亚热带植物春季和秋季物候格局及其对气候变化的响应

陈 沁， 唐欣然， 薛乾怀， 王鑫洋， 杜彦君

( 海南大学 林学院， 海口 570100 )

越来越多的温带地区物候研究表明，北半球的春季物候期开始得更早(Morin et al., 2010; Caradonna et al., 2014; Everill et al., 2014)。一项针对542种欧洲植物的荟萃分析发现，78%的物种展叶和开花时间提前(Menzel et al., 2006)。相比之下，亚热带的物候调控机制仍基本未知(Du et al., 2019)。在亚热带地区，温度很少下降到5 ℃以下，然而5 ℃被认为是温带植物满足冬季低温需求的必要条件(Zohner & Renner, 2014; Fu et al., 2015; Chuine et al., 2016; Zohner et al., 2016)。因此，亚热带植物通常不会暴露在冬季低温中。最近几项研究表明，亚热带木本植物可能不会受到冬季寒冷的影响(Qian et al., 2021; Song et al., 2021), 温暖的秋冬温度可能会促进叶芽和花芽的生长，从而在次年春季提前开花(Song et al., 2021)。降水也可会影响亚热带植物的物候期。对浙江古田山亚热带常绿阔叶林植物物候研究发现，降水可以促进植物的春季开花物候(胡小丽等，2015)。以分布广泛的多年生草本植物绶草()为研究对象，对116 a间的标本数据进行研究，发现湿润区与非湿润区之间表现出对气候变暖相反的物候响应方式，湿润区开花提前，而非湿润区开花推迟(Song et al., 2020)。

相比春季物候，即便在开展研究较多的温带和极地生态系统，对秋季物候(如叶衰老)的研究仍然较少。这是由多个因素造成的，其中包括秋季物候驱动因子较复杂，秋季物候持续时间较长，以及人们对春季开花物候的兴趣较浓(Gallinat et al., 2015)。尽管如此，秋季物候有其重要的生态学和进化意义，也是气候变暖对生态系统影响的重要组分。近几年，秋季物候对气候变化的响应已经成为一个研究热点。叶衰老已经呈现出随温度变暖而推迟的趋势(Gallinat et al., 2015)，然而秋季叶片衰老与秋季气温的关系要弱一些(Menzel et al., 2003)。干旱会加速叶变色和叶脱落，而充足的水分条件会推迟叶片的衰老速度(Leuzinger et al., 2005)。然而，对亚热带秋季物候与气候变化的研究至今少见(Song et al., 2021)。由于人们还不了解秋季叶衰老期的环境驱动因子，导致未来对亚热带地区生长季的估算有很大的不确定性，造成区域和全球碳吸收和碳平衡的不准确估算(Zani et al., 2020)。

不同功能群物种的物候对气候变化的响应可能存在差异，而该方面的研究还比较缺乏。植物的开花与展叶时间已经被证实与几个重要的功能群有联系，如生长型(Molau et al., 2005; Panchen et al., 2014; Du et al., 2015)、传粉方式(Du et al., 2015)、果实类型(Bolmgren & Lönnberg, 2005; Du et al., 2015)、落叶性(Panchen et al., 2014)、种子扩散方式等都会影响植物的繁殖物候(Sargent & Ackerly, 2008; Devaux et al., 2014)。但是针对不同功能群的物候对气候变化响应差异的研究很少有报道。

本研究基于中国物候监测网长沙站点记载的1963—2008年的物候数据，来研究并解答以下3个科学问题：(1)亚热带植物春季物候是否受温度和降水影响；(2)亚热带植物秋季物候是否受温度和降水影响；(3)不同功能群植物的物候对气候变化的响应是否有差异。

1 材料与方法

1.1 材料

1.1.1 研究地概况 湖南长沙植物物候监测点(109.5 E、24.2 N)，地处华中平原地区，年平均气温17.41 ℃,每年7月为最高气温，温度为29.11 ℃，1月为最低气温，温度为5.15 ℃。该地区年平均降水量为1 320 mm，且主要集中在春季和夏季(3—8月)。该研究地点属于中亚热带湿润地区(郑景云等，2010)。

