群体大小对鳙幼鱼的集群行为影响

赵涵婧，韩建蓉，金渝钦，陈永进,2

（1南京农业大学无锡渔业学院，江苏 无锡 214081；2中国水产科学研究院淡水渔业研究中心，农业农村部淡水渔业和种质资源利用重点实验室，江苏 无锡 214081）

0 引言

自然界中，由于各种社会因素，例如觅食，繁衍等，鱼类个体常常表现出聚集的现象，被称作鱼类的集群行为，据估计有超过50%的鱼类在整个或部分生活周期中表现出明显的集群行为[1]。研究发现鱼类的群体体现出自组织的结构特征[2-3]，群体内个体位置随机，没有固定的领导者与结构功能分工，个体对群体决策都起着均等的作用[3]。与独居个体相比，集群生活能给鱼类提供各种生态收益，其生态收益往往是多方面的。一方面，集群生活使鱼类对外界的防御能力和对猎物的攻击能力得到增强，以及集群可以更好的获取食物源信息、提高寻食效率等[4]，还能节约鱼体运动时的消耗的能量。有研究表明鱼群集体游动时，由于鱼群中邻近的鱼之间产生了涡流，能大大减少水与鱼体的摩擦力[5]。集群生活的优势体现在群体防御捕食者的机制，具体可表现为“稀释效应”(Dilution effcts)、“多眼睛效应”(Many eyes effect)和“捕食者混淆”(Predator confusion effects)[6-9]。因此，集群生活对某些鱼类的生存、繁衍有着重要的意义。另一方面，随着群体大小的增加，对食物和配偶资源的竞争也随之加重[10]，个体间寄生虫相互传染的概率也随之增加[11-12]。因此推测，鱼类的集群行为特征可能与群体大小紧密相关，研究群体大小与集群行为的关系以及其中的机制至关重要。

个体行为是研究群体行为特征的基础，对个体行为及其交互作用是研究群体特征的重要影响因素[13]，鱼类群体特征反映在个体对其近邻位置和活动的反应上[14-15]，其中最重要的衡量指标为群体凝聚力(Cohesion)和协调性(Coordination)，凝聚力的大小通常通过比较不同群体大小的最近邻距离(NND)，而协调性主要通过不同个体之间游泳速度的同步性(Synchronization of swimming speed)和鱼群的排列极性(Polarity)来体现[14,16]。

鳙(Hypophthalmichthys nobilis)为鲤形目，鲤科鱼类。鳙是一种典型的滤食性鱼类，作为中国内陆水域主要养殖品种，是中国主要的经济鱼类品种，且鳙具有明显的群居性，集群活动的特点十分显著。然而鳙的群体行为研究却少见报道，本研究选取鳙幼鱼为研究对象，将拍摄的视频导入Lolitrack行为分析软件，获取各实验组的相关运动数据，进而总结不同群体大小鳙幼鱼的运动特征和位置变化等行为学特征，探讨群体大小对鳙幼鱼集群行为的影响，以供鱼类行为分析学者参考研究。

1 材料与方法

1.1 实验鱼及其驯养

实验所用的鳙幼鱼购买于浙江省湖州市，放于江苏省无锡市中国水产科学研究院淡水渔业研究中心鱼房中驯养。按体重（利用称量天平和湿毛巾）挑选出(8±2)g，实验鱼暂养于玻璃鱼缸中（规格50 cm×50 cm×40 cm），驯养期间早晚各投喂一次通威1032饲料（饲料成分：粗蛋白≥25%、粗脂肪≥0.5%、粗纤维≤13.0%、粗灰分≤15.0%、总磷≥0.60%、水分≤12.5%、总赖氨酸≥0.90%），水温控制在(20±1)℃，光周期为12 L：12 D（早上8点开灯，晚上8点关灯），每天晚上用虹吸管排出鱼粪便和饲料残渣，日换水量为总水体的1/10。驯养两周后，挑选健康的鳙幼鱼进行实验。

1.2 实验方案

本次实验，笔者采用1、2、4和8尾共4组实验组，每组4个重复，所用水均为曝气后的自来水，实验水体与驯养时水体温度保持一致，实验水深为5 cm，以消除鱼体重叠对轨迹跟踪的影响[16-18]；为减少昼夜节律影响，实验均在一个半光周期内进行(8:00—20:00)；为避免食物代谢的影响，所有实验前所有的实验鱼禁食24 h[19]。实验在中国水产科学研究院淡水渔业研究中心鱼类行为研究实验室，于2020年5月—2021年5月进行。

