神农架川金丝猴初产雌性妊娠期异亲哺乳

胡晴朗 武阅 姚辉 杨万吉 禹洋* 向左甫

（1 中南林业科技大学生命科学与技术学院，长沙 410004）

（2 湖北神农架金丝猴保育生物学湖北省重点实验室，神农架 442411）（3 中南林业科技大学林学院，长沙 410004）

灵长类动物生长发育过程中，雌性往往承担着主要的育幼责任，因此，母亲是帮助灵长类婴儿尽早适应环境并独立生活的重要角色(Förster and Cords,2002;Xiet al.,2008;Brigaet al.,2012)。对大多数群居型灵长类动物而言，母亲以外的成员也常常参与照料婴猴，该现象普遍存在于旧大陆猴中，如黑带卷尾猴(Cebus olivaceus)(O’Brien and Robinson, 1991)、长尾叶猴(Semnopithecus entellus) (Jay, 1963)、青长尾猴(Cercopithecus mitis stuhlmanni) (Förster and Cords, 2002)、豚 尾 狒 狒(Papio ursinus) (Henzi and Barrett, 2002) 和川金丝猴(Rhinopithecus roxellana)(刘峻杉等，2021)，这种现象统称为“非母亲”照料(Goldizen, 1987;Maestripieri,1994)。川金丝猴“非母亲”照料行为的类型包括：怀抱、接触、理毛、哺乳和携带(刘峻杉等，2021)。与其他类型的“非母亲”照料相比，异亲哺乳则是一种比较特殊的行为(Xianget al., 2019)。鉴于乳汁的产生代价高，尤其在资源有限的情况下，哺乳可能通过生理和营养压力对母亲的健康产生负面影响，降低生存率和未来的繁殖成功率(Clutton-Brocket al.,1989)，因此经常性的异亲哺乳在非人灵长类动物中并不多见。在川金丝猴中，异亲哺乳行为仅局限于婴猴出生后的前3 个月，这种行为能提高婴猴的越冬存活率；由于异亲哺乳行为常以互惠的方式存在于亲缘关系较近的雌性之间，因此该行为被认为支持异亲哺乳进化的亲缘选择假说(Kin selection hypothesis)和互惠合作假说(Reciprocity hypothesis)，但解释其他哺乳动物异亲哺乳行为的母亲错误照料假说(Misdirected maternal care)和母性学习假说(Parenting hypothesis)在川金丝猴中认为没有证据支持(Xianget al., 2019)。旧大陆猴物种中关于初产雌性妊娠期异亲哺乳的报道仅在日本猕猴(Macaca fuscata)中出现(Tanaka,2004)，在其他物种中极少见。日本猕猴雌性泌乳已经被证明与胎间间隔有关，当连续两年产仔，哺乳期将会持续到分娩；当胎间间隔为1年，哺乳期将持续到下一次妊娠早期；当胎间间隔超过1年时，在下一次受孕前会停止泌乳(Tanaka,1992)。该研究主要针对经产雌性，初产雌性的泌乳始动时间和机制尚未详细探讨。但通过麻醉处于孕期的日本猕猴对其进行挤奶的实验发现，2 只初次怀孕的日本猕猴在分娩前3 个月已分泌乳汁(Tanakaet al.,1993)。尽管Xiang 等(2019)曾提及在川金丝猴中，初次生产的雌性有异亲哺乳行为出现，但对该行为并没有详尽描述。

本研究中，我们报道了2只不同社会单元川金丝猴的初产雌性妊娠期异亲哺乳现象，它们均在哺乳行为后1个月内产下新生儿。该发现扩增了非人灵长类动物初产雌性分娩前泌乳的物种分布，并且可能支持异亲哺乳演化的母性学习假说。

1 研究方法

研究地点位于湖北省神农架国家公园大龙潭川金丝猴野外科研基地(北纬31°29′65″，东经110°117′93″；海拔2 160 m)。地处中纬度北亚热带季风区，拥有中国中部地区最大的原始森林，受大气环流控制，气温偏凉且多雨雪，冬季漫长。