1.1.2 物候数据 本文选用的物候观测资料来自中国物候观测网(Chinese Phenology Observation Network, CPON)。依据观测序列较长和连续性较好的原则, 选择含观测期内(1963—1965年，1973—1974年，1983—1991年，2003—2007年)的展叶期、始花期、叶变色期和落叶期的物候观测记录。为了满足统计分析的最小样本量，我们排除了数据少于8 a的物种(Lessard-Therrien et al., 2014; Song et al., 2021)，共有25个物种有充足的展叶期数据，隶属于16科24属；有20个物种有充足的开花期数据，隶属于14科20属；有16个物种有充足的叶变色期数据，隶属于11科14属；有15个物种有充足的落叶期数据，隶属于11科14属(表1，表2)。

1.1.3 气象数据 我们用月度气候数据进行分析，包括月平均温度和月平均降雨量(1963—2008)，这些数据均从“气候研究单位0.5°×0.5°栅格数据集”上获取 (CRU TS ver. 4.04, , Harris et al., 2020)。

1.2 研究方法

物候观测数据采用儒略日的换算方法。将逐年物候事件出现的日期转化成距1月1日的实际天数。本文利用物候事件发生前11个月与物候事件发生当月组成的时间序列，对单月温度、连续2个月平均温度、连续3个月平均温度与物候期进行回归分析，筛选最佳的温度模型。这与之前的相关研究方法一致(Beaubien & Freeland, 2000; Miller-Rushing & Primack, 2008; Cook et al., 2012; Mazer et al., 2013; Du et al., 2017)。用物候事件发生前2个月与物候事件发生当月组成的时间序列，对单月降水、连续2个月平均降水、连续3个月平均降水数据与物候期进行回归分析，筛选最佳的降水模型。根据AIC信息标准，筛选各物种最佳模型。

物候期与温度的线性回归模型的斜率被定义为物候期对温度的敏感性。物候期对降水的敏感性也同样被定义。本文利用线性回归分析降水和温度对植物物候的影响，更陡的斜率代表物种物候期对气候响应更大。

根据传粉方式(风媒与虫媒)、果实类型(肉果与干果)、落叶性(常绿与落叶)对研究物种进行了功能群划分。传粉方式是根据《中国植物志》(http://frps.eflora.cn/)的记载，根据花的形态来划分。具有鲜艳花被的植物属于虫媒传粉；花被少或无花被、柱头表面大量暴露、花粉量多、无花蜜的植物属于风媒传粉。果实类型分为肉质果实型和非肉质果实型。非肉质果实类型包括蒴果、荚果、坚果、翅果等果肉干瘪的果实，而浆果、梨果、柑果、核果和肉质聚合果等果肉富含水分的是肉质果实类型(胡小丽等，2017)。常绿树种一年四季都能保持常绿的特性，落叶树种在秋冬季节或旱季叶全部脱落。在本研究中风媒花植物有18种，虫媒花植物有7种。肉质果实型植物8种，干果植物13种。常绿植物6种，落叶植物19种。

本研究利用线性回归检验物候事件的早晚与温度的关系；利用Wilcoxon秩和检验分析不同功能群的物种对温度的响应是否一致。因为对降水敏感的物种比例较小，本文暂且不考虑不同功能群对降水的响应差异。 本文所有统计分析用R语言 4.0.3版(R Core Team, 2020)。

2 结果与分析

2.1 物候格局

25个物种的展叶期都集中在3月和4月(图1：A)。其中，40%的物种展叶集中在3月，60%的物种展叶集中在4月。所有物种展叶平均日期为4月4日。展叶最早的物种是枇杷(，3月5日)， 最晚的物种是荷花玉兰 (，4月27日)。

