩平缓，为夷直型海滩（朱士兵等，2019）。南三岛属于湛江国家级红树林保护区范围，红树林湿地占地面积约为200 hm，且有近3000 hm的沿海防护林（韩伟雄，2019）。南三岛红树林群落多为白骨壤，兼有少量红海榄（）、海桑（）、木榄（）等，主要分布在岛上的南部和西部的部分潮间带。研究区域靠近公路、港口或居民居住地，多为滨海沙土。

图1 南三岛采样站位示意图Figure 1 Location of sampling stations on the Nansan Island

1.2 样品采集与分析测试

1.2.1 样品采集

对南三岛红树林进行实地考察后，综合红树林面积、潮位与人文因素等，选取南三大桥（NSDQ）、北头寮（BTL）、大王庙（DWM）、南海堤（NHD）和北涯村（BYC）5个站位进行采样（图 1）。土壤样品采样前将表层植物残枝等杂物清除，使用PVC管采样，深度为0—20 cm，每个站位设计样点3—4个。每个样点运用梅花采样法在5 m×5m范围内采集5个土样，然后将5个土样按四分法各取四分之一的土壤混合为一个样品，共计采集混合土壤样品 16件。每个样点对应采集该区域的优势种红树植物白骨壤样品，在样点周围随机挖取成熟度相近，植株高度基本一致的幼苗 3—4棵，用剪刀分开根、茎和叶，各取质量约1 kg，分别采集根、茎、叶样品共计48件。

1.2.2 预处理与分析测试

土壤样品预处理过程包括自然风干、研磨、过筛；植物样品使用清水和去离子水清洗干净后恒温烘干，使用玛瑙研钵进行研磨。采用改进 BCR（European Community Bureau of Reference）方法提取土壤重金属形态，分析提取液样品共计 64件，分别获得酸提取态（F1）、可还原态（F2）、可氧化态（F3）、残渣态（R）4种重金属形态的数据（罗松英等，2019b）。采用电感耦合等离子体发射光谱（ICP-AES，型号为Varian VISTA）和电感耦合等离子体质谱仪（ICP-MS，型号为Agilent 7700x）进行质量分数和形态测定。测试工作由澳实矿物实验室（广州）进行，获得汞（Hg）、镉（Cd）、砷（As）、锌（Zn）、铜（Cu）、铅（Pb）、铬（Cr）和镍（Ni）8种重金属元素的质量分数和形态数据。测试过程中设定空白样与平行样，并添加标样（GLG 908-4）进行质量控制。微量分析中标样准确度RSD小于10%，回收率高于90%。同时采用电位法测定土壤pH值（水土质量比为2.5∶1）。

1.3 研究方法

富集系数表示植物富集重金属的能力，转移系数则为植物将重金属从根系运移到地上部分的能力（李金辉等，2020）。计算公式如下：

式中，为生物富集系数，为植物某部位的某种重金属质量分数，为土壤中同种重金属质量分数。

式中，为转移系数，为植物地上部分重金属质量分数，为植物根部重金属质量分数。

2 结果与讨论

2.1 南三岛红树林土壤重金属质量分数累积特征

南三岛红树林表层土壤性状差异不大，0—5 cm主要为泥沙沉积，6—20 cm以淤泥质为主。土壤pH值介于3.74—6.01之间，平均值为5.04，呈酸性。土壤中重金属平均质量分数（表 1）表现为锌 (Zn)＞铜 (Cu)＞铬 (Cr)＞铅 (Pb)＞镍 (Ni)＞砷(As)＞汞 (Hg)＞镉 (Cd)，其中NHD站位重金属质量分数普遍较高。与国家《土壤环境质量——农用地土壤污染风险管控标准》（GB 15618—2018，pH≤5.5）对比发现，8种重金属元素均未超过国家土壤环境质量标准值，但个别采样站位中重金属质量分数表现为超标，如NHD站位中的锌（Zn）和铜（Cu）均超过国家标准值。野外调研结果显示，NHD位于U形内湾，湾内有渔船停靠，养殖业广布。周边的船舶排污、水产与海鸭养殖排污、附近村庄居民生活垃圾堆放及污水排放是导致研究区红树林重金属污染的主要来源。如养殖业中饲料、鱼药的施用等可能会引起 Zn、Cu等重金属污染（蔡继晗等，2010）。