1.3 实验装置及参数计算

实验设备为定制的圆形行为观察容器（两个等大的圆柱形白色半透明亚克力材质容器中间有一狭窄通道，直径50 cm，高30 cm），为保证录制效果，在中间进行封堵处理，仅使用一半的空间作为实验水池，另一半容器中放入增氧及控温设备。实验水深5 cm，实验时将容器放在玻璃桌子上，光照由玻璃桌下3组日光灯(10 W)及屋顶3组日光灯(10 W)提供，以保证实验池各区域光照均匀。实验水池顶部安装高清摄像头（DEMO软件配套摄像头）进行视频拍摄，拍摄前将实验鱼放入实验池适应2 h，适应结束后利用DEMO软件持续拍摄15 min（18帧/s），拍摄结束后将视频添加到LoliTrack软件(V4.0 Loligosystems DENMARK)进行分析，获得实验鱼每帧图像的运动方向、自发游泳速度、加速度、坐标变化、移动距离等数据。

在各实验组中任意抽选1尾鱼作为焦点鱼(Focal fish)，仅对焦点鱼的游泳运动情况和行为特点参数进行统计与分析（单尾鱼实验组只有一条焦点鱼）。各参数的计算见公式(1)～(4)。

式中，V(t)为自发游泳速度，cm/s；xt、xt-1、和yt、yt-1分别为焦点鱼在t、t-1时刻的横、纵坐标点，dt为每帧图像的时间间隔。

式中，H代表速度的同步性，%；Vfocalfish代表焦点鱼的自发游泳速度，Vgroup代表群体所有鱼的平均自发游泳速度。

式中，D(t)为个体间距离，cm；xt、yt分别为焦点鱼和与其计算距离的另一尾鱼在t时刻的横、纵坐标点。在4尾和8尾鱼实验组计算出焦点鱼和其余实验鱼的距离后，取最小的数值作为焦点鱼的最近邻距离(NND)[20]。

为进一步考察鳙的集群性，每分钟随机选取18帧图像（1s)逐帧记录鱼群的运动方向，当群体中其它鱼运动方向在焦点鱼运动方向左右90°范围内时，则认为其与焦点鱼运动方向一致；否则认为不一致，由此算得排列极性(P,100%)：

1.4 参数统计与分析

所得参数利用Excel 2010进行简单分析整理后，利用SPSS 20进行统计分析，再用GraphPad 8.0.2制图。用单因素方差分析不同群体大小的自发游泳速度、同步性、排列极性及最近邻距离和平均邻距离的相关数据，若差异显著，采用Duncan多重比较各组间的统计差异，其中同步性采用Tamhane T2进行多重比较。用平均值±标准误(Mean±SE)来表示所有数据的结果，显著水平为P＜0.05。

2 实验结果

2.1 群体大小对自发游泳速度及同步性的影响

本实验对不同群体大小鳙幼鱼的平均游泳速度、速度频率以及同步性进行了计算与分析，结果显示群体大小为1、2、4、8尾的鳙幼鱼的平均速度介于3.6～4.2 cm/s，且4组数据之间差异不显著(P＞0.05)(图1)。从不同群体大小的速度频率分布来看，实验鱼的速度大多分布在0～6 cm/s，且最高频率均出现在0～2 cm/s，说明鳙幼鱼很大一部分时间处于静止或缓慢运动状态（图2）。由同步性数据可以看出群体大小为2尾的同步性达到了77.32%，而群体大小为8尾的同步性仅为29.16%，显然同步性随群体大小的增大而显著减小(P＜0.05)（图1）。

图1 不同群体规模鳙幼鱼的平均速度及其同步性(1080桢/min)(平均值±标准误，N=4)

图2 不同群体规模鳙幼鱼的自发游泳速度及其频率分布

2.2 群体大小对空间分布的影响

由图3可以看出焦点鱼与群体中其他个体的最近邻距离(NND)多出现在2～8 cm，且不同群体大小组NND的最高频率均出现在4～6 cm。焦点鱼与群体中其他个体的平均邻距离多出现在4～12 cm（图4）。各群体组间的NND差异显著，2尾组的NND显著大于4尾组和8尾组的NND(P＜0.05)（图5）。不同群体大小的鳙幼鱼均保持较高的排列极性，2尾、4尾和8尾实验组中有83%、88%、68%的个体保持方向一致，群体大小为8尾实验组的排列极性显著小于2尾和4尾实验组（图6）。

图3 不同群体规模鳙的最近邻距离和频率分布

图4 不同群体规模鳙的平均邻距离和频率分布

图5 不同群体规模鳙的最近邻距离和平均邻距离

图6 不同群体规模大小鳙的群体方向的排列极性

3 讨论

动物的集群行为是一种自然界普遍存在的行为，在捕获食物信息来源、躲避天敌、与配偶交配和减少个体内部消耗等方面，集群生活的个体比独自生存的个体更有优势[21]。然而，集群生活的群体并非全是有利生存的，因为一些研究表明具有集群行为的个体感染寄生虫的概率会增大，对空间和食物资源的竞争会更加激烈[22]。因此，鱼类的集群行为特征可能与群体大小密切关联，研究群体大小与集群行为的关系以及其中的机制至关重要。但目前有关群体的研究仍然较为缺乏，尤其是对于鱼类集群现象的研究还处于初始阶段。

