六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食功能反应

李 盼，朱津贤，莫小娜，林幸明，刘田振，李金花，蔡笃程

（海南大学植物保护学院/热带农林生物灾害绿色防控教育部重点实验室，海口 570228）

普通大蓟马Megalurothripsusitatus(Bagnall)又称豆大蓟马，隶属缨翅目Thysanoptera蓟马科Thripidae大蓟马属Megalurothrips，是亚洲地区豆科植物上最主要的害虫[1-3]。蓟马若虫和成虫均可取食为害植物幼嫩组织、花朵和果实，尤其偏好取食花蕾，高峰期时一朵花内普通大蓟马数量高达上百头，往往造成植物花蕾皱缩、畸形甚至凋落，严重影响果荚的形成[4-6]。除造成产量损失，普通大蓟马还在果荚上取食和产卵，使得豆荚品质降低。海南地处热带地区，是我国冬季瓜菜的主要种植区，普通大蓟马在豇豆和四季豆等作物上发生严重。目前，普通大蓟马的防治仍然以化学农药为主，但是该虫生命周期短、繁殖速度快，隐匿性强、多数时候藏于花内，化学防治效果并不理想。而且，长期不合理的农药使用反而加剧了抗药性的发展[7,8]。为降低农药使用量、促进农产品绿色发展，利用天敌昆虫开展生物防治是普通大蓟马治理的发展趋势。

目前，已报道的普通大蓟马天敌包括寄生蜂和捕食性蝽。1990年，Chang[9]于台湾地区赤豆田中采集了普通大蓟马，在其若虫上发现了一种寄生蜂侧姬小蜂Ceranisusmenes。次年，Lee等[10]在当地发现了普通大蓟马的另一种天敌南方小花蝽Oriusstrigicollis。印度也报道了一种普通大蓟马的捕食性天敌Orius maxidentex，并发现其对向日葵上的普通大蓟马有一定的控制效果[11]。然而，普通大蓟马在海南本地的天敌资源报道较少。六斑月瓢虫Menochilussexmaculata属鞘翅目Coleoptera瓢虫科Coccinellidae，是我国广东、广西和海南等南方地区农田生态系统中的优势天敌昆虫。该瓢虫食性广、捕食量大、繁殖力强，对众多农作物害虫包括蚜虫、粉虱以及其他小型昆虫表现出良好的控害能力[12-14]。为评价六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食潜能，本试验测定了六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食功能反应以及其对普通大蓟马成虫、蛹和若虫的捕食选择性。由于豆蚜和普通大蓟马是豇豆上的重要害虫且发生期有一定的重合，六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食作用会受到豆蚜的干扰作用，本研究也评估了豆蚜的种间干扰对六斑月瓢虫捕食作用的影响，以期更加全面地评估六斑月瓢虫在普通大蓟马种群数量控制中的效能。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

普通大蓟马：2019年1月采自陵水黎族自治县的豇豆田中，在室内于（26±1）℃，相对湿度70%±10%，光周期16L∶8D的条件下用豇豆继代饲养，挑取同代且生长大小一致的普通大蓟马2龄若虫、3龄若虫、伪蛹以及3日龄的成虫作为供试虫源。

六斑月瓢虫：2018年12月采自海南大学海甸校区农科实验基地玉米田中，在室内以玉米蚜继代饲养。饲养获得的2龄幼虫、3龄幼虫和成虫作为供试昆虫用于捕食试验。

1.2 六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食功能反应

将六斑月瓢虫2龄幼虫、3龄幼虫及成虫分别单头置于培养皿内进行24 h饥饿处理，培养皿内放有湿润棉球为瓢虫补充水分。试验中共设有6个捕食者-猎物组合，六斑月瓢虫2龄幼虫-普通大蓟马2龄若虫、成虫，六斑月瓢虫3龄幼虫-普通大蓟马2龄若虫、成虫，六斑月瓢虫成虫-普通大蓟马2龄若虫、成虫。不同的捕食者-猎物组合中，普通大蓟马密度设置不同。具体为：六斑月瓢虫 2龄幼虫捕食试验中，普通大蓟马2龄若虫及成虫密度设置分别为30、60、90、120、150头/瓶和1、2、4、6、8头/瓶；六斑月瓢虫3龄幼虫捕食普通大蓟马时，蓟马2龄若虫和成虫密度分别为50、100、150、200、250头/瓶和10、15、20、25、30头/瓶；六斑月瓢虫成虫捕食普通大蓟马时，猎物密度分别为 2龄若虫 50、100、150、200、250头/瓶和成虫20、40、60、80、100头/瓶。捕食试验于柱状玻璃瓶（d＝6 cm，h＝8 cm）内开展，先用保鲜膜封住瓶口，在保鲜膜上扎一个可容纳小毛笔的孔口，接入大小一致的普通大蓟马和一头已饥饿的六斑月瓢虫，并放入豇豆嫩叶供蓟马取食。豇豆叶用滤纸保湿，玻璃瓶顶部用保鲜膜封口，并用昆虫针在其上扎些小孔以透气。每处理重复5次，24 h后检查记录普通大蓟马的被捕食数量。

