白足蚜小蜂成虫的生物学特性

萨岀拉，李可琢，刘青娴，赵艳丽，段立清

(内蒙古农业大学 林学院， 呼和浩特 010019)

寄生蜂在害虫生物防治方面得以成功利用，其中蚜小蜂在蚜虫的防治中取得良好效果[1-2]。短翅蚜小蜂(Aphelinusasychis)是桃蚜(Myzuspersicae)的重要天敌寄生蜂[3]，丽蚜小蜂(Encarsiaformosa)是粉虱的重要寄生蜂，在中国河北、河南、辽宁、山西、山东、北京、新疆等地利用丽蚜小蜂防治温室粉虱减少了农药的使用量和使用次数，为生产绿色有机瓜果蔬菜提供了保障[4-6]。

白足蚜小蜂(Aphelinusalbipodus)隶属膜翅目(Hymenoptera)、蚜小蜂科(Aphelinidae)、蚜小蜂属(Aphelinus)。可寄生多种蚜虫，分布于中国、日本、印度、美国等[7]。在新疆塔城，白足蚜小蜂不仅控制春小麦田发生的麦双尾蚜(Diuraphisnoxia)，而且还在野生寄主上起到控制作用[8]，在美国、埃及等国用白足蚜小蜂防治禾谷缢管蚜(Rhopalosiphumpadi)与玉米蚜(Rhopalosiphummaidis)，效果很好[9]。

白足蚜小蜂喜欢寄生桃粉大尾蚜(Hyalopteruspruni)的2～3龄期的若蚜，几乎不寄生1龄若蚜和成虫，20～30 ℃均利于白足蚜小蜂寄生、羽化，15 ℃以下或30 ℃以上的温度其寄生率极低或无法形成僵蚜、不能羽化[10]。以桃蚜(Myzuspersicae)为寄主时，成蜂平均寿命为 18～19 d，一生能寄生350～370头蚜虫[11]，产雄数量随着雌蜂的存活时间延长而增多[12]。目前，对白足蚜小蜂成蜂生物学特性的观察研究较少，它的交配、繁殖方式、寻找寄主寄生行为等均无文献记载。基于此笔者在实验室条件下选择桃蚜为寄主，对白足蚜小蜂的羽化、交配行为、生殖方式、寄生行为、生活史等进行观察研究，为科学利用白足蚜小蜂奠定基础。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

白足蚜小蜂为采集于内蒙古农业大学科技园区玉米上的玉米蚜僵蚜，室内用桃蚜大量繁殖。

用油菜(Brassicacampestrisvar.‘Shanghai qing’)土培苗饲养桃蚜：将泥沼质土、珍珠岩和蛭石以60∶20∶20(m/m)混匀装入高10 cm的育苗杯内，移入人工气候箱 (E-36L2美国,L∶D=14 h∶10 h)内，在播种15～20 d后，待长到6～8片真叶，移入小养虫笼(35 cm×35 cm×45 cm)内，接入40头成蚜繁殖1周后，再接入10对白足蚜小蜂。

1.2 羽化节律及性比

收集同一天出现的僵蚜，单头装到指形管内，待其羽化。从6:00-24:00每隔2 h观察并记录羽化数量，同时在显微镜下分辨出雌雄，记录雌雄性比，统计各时段羽化数量，明确日羽化节律。

1.3 交配行为

将羽化当天的未交配雌蜂和雄蜂各1头放入指形管内(直径1 cm，高6 cm)，体视显微镜下观察交配行为，用秒表记录求偶、交配前期、交配和交配后期的时间，并拍照。最少观察30对当天羽化的雌雄蜂。

将2头未交配雄蜂和1头未交配雌蜂、或2头未交配雌蜂和1头未交配雄蜂移到同一个指形管内，观察交配竞争。

将1头未交雌性成蜂接入1个指形管内，引入1头未交配的雄蜂观察交配，发现交配后，移出雄蜂，重新引入1头，若引入后30 min内没交配，则重新更换1头继续观察，以观察雌性的交配次数，连续观察3 h。同样，将1头未交配的雄性成蜂接入1个指形管内，引入1头未交配的雌蜂观察雄性交配次数。分别观察5对未交配的雌或雄蜂。