A. 展叶； B. 开花； C. 叶变色； D. 落叶。A. Leaf-out； B. Flowering； C. Leaf-coloration； D. Defoliation.图 1 物候格局图Fig. 1 Phenological patterns

20个物种的开花时间比较分散，分布在2—6月和11月(图1：B)，平均开花日期为5月4日。其中4月开花物种最多(35%)，其次主要集中在6月(20%)、3月(15%)、5月(15%)。开花最早的是檫木()，2月开花(2月16日)；最晚开花的是枇杷，11月开花(11月9日)。

叶变色主要集中在9月和10月(图1：C)。16个物种的平均叶变色日期是10月2日。9月占比37.5%，10月占比62.5%，其中最早叶变色的物种是紫玉兰(，9月10日)，最晚叶变色的物种是合欢(，10月30日)。

落叶物候主要集中在9—11月(图1：D)，其中9月落叶物种数占全部物种比为13%，10月占比60%，11月占比27%。15个物种的平均落叶期为10月21日，落叶最早的物种是紫荆(，9月22日)，最晚的物种是枣(，11月5日)。

2.2 春季物候对气候变化的响应

关于展叶物候，25个物种里面有20个物种(80%)对温度显著敏感(表1)。只有梧桐()和香椿()的展叶期与温度之间表现出显著的正相关关系，其他18个种表现出与温度的显著负相关关系(表1)。展叶时间对温度的平均敏感性为-3.76 d·℃，敏感性从-17.03 d·℃(荷花玉兰)到15.95 d·℃(构树)，且绝大多数物种(80%)的展叶时间与1—4月温度有较高相关性(表1)。14个物种(60%)的展叶期对降水显著敏感，且均表现出与降水有显著正相关关系(表1)。展叶时间对降水的平均敏感性为0.21 d·mm，敏感性从-0.04 d·mm[油茶()]到0.48 d·mm[杉木()]，且所有物种都表现出对1—4月降水的相关性(表1)。60%的物种表现出对温度和降水的交互作用敏感(表1)。

关于开花物候，17个物种(85%)对温度敏感显著，且均表现出与温度之间的负相关关系(表1)。开花时间对温度的平均敏感性为-6.53 d·℃，敏感性范围从-21.15 d·℃(杉木)到13.38 d·℃(檫木)，且大多数物种(75%)表现出对2—5月温度的高敏感性(表1)。

只有7个物种(35%)的开花物候表现出对降水敏感，且除了合欢，都表现出与降水的正相关关系(表1)。开花时间对降水的平均敏感性为0.10 d·mm，敏感性范围从-0.13 d·mm(檫木)到0.51 d·mm(杉木)，且75%的物种都表现出对1—4月降水的相关性(表1)。仅有35%的物种表现出对温度和降水的交互作用敏感，它们是板栗()、楝树()、南酸枣()、杉木、玉兰() 、樟树()、紫荆(表1)。

2.3 秋季物候对气候变化的响应

关于叶变色物候，12个物种(75%)的叶变色时间表现出对温度显著敏感(表2)。其中只有玉兰的叶变色期与温度有显著负相关，其他物种的叶变色期与温度都存在显著正相关关系(表2)。叶变色时间对温度的平均敏感性为19.90 d·℃，敏感性范围从-11.58 d·℃(玉兰)到37.47 d·℃(楝树)。叶变色时间对降水的平均敏感性为-0.08 d·mm，且只有4个物种(25%)表现出对降水显著敏感，它们是枫杨()、南酸枣、乌桕()、水杉()。2个物种(枫杨和紫玉兰)表现出对温度和降水的交互作用敏感(表2)。

关于落叶物候，11个物种(73%)的落叶时间对温度显著敏感(表2)。其中5个物种与温度有显著的负相关关系，6个物种的落叶时间与温度有显著的正相关关系。落叶时间对温度的平均敏感性为4.56 d·℃(表2)。只有两个物种(13%)的落叶物候表现出对降水敏感；47%的物种表现出对温度和降水的交互作用敏感(表2)。