1.3 普通大蓟马密度对六斑月瓢虫寻找效应的影响

根据1.2中所述方法与结果，六斑月瓢虫2龄幼虫、3龄幼虫和成虫对普通大蓟马的寻找效应（S），按照公式S＝a/(1＋aThNo)进行拟合。

1.4 六斑月瓢虫对普通大蓟马不同虫态的取食选择性

选取六斑月瓢虫3龄幼虫和成虫开展其对普通大蓟马不同虫态的捕食选择试验。幼虫选择性试验中，普通大蓟马2龄若虫、3龄若虫、伪蛹及成虫各接入20头于玻璃瓶内，将1头饥饿处理24 h的六斑月瓢虫放入，观察捕食情况；六斑月瓢虫成虫选择性捕食试验中，接入普通大蓟马2龄若虫、3龄若虫、伪蛹和成虫各30头，同样接入1头已饥饿处理24 h的六斑月瓢虫进行捕食。每个处理重复5次，24 h后检查记录各个玻璃瓶中被捕食的普通大蓟马2龄若虫、3龄若虫、伪蛹及成虫数量。

1.5 猎物种间干扰对六斑月瓢虫幼虫捕食普通大蓟马的影响

在六斑月瓢虫（3龄）幼虫捕食普通大蓟马（2龄）若虫的试验中，加入豆蚜若虫开展种间干扰对捕食作用的影响。接入普通大蓟马若虫和豆蚜各100头于玻璃瓶中，放入1头饥饿24 h 的六斑月瓢虫进行捕食，重复5次。24 h后检查记录普通大蓟马2龄若虫及豆蚜被捕食数量。

1.6 数据统计与分析

捕食功能反应采用Holling II圆盘方程进行拟合[15]，通过卡方检验确定六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食功能反应类型，其观察值拟合 Holling Ⅱ及 Holling Ⅲ反应模型。Holling Ⅱ捕食功能反应模型为Na＝aTN0/(1＋aThN0)，用最小二乘法估计各参数，其中Na为捕食者的捕食数量，a为捕食者六斑月瓢虫对猎物的瞬时攻击率，T为试验总时间为1 d，N0为猎物密度，Th为处置一头猎物所花费的时间。Holling Ⅲ 捕食功能反应模型Na＝aexp（-b/N0），式中Na为捕食者的捕食数量，a为日最大捕食量，b为捕食者最佳寻找密度。利用拟合 Holling Ⅱ功能反应模型所得参数，估计六斑月瓢虫对普通大蓟马的寻找效应方程S＝a/(1＋aThN0)，式中a为瞬时攻击率，N0为猎物密度，Th为处置时间。六斑月瓢虫对普通大蓟马的取食选择性用选择系数Q表示，Q＝某普通大蓟马虫态被捕食数占总捕食的百分比/某普通大蓟马虫态占猎物总数的百分比，当Q＞1时，表示捕食者对猎物该虫态具有偏好性。种间干扰试验，即豆蚜对六斑月瓢虫捕食普通大蓟马作用的影响使用t检验进行显著性分析。以上试验结果均采用SPSS 17.0软件进行数据分析以及Origin 2018软件作图。

2 结果与分析

2.1 六斑月瓢虫对普通大蓟马成虫和若虫的捕食能力

不同龄期六斑月瓢虫对不同密度普通大蓟马成虫和若虫的捕食量如图1所示。六斑月瓢虫2龄幼虫、3龄幼虫和成虫对普通大蓟马若虫的捕食量（图1-B1、B2和B3）均高于对蓟马成虫（图1-A1、A2 和A3）的捕食量。当猎物龄期一定时，六斑月瓢虫的捕食作用随龄期增大而增加，六斑月瓢虫3龄幼虫捕食量大于2龄，成虫捕食量大于幼虫。六斑月瓢虫对同一龄期普通大蓟马的捕食作用受猎物密度影响，六斑月瓢虫捕食量随着猎物密度的增加而增大，当猎物密度增加到一定程度后，其捕食量增加的速度逐渐减缓。

图1 不同普通大蓟马成虫（A）与2龄若虫（B）密度下六斑月瓢虫（2龄幼虫、3 龄幼虫与成虫）的捕食量Fig.1 The response of feeding amount of M.sexmaculata to variable density of M.usitatus adult (A) and 2nd-instar larvae (B)