1.4 生殖方式

将剪下的油菜叶背面向上放入培养皿内(直径6 cm、高1.5 cm)，叶柄跨过培养皿壁浸入有水的塑料杯(直径4 cm，高6 cm)内，保鲜膜封口，刺孔通风，保持叶片新鲜。在皿内叶片上接入30头2～3日龄桃蚜。接入当天羽化、并已交配(两性生殖)的雌蜂 1 头，或接入当天羽化的未交配(孤雌生殖)的雌蜂 1 头，24 h 后将蜂移出，将培养皿置于温度25 ℃±1 ℃，光周期14L∶10D的培养箱内继续饲养观察。待出现僵蚜时，记录僵蚜数，待子蜂羽化后记录雌、雄蜂数量。交配与未交配的雌蜂分别重复15和10头。

1.5 寄生寄主行为

将油菜叶片背面向上，为方便观察将叶片紧贴在培养皿底部(直径6 cm、高1.5 cm)，用毛笔分别刷入1日龄、2日龄、3日龄、4日龄和5日龄未被寄生的蚜虫各1头，待蚜虫固定不太活动时，将1头已交配的雌蜂移入培养皿内，保鲜膜封口，刺孔通风。在体视显微镜下观察蚜小蜂对蚜虫的寄生行为，用秒表记录蚜小蜂将产卵器刺入蚜虫体里所需的时间。待小蜂拔出产卵器，则解剖被刺蚜虫，若蚜虫体内有蜂卵，则记为用于产卵的刺入时间，刺入无卵者不计其中。共观察20头雌蜂。

1.6 生活史

将油菜叶片背面向上紧贴在培养皿底部(直径6 cm、高1.5 cm)，在皿内叶片上接入50头 2～3日龄桃蚜，再接入一头已交配雌蜂，显微镜下观察。观察到蚜虫被刺时，就将其移出，接入培养皿内(有保鲜叶片，直径6 cm、高1.5 cm)，每天观察记录被刺蚜虫的发育情况，待僵蚜出现后，将其单头移入指形管，直至成蜂羽化。

1.7 数据统计与分析

使用Microsoft Excel 2010对调查数据进行平均数及标准误计算并制作线图；用徕卡DVM6c成像系统对成蜂行为进行拍照、录像分析。

2 结果与分析

2.1 羽化节律及性比

随机收集同一天的僵蚜245头，羽化出成蜂238头，其中雄蜂97头，雌蜂有141头，雌∶雄为1.45∶1。雌性多于雄性。

白足蚜小蜂日羽化节律明显，羽化高峰期为6:00-10:00，占总羽化数的34%(雌蜂)和 25.6%(雄蜂)，雌、雄成蜂羽化高峰期相似(图 1)。

图1 白足蚜小蜂羽化节律Fig.1 Emergence rhythm of Aphelinus albipodus

2.2 交 配

交配过程可分为求偶、交配前期、交配和交配后期(图2)，特点如下：

A.求偶;B.交配前期;C.交配;D.交配后期

求偶：将雌蜂和雄蜂先后引入指形管内，雌蜂静止不动，雄蜂到处寻找，找到后用触角轻碰雌蜂身体，然后迅速爬到雌蜂背上，求偶结束。历时 60.6 s±7.7 s。

交配前期：雄蜂用前足抱握雌蜂头部，后足踩在雌蜂背上，用头部摩擦雌蜂头部并抖动触角，雌蜂用触角触碰雄蜂触角、身体静止不动。历时27.1 s±2 s。

交配：雄蜂后退，两翅树立，后足支撑身体站立，前足和中足抱住雌蜂腹部，身体弯曲呈弓形，触角与头胸部呈垂直且保持不动，将交配器插入雌蜂的生殖孔，期间雄蜂触角轻轻晃动。历时 3.56 s± 0.15 s。