2.4 不同功能群物候对气候变化响应的差异性

不同展叶早晚、果实类型、传粉方式的物种均与对温度的响应无显著相关，但不同落叶性的物种表现出对温度的响应有显著差异(图2)。开花早晚、果实类型、传粉方式、不同落叶性均对植物开花物候对温度的响应无显著影响(图3)。叶变色的早晚和落叶的早晚均与温度的响应无显著相关(图4：A，B)。

A. 展叶时间早晚； B. 果实类型； C. 传粉方式； D. 落叶性。A. Earliness of leaf-out time； B. Fruit type； C. Pollination mode； D. Deciduousness.图 2 不同功能群物种的展叶物候对温度变化的响应Fig. 2 Response of leaf-out phenology to temperature changes with different functional groups species

A. 开花时间早晚； B. 果实类型； C. 传粉方式； D. 落叶性。A. Earliness of flowering time； B. Fruit type； C. Pollination mode； D. Deciduousness.图 3 不同功能群物种的开花物候对温度变化的响应 Fig. 3 Response of flowering phenology to temperature changes with different functional groups species

A. 叶变色物候； B. 落叶物候。A. Leaf-coloration phenology； B. Defoliation phenology.图 4 秋季物候早晚与物候对温度变化敏感性的关系Fig. 4 Relationship between sensitivities of autumn phenology earliness and phenology to temperature changes

3 讨论

3.1 春季物候对气候变化的响应

本研究发现超过80%的物种的展叶期和开花期受春季温度的调控，这与温带地区春季物候对气候变化响应的研究结果基本一致，包括亚洲(Dai et al., 2014; Chen et al., 2015; Ge et al., 2015)、欧洲(Menzel et al., 2006; Vitasse et al., 2011; Fu et al., 2014)和北美洲(Abu-Asab et al., 2001; Miller-Rushing & Primack, 2008; Calinger et al., 2013)。本研究地点长沙的开花平均响应速率 (-6.53 d·℃)比纬度高的西安(5.99 d·℃)(Dai et al., 2013)要大。这与之前的一些认识不一致，如在北半球，在季节变化更强的高纬度地区，植物物候对气候响应的程度更高(Jones et al., 2012)。最近也有一些研究发现，在中国低纬度地区的木本植物的春季物候响应趋势比高纬度地区更强(Chen & Xu, 2012; Dai et al., 2014; Ge et al., 2015)；在分布广泛的绶草的研究中发现，物候对气候变化的响应沿纬度的升高而减弱(Song et al., 2020)，这与我们的结果是相符合的。

本文的结果显示大部分物种的展叶和开花都对物候事件前几个月的温度敏感，此研究结果与温带地区的一些研究结果相符合(Menzel et al., 2006；Calinger et al., 2013；Du et al., 2017)，也与亚热带的一些研究结果相一致(Park & Schwartz, 2015; Wang et al., 2015)。这一结果证实了物候事件前几个月的温度才是物候变化最好的指示器，而不是物候事件当月的温度(Fitter & Fitter, 2002; Miller-Rushing & Primack, 2008)。

我们发现大部分物种的展叶时间与展叶事件前1～3个月的降水有显著关系，这与之前的结论相一致：如在对西安的研究中发现，植物展叶时间与展叶事件前1月的降水有较明显的相关关系(白洁等，2010)。但只有1/3物种的开花时间对降水敏感，这与之前的研究结论也是相符的(Abu-Asab et al., 2001; Sparks et al., 2006)。物候期与物候事件前温度和降水的关系表现为部分主要受温度影响, 部分受降水影响。春季物候最终提前或推迟取决于温度和降水相互协同或抵消后的结果(Gordo & Sanz, 2009; Morin et al., 2010)。