表1 南三岛红树林土壤重金属质量分数统计Table 1 Heavy metals mass fraction in sediments of mangrove in Nansan Island

2.2 南三岛红树林土壤重金属形态分布特征

根据改进 BCR提取法将重金属形态分为酸可提取态（F1）、可还原态（F2）、可氧化态（F3）和残渣态（R）（Rauret et al.，1999），通常将前3种相对容易被植物体吸收的赋存形态合称为重金属有效态。土壤中重金属元素有效态比例越高，说明重金属越容易释放出来并造成二次污染，重金属的生物有效性就越大；而残渣态主要分布于矿物的晶格中，一般只在风化过程中才能释放出来，在短时间尺度上，残渣态基本上难以被生物所利用（Teasdale et al.，2003；卢少勇等，2010）。而人为污染产生的重金属元素主要叠加在沉积物的次生相当中（卢少勇等，2010）。因此，重金属元素有效态质量分数的高低也能反映其受到的人为污染程度。南三岛红树林土壤重金属赋存形态所占比例（图2）表明，镉（Cd）和锌（Zn）以酸提取态（F1）为主，铜（Cu）和铅（Pb）以可还原态（F2）为主，铬（Cr）和镍（Ni）以可氧化态（F3）为主，而砷（As）和汞（Hg）以残渣态（R）为主。8种重金属有效态占比排序为铜 (Cu)＞锌 (Zn)＞镍 (Ni)＞铅(Pb)＞铬 (Cr)＞镉 (Cd)＞汞 (Hg)＞砷 (As)。其中，除砷（As）和汞（Hg）外，其余6种重金属有效态含量占比均超过70%，说明具有较高的二次释放潜力。

图2 南三岛红树林土壤中重金属各形态占总量的比例Figure 2 Speciation proportions of heavy metals in the surface sediments of mangrove wetland in Nansan Island

2.3 土壤-红树植物（白骨壤）系统中重金属的富集与迁移

2.3.1 白骨壤不同部位重金属质量分数的分布特征

南三岛红树植物白骨壤体内不同的重金属元素其质量分数在各部位存在差异，铜（Cu）、镍（Ni）和锌（Zn）表现为根＞茎＞叶，其余5种元素表现为根＞叶＞茎，总体上根部的质量分数最高（表2）。砷（As）、镉（Cd）和汞（Hg）3种强毒性重金属在白骨壤体内质量分数均大于土壤中该元素的质量分数，反映了它们在土壤-红树植物白骨壤系统中具有一定的生物富集作用。

表2 南三岛红树植物白骨壤（Avicennia marina）不同部位的重金属元素质量分数Table 2 Mass fraction of heavy metal elements in different parts of Avicennia marina in Nansan Island and its biological concentration coefficient

2.3.2 白骨壤对重金属元素的富集与转移特征

南三岛白骨壤根、茎、叶部位的富集系数（BCF）计算结果如表3所示，对铜（Cu）、镍（Ni）、锌（Zn）的富集能力表现为根＞茎＞叶，其余5种重金属表现为根＞叶＞茎。根部的镉（Cd）和汞（Hg）、叶片部位的镉（Cd）富集系数大于1，尤其是根部镉（Cd）和汞（Hg）富集系数分别达到3.80和4.01，说明白骨壤对这两种重金属元素富集能力较强，且主要累积在根部。这与前期研究得出重金属主要分布在根系组织的结论一致（季一诺，2016；罗松英等，2019a），反映了白骨壤对有毒金属元素具有一定的耐性，把重金属局限在地下部分，在一定程度上保护自身不受重金属的毒害。

植物的地上部分富集系数大于1是超富集植物的特征之一（王鹏等，2014）。为了解白骨壤对重金属是否具有超富集作用，计算其地上部分的生物富集系数（表3）。结果显示，白骨壤体内地上部分镉（Cd）和汞（Hg）的生物富集系数超过了1，表明白骨壤对这两种元素具有较强的富集作用；但未到达超富集植物标准。综上分析，白骨壤能同时富集镉（Cd）和汞（Hg）两种重金属元素，具有较强耐性，且在研究区分布较广数量较多，可作为红树林湿地生态恢复的先锋植物。