交配后期：雄蜂拔出交配器，再次爬到雌蜂背部，用头迅速摩擦雌蜂头部并抖动触角。随后雌蜂左右晃动身体，雄蜂向前或向后跳离雌蜂，交配后期结束。历时57 s±7.4 s。各阶段持续时间如表1，完成一次交配平均历时148.5 s±10 s。

2.3 交配次数及交配竞争

当两头雄蜂和一头雌蜂同处一指型管时，两头雄蜂间竞争明显(图3-A，3-B)。雄蜂发现雌蜂后，震动翅膀爬到雌蜂背部，用前足抱住雌蜂头部，后足踩在雌蜂翅上，与雌蜂抱对，此时另一头雄蜂快速赶来，后足支撑身体，腹部弯曲进行交配。雌蜂逃离，两头雄蜂追逐雌蜂争先抱对。

当两头雌蜂和一头雄蜂同处一指型管时，雌蜂间也存在竞争(图3-C)。雄蜂追逐爬到其中一头雌蜂的背部，另一头雌蜂也快速赶来，在附近不断敲打触角，雄蜂与前一头雌蜂结束交配即可爬到另一头雌蜂背上并交配。

表1 白足蚜小蜂交配过程各阶段持续时间Table 1 Duration of mating behavior of Aphelinus albipodus at each stage

A.2头雄蜂争先与1头雌蜂抱对; B.另一头雄蜂与雌蜂交配;C.1头雌蜂干扰正在与另1头雌蜂抱对的雄蜂.

成蜂羽化当天即可交配。雄、雌蜂都可多次交配。第一次交配后的雌蜂可与1～2(平均1.8±0.2)头未交配雄蜂交配，雌蜂安静停留在皿壁上等待交配。2次交配后的雌蜂快速行走处在兴奋状态；雄蜂在观察的3 h内平均可与10.4±2.0个雌蜂交配。

2.4 生殖方式

白足蚜小蜂可进行孤雌生殖和两性生殖。雌蜂不交配即可产卵寄生，一头未交配雌蜂24 h内可寄生19.7±1.10头蚜虫，繁殖出18.8±1.0头雄性子蜂。1头交配后的雌蜂在24 h内可寄生16.9±1.14头蚜虫，繁殖16.5±1.19头子蜂，其中9.9±1.1头雌蜂、6.6±0.4头雄蜂，雌∶雄=1.5∶1(表2)。

表2 两性生殖和孤雌生殖下白足蚜小蜂子代数量及性比Table 2 Number and sex ratios of offsprings of Aphelinus albipodus reproduced by parthenogenesis and amphigenesis

2.5 寄生过程及行为

白足蚜小蜂是蚜虫的内寄生、单寄生蜂，其寄生过程分为搜寻寄主、试探寄主、产卵寄生或取食寄主、清扫梳理5个步骤(图4)。

A.寻找寄主;B.试探寄主;C.产卵寄生;D,F.清扫梳理; E.取食寄主

搜寻寄主：白足蚜小蜂在培养皿内行走，触角不停地上下敲打，时而改变行走方向，搜寻寄主。一般选择就近蚜虫作为目标寄主，耗时0.6～ 18 min。

试探寄主：找到目标寄主，距离目标蚜虫约1倍蜂体长度时停下来，身体向前延伸，触角下垂，停止敲打，前足、中足支撑身体左右晃动，若察觉寄主不适合，就继续寻找，若适合产卵，就等待时机。该过程用时1～88 s，平均23.9 s±5.4 s。

产卵寄生：身体迅速调转180°，后足支撑身体向下呈蹲坐状态，双翅后半部向前折叠，向上弓形伸出产卵器，从蚜虫腹部刺入产卵位点。如果产卵点合适，试探 1次即可产卵。若刺入点不适合调转身体180°，重新试探。产卵寄生时长 112.8 s±10.1 s。产卵结束时收回产卵器，腹末收缩，双翅恢复原状。

取食寄主：当产卵器刺入蚜虫时间超出3 min时，蚜小蜂会取食该蚜虫体液。雌蜂收回产卵器，转体180°，触角不停地敲打，从伤口处吮吸蚜虫体液，有时再次转身用产卵器再次刺入，后吮吸蚜虫体液，直至蚜虫干瘪、死亡。