2.2 Holling Ⅱ功能反应模型拟合结果

根据Holling Ⅱ型圆盘方程拟合得到六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食功能反应及相关参数（表1）。六斑月瓢虫2龄幼虫、3龄幼虫和成虫捕食功能方程的Rsq值均大于0.9，表明拟合效果好。比较各参数后可知，在捕食普通大蓟马成虫时，六斑月瓢虫成虫的瞬时攻击率最高，其次为3龄瓢虫幼虫，2龄瓢虫幼虫对普通大蓟马成虫的瞬时攻击率最低。而在捕食普通大蓟马若虫时，六斑月瓢虫2龄幼虫瞬时攻击率最高，大于3龄幼虫和成虫的攻击率。同时，结果显示，六斑月瓢虫2龄幼虫、3龄幼虫和成虫对普通大蓟马成虫的捕食能力和日最大捕食量随幼虫龄期增加逐渐增加，成虫高于幼虫。处理时间与之相反，成虫所用时间最短，其次为3龄幼虫，2龄幼虫处理猎物所用时间最长。不同虫态的六斑月瓢虫捕食普通大蓟马2龄若虫时，其捕食能力也随幼虫龄期增加而增加，瓢虫成虫捕食能力最大达748.71头，3龄幼虫的捕食能力（654.44头）大于2龄幼虫（484.09头），处理猎物所用时间反之，2龄幼虫所用时间最长，成虫最短。

表1 六斑月瓢虫对普通大蓟马2龄若虫与成虫捕食作用的HollingⅡ模型拟合结果Table 1 The predatory functional response of M.sexmaculata to M.usitatus (2nd-instar larvae and adult) determined with HollingⅡ

2.3 Holling Ⅲ功能反应模型拟合结果

将 Holling Ⅲ型功能反应方程中猎物密度N0进行倒数处理，方程转化为Na＝aexp(-bT)指数模型，T＝1/N0。将不同密度下的捕食量与各猎物密度倒数进行曲线拟合，结果如表2所示。六斑月瓢虫2龄、3龄幼虫和成虫捕食普通大蓟马成虫和2龄若虫时，均拟合Holling Ⅲ型功能反应。卡方检验结果显示，六斑月瓢虫捕食量观察值与理论值无显著差异。由表可知， Holling Ⅲ型功能反应获得的日最大捕食量不同于Holling Ⅱ的结果。在各捕食组合中，六斑月瓢虫成虫对普通大蓟马2龄若虫日捕食量最大为264.46头，其次为六斑月瓢虫3龄幼虫，每日最多可捕食2龄若虫245.62头。和捕食普通大蓟马若虫的量相比，六斑月瓢虫对蓟马成虫的捕食量较低，瓢虫成虫、3龄幼虫和2龄幼虫日最大捕食量为分别为93.03、29.90和3.87头。而且，各处理间的最佳寻找密度也不尽相同，六斑月瓢虫成虫取食2龄普通大蓟马若虫时，最佳寻找密度最高（86.73头），其次为3龄瓢虫幼虫取食2龄蓟马若虫时（85.27头），在2龄瓢虫幼虫取食普通大蓟马成虫时该值最低（1.83头）。从Holling Ⅲ拟合方程可知，其与Holling Ⅱ结果有一定的相似性，即在一定范围内，六斑月瓢虫的捕食量随着普通大蓟马密度增加而增加，当猎物密度增加到一定高度后，捕食量变化逐渐趋于平缓。

表2 六斑月瓢虫对普通大蓟马2龄若虫与成虫捕食作用的Holling Ⅲ模型拟合结果Table 2 The predatory functional response of M.sexmaculata to M.usitatus (2nd-instar larvae and adult) determined with Holling Ⅲ

2.4 六斑月瓢虫对普通大蓟马的寻找效应

六斑月瓢虫对普通大蓟马2龄若虫和成虫的寻找效应均随猎物密度增加而降低（图2）。当六斑月瓢虫捕食普通大蓟马成虫时，3龄瓢虫幼虫寻找效应高于2龄幼虫。六斑月瓢虫对普通大蓟马2龄若虫的寻找效应也随其虫态变化存在差异，在一定猎物密度范围内（50～150头），成虫搜寻能力最高，幼虫中随龄期增加搜寻能力增加。但整体来说，六斑月瓢虫对普通大蓟马幼虫的搜寻能力较高，在猎物密度小于100头时，瓢虫幼虫和成虫的寻找效应均高于0.8。

图2 六斑月瓢虫对普通大蓟马成虫（A）和2龄若虫（B）的寻找效应Fig.2 The searching efficiency of M.sexmaculata to variable density of M.usitatus adult (A) and 2nd-instar larvae (B)