表3 南三岛白骨壤（Avicennia marina）各部位的富集系数（BCF）Table 3 Enrichment coefficient (BCF) of different parts of Avicennia marina in Nansan Island

当转移系数（TF）值超过1时，表示该植物具有更强的转移能力。南三岛白骨壤对重金属元素的转移系数计算结果（图3）表明，对铜（Cu）的转移能力最强，其次是锌（Zn），两者转移系数均超过1。作为植物生长的必需微量元素，铜（Cu）和锌（Zn）溶解度较高，更容易在植物体内迁移转运（季一诺，2016）。对比白骨壤富集系数和转移系数可以分成以下3种情况：一是对富集系数低但转移系数高，如铜（Cu）、锌（Zn）、铬（Cr）和镍（Ni）；二是富集系数高但转移系数低，如镉（Cd）和汞（Hg）；三是富集系数和转移系数则成正比，如砷（As）。总的来说，红树植物对不同种类重金属的富集能力与转运能力差异较大；植物对重金属的富集能力与转移能力并非呈正相关关系，重金属元素在土壤-植物系统中富集、转移机制非常复杂，很有必要进一步研究重金属在植物体内的迁移转化规律。

图3 南三岛白骨壤（Avicennia marina）的富集系数与转移系数Figure 3 Enrichment coefficient and transfer coefficient of Avicennia marinain in Nansan Island

2.3.3 土壤中重金属有效态含量与植物体内重金属质量分数的相关性分析

重金属元素总量空间分布图（图4A）显示，从站位看，NHD站位的各元素质量分数均较高；结合野外考察看，该站位周边有生活垃圾堆放、渔船停靠及水产养殖排污等是重金属污染的主要来源。重金属有效态含量分布图（图4B）显示，各站位中锌（Zn）、铜（Cu）、铬（Cr）和镍（Ni）有效态含量占比较高。而植物体内重金属质量分数分布图（图5）显示，各站位植物体内锌（Zn）和铜（Cu）质量分数最高，其次为砷（As）。对比5个站位的土壤重金属总量、土壤有效态含量及白骨壤体内重金属质量分数的空间分布特征，可以发现各站位之间质量分数差异明显，三者总体上表现为锌（Zn）质量分数最高，铜（Cu）次之，汞（Hg）和镉（Cd）的质量分数最低。

图4 不同站位间红树林土壤重金属总量（A）和有效态含量（B）的空间分布Figure 4 Spatial distribution of total (A) and available content (B) of heavy metals in mangrove soil at different stations

图5 南三岛白骨壤（Avicennia marina）体内重金属质量分数的空间分布Figure 5 Spatial distribution of heavy metal contents in Avicennia marina in Nansan Island

值得注意的是，铬（Cr）和镍（Ni）均是植物生长需要的微量元素之一，各站位土壤中铬（Cr）和镍（Ni）有效态含量较高，但在红树植物体内累积却不明显。相关研究表明，植物富集重金属的能力与自身的生长需求、土壤中的元素含量及存在形态、研究区环境污染的程度等因素有关（赵云杰等，2015；王军广等，2018）。结合形态数据分析可以发现，土壤中铬（Cr）和镍（Ni）以可氧化态（F3）为主，占比分别高达 44%和 62%（图 2）。Mao（1996）根据生物对重金属吸收的难易程度进行分类，把酸提取态（F1）和可还原态（F2）称为有效态，可氧化态（F3）为潜在有效态，残渣态（R）称为不可利用态。其中可氧化态（F3）主要为有机物及硫化物结合态，该形态相对较为稳定，一般不易被生物所吸收利用；在外部条件改变后，如微生物作用下矿化分解转化为氧化态的重金属后易被生物吸收（Tack et al.，1996）。而对比植物体内质量分数最高的锌（Zn）和铜（Cu）元素，一方面与它们是植物生长所必需的元素有关；另一方面，结合形态分析看，锌（Zn）和铜（Cu）的酸提取态（F1）和可还原态（F2）占比超过了60%。酸提取态（F1）主要为碳酸盐结合态、离子可交换态与水溶态，该形态最易被生物所吸收；而可还原态（F2）主要为铁锰氧化物结合态，在氧化还原条件下稳定性差（李佳璐等，2016）。由此可知，土壤中锌（Zn）和铜（Cu）的酸提取态（F1）和可还原态（F2）含量较高促进了红树植物对其吸收，提高了红树林土壤中重金属的生物有效性。而土壤中砷（As）质量分数及有效态含量均不高，植物体内质量分数却相对较高，结合前人研究结果，推测一方面与土壤的pH值有关（王存龙等，2011），南三岛沉积物的pH值介于3.74—6.01之间，容易激活砷（As）的生物活性；另一方面可能与白骨壤根部特殊的分泌物质有关，使得其根部积累较多的砷（As）。总地来说，南三岛红树林土壤重金属质量分数、有效态含量与白骨壤体内重金属质量分数存在非常复杂的关系。