研究对象为人工补食川金丝猴种群，2021年4月该猴群由7个一雄多雌单元(One male unit,OMU)和1个全雄单元(All male unit,AMU)组成，包括成体、亚成年和婴猴，总数量在80 只左右。所有个体均能通过体色或面部特征进行识别，可在20 m 范围内观察。工作人员每天在固定地点以苹果、橙子、红薯等食物对该猴群交替投喂2 次，投喂时间为11: 30—12: 00 和17: 30—18: 00，其余时间自由采食树叶、树皮等食物。群内除6只婴猴尚依靠乳汁生存之外，其他个体均接受投食。平均每只猴子日摄入量约650 g，约为神农架川金丝猴繁育基地笼养猴日食量的1/2。

研究采用焦点动物取样(连续记录) 并结合电子通讯设备(一加7pro)拍摄记录2只初产雌性的妊娠期异亲哺乳过程的细节，所观察到的哺乳行为以能够清晰看到婴猴吸吮乳头并伴随吞咽动作为准。异亲哺乳事件所涉及的个体信息及社会单元如表1所示。

表1 妊娠期雌性个体及其哺乳信息Table 1 Parturient females and their lactation information

2 结果

2021 年4 月13 日13:47，记录到1 只初次怀孕但未生产雌性(小乔)给同社会单元(迎松)其他雌性的婴猴哺乳(图1a)，被哺乳的婴猴刚出生23 d。婴猴被小乔抱在怀中，以每秒1.5次的恒定速率吸吮小乔的左侧乳头，持续至少20 s(13:47:02 发现时，婴猴已经在吸乳)。整个过程小乔低头看着怀中的婴猴，20 s过后，婴猴母亲走过来靠近小乔，并将婴猴抱到自己怀中(用时6 s，图1b)。13:47:28婴猴开始吸吮母亲左侧乳头，13:47:54母亲用舌头舔舐婴猴的脸部，持续5 s。小乔在婴猴母亲将婴猴抱走后仍然短暂注视了婴猴5 s，随后便开始为自己理毛。2021年4月28日，小乔产下1只雌性婴猴。

2021年4月16日12:22，在贝壳单元记录到了类似的现象。初次怀孕未生产的雌性小荷，给同社会单元内1 只11 日龄的婴猴哺乳(图1c)。小荷将婴猴横抱于怀中，婴猴以每秒2次的恒定速率吸吮小荷的右侧乳头，此过程中小荷发出尖叫声，但并没有阻止婴猴吸吮乳头。哺乳持续到第14 s时小荷起身携带婴猴移动小段距离，此时无法观察到具体的吸吮动作，再次对准婴猴拍摄时，婴猴被1 只青少年雌性抱走(图1d)，但婴猴并未尝试吸吮该青少年雌猴的乳头。2021年4月21日，小荷产下1只雌性婴猴。

图1 初次怀孕未生产雌性妊娠期哺乳过程. a：小乔给婴猴哺乳；b：婴猴被母亲抱走继续哺乳，小乔注视；c：小荷给婴猴哺乳；d：一只青少年雌性抢抱小荷怀里的婴猴Fig. 1 The process of suckling of sexually mature females during their first pregnancy period. a: XiaoQiao suckled the infant; b:The infant was carried away by his mother and continued to be nursed, while XiaoQiao watched; c: XiaoHe suckled the infant; d:A teenager female snatched the infant in XiaoHe’s arms

两只初产雌性生产1个月后，我们通过随机取样记录了其亲生后代吸吮左右乳头的时间。在取样过程中，保证婴猴是在营养性吸吮的状态，并且保证了哺乳的完整性，每一次哺乳婴猴都可以在左右乳头间自由转换。案例1小乔哺乳的总时长为83.0 min，平均每次哺乳时长约为12.0 min(SD = 11.5)，左右两侧乳头被吸吮的时间分别占总时长的72.10%和27.90%。案例2小荷哺乳的总时长为36.0 min，平均每次哺乳时长约为5.2 min(SD=3.1)，其左右两侧乳头被吸吮的时间分别占总时长的19.30%和80.70%。