本文的研究表明大部分物种的展叶期对温度和降水的交互作用敏感，少数物种的开花期对温度和降水的交互作用敏感。Du等(2017)对温带的研究表明， 温度与冬季降水的交互作用对植物的展叶与开花物候没有显著影响。亚热带地区植物与温带地区植物对气候的响应机制不同，这可能是造成研究差异的原因。为了更有效地建模和预测物候变化，特别是在研究缺乏的亚热带生态系统中，需要更深地了解温度和降水的交互作用如何对物候产生影响。

3.2 秋季物候对气候变化的响应

超过70%的物种表现出了叶变色期和落叶期与温度间的显著相关性，且大部分物种的叶变色期和落叶期都表现出随温度升高而推迟的趋势。以前的研究发现温度升高会造成秋季叶衰老物候的推迟(Menzel et al., 2006; Piao et al., 2006; Ge et al., 2015)，这与本文的结果一致。降水被认为是影响秋季物候的另一个重要的因素(Munne-Bosch & Alegre, 2004; Estrella & Menzel, 2006; Anderegg et al., 2013; Dreesen et al., 2014)，这与本文的研究结果不一致。本研究表明，亚热带地区的叶衰老物候受降水影响较小，主要受温度调控。

温带研究发现，秋季物候受温度和降水的共同作用影响(邓莉君，2017；王明等，2020)。我们发现仅有少数物种的叶变色期和落叶期受到温度与降水的共同作用影响，表明亚热带地区植物叶变色和落叶物候的环境驱动因子可能不同。我们的结果对丰富亚热带地区植物物候与全球气候变化关系的研究具有重要意义。

3.3 不同功能群植物物候对气候变化的响应

物候期对气候的敏感性与果实类型之间的关系很少被验证。本文研究了亚热带地区不同果实类型物种的展叶物候对温度的响应，结果表明在亚热带地区，肉质果和非肉质果的物种对温度的响应相似，而这种模式背后的机制还需要进一步的研究。

本文首次研究了亚热带地区虫媒和风媒植物物候与对温度的敏感性之间的差异。以前的研究发现早开花物种比晚开花物种对气候变暖的响应更敏感(Fitter & Fitter, 2002; Menzel et al., 2006; Calinger et al., 2013)，风媒传粉植物通常比虫媒传粉植物开花更早(Faegri & Pijl, 1979; Du et al., 2015)，而本研究并没有发现风媒传粉植物比虫媒传粉植物的响应更大，这可能是由于传粉昆虫在气候变化下所经受的极端低温较高，从进化上虫媒植物也需要较快提高花期从而与传粉昆虫匹配，减少败育的几率(Waser, 1979; Kudo et al., 2008; Rafferty & Ives, 2011)。

常绿树种和落叶树种的展叶物候对气候的响应表现出显著差异，开花物候对气候的响应表现出无显著差异。在温带地区，落叶树种展叶明显早于常绿树种(Panchen et al., 2014)；在亚热带地区，不同落叶性树种的展叶物候和温度显著相关(潘元琪，2019)，这与我们的结论相符合。常绿树种和落叶树种在开花前期，对降水的稳定性有一定需求，当月降水波动较大时，物种可能无法及时对温度等气候因子响应(潘元琪，2019)，造成不同落叶性树种的开花物候对气候的响应无明显差异。

4 结论

本研究为亚热带物候对气候变化响应研究方面提供了重要的案例。亚热带地区植物春季物候显著提前，秋季物候显著推迟，这种改变会导致植物生长季明显延长。对秋季物候应对气候变化的研究能够加深对叶衰老机制的了解，并提高预测叶衰老物候、碳循环和气候变化的可能性(Zani et al., 2020)。我们的结果表明温度和降水对亚热带物候的重要性。评估植物物候对气候的响应里功能群水平的变异性是了解气候变化如何改变生态系统的关键步骤。但本文的研究显示亚热带地区不同功能群的物种对温度的响应大部分无显著差异，说明气候变化对亚热带地区不同功能群的影响程度大部分趋同。这些结果对将来预测亚热带物候事件具有重要意义。