清扫梳理：用前足摩擦清理头部、触角和胸部；后足清理双翅和腹部；同侧的前、中足及中、后足两两相互摩擦清理。整理平均时长17.8 s±4 s。

白足蚜小蜂对1日龄、2日龄、3日龄、4日龄和5日龄寄主蚜虫的试探、产卵寄生及清扫梳理时间无明显差异(表3)。

表3 白足蚜小蜂对不同龄期桃蚜的试探、产卵寄生及清扫梳理时间Table 3 Time of probing insertion site, parasitic oviposition and cleaning and carding of Aphelinus albipodus at different stages of nymphs of Myzus persicae

2.6 生活史

白足蚜小蜂以桃蚜为寄主时，从产卵寄生到蚜虫变黑为僵蚜时平均为5.45 d±0.76 d，最短 4 d，最长需要7 d。从僵蚜到成虫羽化平均需要 6.56 d±0.73 d，最长8 d，最短5 d。整个生活史平均11.94 d±1.18 d，最短10 d，最长需要14 d (表4)。

表4 白足蚜小蜂在桃蚜上的生活史Table 4 Life cycl of Aphelinus albipodus on Myzus persicae

3 结论与讨论

与大多数寄生蜂一样，白足蚜小蜂主要集中在上午羽化。羽化当天就能交配、繁衍后代。昆虫繁衍后代一般采取多次交配策略，加快一个种群的进化，使自身基因得到延续，多次交配策略在完善其规模化繁殖上起着至关重要的作用[13]。白足蚜小蜂雄蜂、雌蜂都可多次交配，与蝇蛹金小蜂(Pachycrepoideusvindemiae)交配习性相一致[14]。雌蜂与雄蜂交配 1次得到足够的精子[15]，而有些雌蜂羽化后、产卵前的最初交配阶段便进行多次交配或在1 次交配即可产卵寄生，待耗尽活性精子之后需进行再次交配以补充精子[16]，在人工大量繁育及利用白足蚜小蜂时，应注意雌雄蜂的配比，而最优配比有待进一步研究。

卵-僵蚜-成蜂羽化的发育历期为10～ 14 d，这与苹果绵蚜蚜小蜂(Aphelinusmali)恒温下的发育历期相一致[17]。

白足蚜小蜂雄蜂间交配竞争行为与海氏桨角蚜小蜂(Eretmocerushayati)有明显区别[13]，海氏桨角蚜小蜂雄性交配竞争表现为：当一头雄蜂爬到雌蜂背部准备与其交配或正在交配时，另一头雄蜂会快速接近也试图爬到雌蜂背部，两头雄蜂互相打斗，雌蜂逃离。

白足蚜小蜂的交配行为与日本食蚧蚜小蜂(Coccophagusjaponicus)的交配行为有区别，表现在交配后期。日本食蚧蚜小蜂交配后期是用后足为支撑，前足放在雌蜂翅上，中足悬空，翅有节奏地摆动，每次摆动时，触角也随之摆动1次[18]。

寄生蜂一般以两性生殖繁衍后代，受精卵发育成雌蜂，非受精卵发育为雄蜂。同时，寄生蜂进行孤雌生殖，不经过雌雄交配，卵不受精发育成新个体[19]。白足蚜小蜂既可产雄孤雌生殖，又可产雌雄两性生殖。什么情况下进行孤雌生殖或两性生殖，还需深入研究。

昆虫产卵寄生行为和搜寻寄主能力是其寻觅生存资源和繁衍后代的一种本能[20]。采取什么路线寻找寄主是其长期适应生存环境的结果。白足蚜小蜂寻找寄主是一个连续过程，其中最有特点的是产卵寄生时后足支撑身体向下呈“蹲坐”状态，双翅后半部向前折叠，产卵器触及到寄主植物(叶片)形成一个支撑点，再向上刺入寄主蚜虫体内，这与褐带蚜小蜂(Aphelinusmaculatus)产卵过程的产卵器插入不同[21]，刺入产卵的速度比褐带蚜小蜂快30 s，而且提升了产卵器一次刺入寄生的效率。