为进一步分析白骨壤体内富集的重金属是否来源于土壤，采用SPSS软件对土壤中有效态重金属质量分数与植物体内重金属质量分数的相关关系进行分析。一般认为，两者为显著正相关，说明土壤是红树植物体内重金属元素的主要来源；若两者为负相关，则说明其来源于土壤的可能性较小（刘冰星等，2015；胡恭任等，2010）。南三岛土壤中有效态重金属质量分数与红树植物体内重金属质量分数的相关系数（表 4）表明，铅（Pb）在植物体的各部位中均为正相关，锌（Zn）在植物体的各部位中均为负相关，这说明白骨壤中铅（Pb）的富集可能主要来源于土壤，而锌（Zn）来源于沉积物的可能性很小。另外，根系是植物从土壤中吸收重金属元素的主要部位。从表4可以看到，红树植物根部铬（Cr）和镍（Ni）与土壤中该元素的有效态呈显著正相关，铅（Pb）也呈正相关，说明了根系中这3种重金属元素主要可能来源于土壤；其余元素则呈负相关。这说明红树植物可以通过根系从土壤中吸收重金属进入体内，也可能从水体或大气吸收进入（刘冰星等，2015；胡恭任等，2010）。红树茎部的砷（As）和铅（Pb）与土壤中该元素的有效态呈正相关，其余元素为负相关；而叶片中铬（Cr）和锌（Zn）与土壤中该元素的有效态呈负相关，其余元素为正相关，但总体上相关性不显著，仅铜（Cu）相关性较为显著。综上可知，白骨壤体内各部位的重金属来源复杂，同时也在一定程度上说明了红树植物对不同重金属元素吸收和迁移机制有所不同。

表4 土壤中重金属有效态含量与植物各部位重金属质量分数的相关性Table 4 Correlation between the available content of heavy metals in soil and the content of heavy metals in plants

3 结论

（1）南三岛红树林土壤中重金属平均质量分数表现为锌 (Zn)＞铜 (Cu)＞铬 (Cr)＞铅 (Pb)＞镍(Ni)＞砷 (As)＞汞 (Hg)＞镉 (Cd)，其中 8 种重金属元素未超出国家土壤环境质量标准。从形态特征看，除砷（As）和汞（Hg）外，其余6种重金属有效态含量占比均超过70%，具有较高的二次释放潜力。

（2）不同重金属在植物各部位累积存在差异，总体上根部的质量分数最高；研究区土壤中铬（Cr）和镍（Ni）有效态含量较高，但在白骨壤植物体内累积不明显，主要与土壤中该元素以相对较为稳定的可氧化态为主有关；而酸提取态和可还原态含量较高则会提高红树林土壤中重金属的生物有效性。

（3）生物富集系数计算结果表明，白骨壤对镉（Cd）和汞（Hg）这两种元素具有较强的生物富集作用；且该植物在研究区分布较广数量较多，可作为红树林湿地生态恢复的先锋植物。

（4）南三岛红树林土壤中重金属有效态含量与植物体内重金属质量分数的相关系数表明，红树根部铬（Cr）、镍（Ni）和铅（Pb）与土壤中该元素的有效态呈正相关，其余元素为负相关；茎部砷（As）和铅（Pb）与土壤中该元素的有效态呈正相关，其余元素为负相关；而叶片中铬（Cr）和锌（Zn）与土壤中该元素的有效态呈负相关，其余元素为正相关，但总体上相关性不显著。