3.1 群体规模大小对群体凝聚力的影响

有超过90%鳙幼鱼的NND出现在0～10 cm，与金体美洲鳊(Notemigonus crysoleucas)(1.5 cm)、食蚊鱼(Gambusia affinis)(6 cm)[15]等研究结果相似。在覃英莲等[18]的研究中也是有超过90%高体鳑鲏(Rhodeus ocellatus)幼鱼的NND出现在0～10 cm，同样在付世建等人的研究中，青幼鱼有超过90%的NND位于0～10 cm[23]。本研究结果显示，2尾组的NND显著大于4尾和8尾组的NND，4尾组的NND虽然没有显著差异，但其NND也呈下降趋势，鳙幼鱼的NND随着群体规模的增大下降趋势显著，表明随着群体规模的增加，其群体凝聚力显著上升。这与以往的大多数研究基本一致。例如，在研究唐鱼(Tanichthys albonubes)的集群行为中发现2尾组的NND显著高于5尾和10尾组，在神仙鱼(Pterophyllum scalare)集群行为的研究中同样如此，其2尾组的NND显著高于3尾和5尾组的NND[24]。而在麦穗鱼(Pseudorasbora parva)实验中同样发现2尾体组NND显著大于4、8、16尾体组[25]，这说明鳙幼鱼群体的凝聚力随着群体规模的增加而增加，存在典型的集群行为，其表现为NND的下降。

3.2 群体规模大小对群体协调性的影响

结果显示不同群体规模的平均速度无显著差异，每组的游泳速度多集中于0～6 cm/s，并且不同群体规模的速度频率的分布区间基本相同，1、2、4、8尾实验组鱼的平均速度也没有显著差异(P＜0.05)，说明群体规模大小对自发游泳速度无显著影响。而随着群体的增大，同步性显著降低，这一结果表明鳙幼鱼的协调性下降，这与付世建等[23]研究的群体大小与青幼鱼速度同步性的关系的结果一致。这可能是由于大群体中个体间信息互相传递时具有时滞性[26]，其它原因还有待进一步研究。

在这项研究中，通过分析不同群体大小鳙幼鱼游泳速度的同步性和排列极性来探究群体大小的不同，如何影响鳙幼鱼的群体协调性。实验发现，与2尾、4尾实验组相比，8尾鱼实验组的速度同步性、排列极性表现更低，这说明鳙幼鱼群体的协调性随着群体规模的增加而减弱。本研究发现鳙幼鱼的排列极性在0.6～0.9之间，这样的结果与其他鲤科鱼类相似，如中华倒刺鲃的极性介于0.6～0.9间，宽鳍鱲(Zacco platypus)的极性为0.7～0.8，中华倒刺鲃群体极性0.5～0.8[26-28]。但由排列极性数据可知，8尾鱼的排列极性为60%～70%，这表明鳙幼鱼有明显的集群行为。类似的研究结果有很多，如有学者研究麦穗鱼发现，随群体数量的增加，该种鱼群体的游泳速度、同步性和排列极性都显著下降，而群体凝聚力随群体数量的增加而明显上升[25]；在斑马鱼(Danio rerio)的集群行为研究中发现，随着群体大小的上升，其排列极性表现为减小的趋势[29]；有关食蚊鱼的研究中发现8尾组的速度同步性比4尾组的更低[13]。也有研究者得出不一样的结论，如在研究不同群体规模狭鳕(Theragra chalcogramma)的集群行为时发现，群体大小对群体协调性如排列极性、同步性等并没有什么影响[30]。这种结果可能是由于种与种之间在食性、生境等相关因素存在存在明显的种间差异，导致了群体大小对不同种类的鱼的集群行为存在明显的不同[31]。

4 结论

根据研究结果以及已查阅的大量文献可以得知，鳙幼鱼具有明显的集群行为。本次实验的各群体组间的NND差异显著，2尾组的NND显著大于4尾组和8尾组的NND(P＜0.05)，可见NND随群体规模的增大而显著减小，说明群体凝聚力随着群体规模增加而上升；群体大小为8尾实验组的同步性仅为29.16%远小于群体大小为2尾实验组的同步性(77.32%)、群体大小为8尾实验组的排列极性显著小于2尾和4尾实验组，可见同步性、排列极性随群体规模的增加呈显著下降的趋势，表明群体协调性随着群体规模增加而下降。集群行为有利于鱼类的捕食和避开掠食者，保护群体安全，可能是鱼类为了适应复杂的生境，提高觅食效率，增强群体保护力和攻击力，而逐渐形成的有利于鱼类生存的行为。本次研究以中国养殖规模最大的鲤科鱼类鳙鱼为实验对象，探讨集群大小对鳙鱼幼鱼集群行为相关参数的影响，具有十分重要的理论研究价值，对经济鱼类的生态养殖和渔业管理具有重要的实践意义。