3 讨论

案例1中，婴猴被母亲抱走后继续寻找并吸吮母亲的乳头；而在案例2中，婴猴被青少年雌性抱走后没有再继续吸吮该青少年雌猴的乳头。这也许是由于青少年雌性个体的乳头没有发育，导致婴猴难以吸吮；但也可能是婴猴有能力分辨产奶个体和非产奶个体。事实上，区分自己母亲与其他个体乳房的能力在日本猕猴(Tanaka,2004)和人类新生儿中均已得到证实(MacFarlane, 1975)。此前所记录到灵长类中妊娠期泌乳的情况仅包括日本猕猴、卡拉哈里沙漠地区和危地马拉农村地区的妇女(Konner, 1977; Kleinet al., 1977)。本次对川金丝猴观察显示，两案例中的婴猴吸吮速率虽有所差异，但都以恒定速率吸吮怀孕雌性的乳头，并且出现规律性的吞咽动作，这与婴猴吸吮自己母亲乳头时的行为一致，因此可确定这两名初产雌性在分娩前至少半个月左右已有乳汁分泌。

根据亲缘选择理论，处于哺乳期的雌性会互相哺乳与自己亲缘关系较近个体的后代，这将提高近亲后代的生存率从而间接提高自身的适合度(Xianget al., 2019)。相较于已经达成互惠关系的经产雌性来说，由于无法确定是否能得到相同的回馈，初产且处于妊娠期的雌性在哺乳非亲生后代时所承受的风险可能更高。而在一些哺乳动物中，增加哺乳频率似乎对产奶具有积极作用。如对家猪的研究发现，哺乳频率相对较高的母猪在整个哺乳期为后代提供更多乳汁，其后代增重更多(Spinkaet al.,1997)。同样，人类母亲哺乳经验以及护理缺乏可能导致产妇分娩后的前几天泌乳量很少，通过孕期刺激乳头的方式可以提高泌乳素的分泌，达到缩短泌乳始动时间，增加泌乳量的目的(莫怡芬等，2015；曹倩倩，2019)。此前，对日本猕猴的研究认为，处于妊娠期的雌性出现异亲哺乳行为不会改变雌性的泌乳率(Tanaka,2004)，该研究通过产后婴猴吸吮时间以及吸乳速率估算雌性产奶量，并与不同雌性个体进行对比，结果未发现差异。这可能是因为实验过程忽视了不同婴猴吸乳频次、饥饿程度以及雌性奶流量等其他因素的影响导致差异不显著(Cameron,1998)。

据我们观察，2021 年3—5 月，29%的初产雌性(n= 7)出现妊娠期哺乳的现象。目前为止，这种现象并不经常发生，期间两名雌性均只记录到1 次，且只有一侧乳房被吸吮过。这两名雌性分娩后1个月左右，与未在妊娠期有过异亲哺乳行为的初产雌性相比，其左右乳头大小明显不同(妊娠期被吸吮过的一侧大于未被吸吮的一侧)，这与数据所显示的亲生后代吮吸两侧乳头的频率存在差异的结果相对应。我们推测，这两名雌性妊娠期哺乳使一侧乳房受到刺激后泌乳量有所增加，导致亲生后代出生后更多地选择泌乳量较多的一侧。

此外，Xiang 等(2019)的研究中，可能由于样本量较少无统计学意义而认为初产雌性产后异亲哺乳行为不支持母性学习假说。本研究暗示初产雌猴在分娩前就有哺乳非亲生后代的行为，为日后哺育亲生后代积累了经验，支持母性学习进化机制。因此发生在初产雌猴妊娠期的异亲哺乳现象不仅可以刺激泌乳生理过程，为即将出生的后代提供相对更多的乳汁，帮助提高后代存活率，也能促进雌猴获得哺乳经验。

本研究由于样本量较小，推测性的结论还需进一步的数据支持，有一些问题有待深入探讨，如川金丝猴孕期泌乳的生理机制，乳汁中能量的变化过程等，了解这些问题有利于川金丝猴物种保护，同时也能够为其他哺乳动物的哺乳行为提供借鉴意义。

致谢：感谢湖北神农架国家级保护区管理局大龙潭金丝猴研究基地工作人员吴锋、黄天鹏等对本研究的支持，于慧和林锦煌协助收集部分数据。