2.5 六斑月瓢虫对普通大蓟马的取食选择性

六斑月瓢虫对普通大蓟马2龄若虫、3龄若虫、伪蛹及成虫的捕食选择性存在显著差异，对各虫态普通大蓟马的捕食量和选择系数如表3所示。六斑月瓢虫3龄幼虫偏好捕食普通大蓟马若虫，对2龄和3龄若虫的捕食选择率分别为32.43%和31.35%，其选择系数均Q＞1，对伪蛹的捕食选择率为27.44%，对成虫的捕食偏好性最差，选择率只有8.78%。六斑月瓢虫成虫同样偏好捕食普通大蓟马若虫，对2龄和3龄若虫的捕食选择率分别为32.82% 和32.44%，对伪蛹和成虫的选择系数Q均小于1，捕食选择率分别为24.71%和10.03%（表3）。结果表明，当普通大蓟马2龄若虫、3龄若虫、伪蛹和成虫同时存在时，六斑月瓢虫3龄幼虫会优先捕食普通大蓟马若虫及伪蛹，而六斑月瓢虫成虫会优先捕食普通大蓟马若虫。

表3 六斑月瓢虫3龄若虫与成虫对普通大蓟马不同虫态组合的选择性Table 3 Selection coefficient of 3rd-instar larvae and adult of M.sexmaculata to different combination of M.usitatus

2.6 猎物种间干扰对六斑月瓢虫幼虫捕食普通大蓟马作用的影响

猎物种间干扰对六斑月瓢虫捕食普通大蓟马若虫的作用存在显著影响（图3）。当豆蚜和普通大蓟马同时存在时，六斑月瓢虫幼虫对普通大蓟马的捕食率（41.00%）显著低于仅以普通大蓟马（76.17%）为食物时，即六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食效能因豆蚜的存在而显著降低（t＝10.264，df＝10，P＜0.001）。同时，结果显示，相较于提供单一猎物时的捕食能力，六斑月瓢虫对豆蚜的捕食率在两种猎物同时存在时没有显著变化（t＝1.773，df＝10，P＝0.107）。

图3 豆蚜对六斑月瓢虫捕食普通大蓟马效能的干扰作用Fig.3 The interference of A.craccivora on the predatory of M.sexmaculata to M.usitatus

3 讨论

天敌昆虫在害虫防治中具有重要的作用，捕食功能是评价天敌控害潜能的重要方法[16]。在开发利用小花蝽、异色瓢虫和七星瓢虫等天敌昆虫进行害虫防治时，均对天敌捕食功能开展了相应研究[17-20]。随着普通大蓟马抗药性加剧，其防控难度增加，寻找和开发本地天敌昆虫成为普通大蓟马防控工作的重要环节。六斑月瓢虫广泛分布于我国南方农林生态系统中，由于其对多种生境具有良好的适应性，且具有耐高温的特性[21]，是热带地区（如海南）重要的生防资源。本研究发现，六斑月瓢虫对普通大蓟马也有较强的捕食能力，可捕食普通大蓟马成虫和若虫、伪蛹。六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食功能反应可拟合Holling Ⅱ型和Holling Ⅲ型圆盘方程。当普通大蓟马密度较高时，Holling Ⅱ型和Holling Ⅲ型反映出相似的捕食行为，即随着猎物密度增加六斑月瓢虫的捕食量增加，后捕食量增幅减缓。六斑月瓢虫对多种农林害虫，如柑橘木虱、烟蚜、玉米蚜、螺旋粉虱幼虫和菊小长管蚜的捕食量也表现出先随猎物密度增大而增加，最后逐渐稳定的特点[22-25]。但本研究中，根据Holling Ⅱ 型和Holling Ⅲ计算获得的瓢虫日最大捕食量明显不同。例如，六斑月瓢虫3龄幼虫对普通大蓟马2龄若虫的捕食试验中， Holling Ⅱ计算获得的最大日捕食量为625.00头大于Holling Ⅲ 计算得到的245.62头。刘爽等[26]测定了大草蛉对番茄上烟粉虱的捕食能力，结果同样显示，其捕食功能可同时拟合Holling Ⅱ及Holling Ⅲ型圆盘方程，且两者测定的最大捕食量存在差异。另外，本研究结果显示，六斑月瓢虫对普通大蓟马若虫的捕食量高于成虫。依据Holling Ⅱ 模型，六斑月瓢虫成虫每日可捕食普通大蓟马2龄若虫的量（714.29头）是捕食成虫量（142.86头）的5.00倍，在Holling Ⅲ模型拟合结果中，其捕食蓟马2龄若虫的量（264.46头）是捕食成虫量（93.03头）的2.65倍。无论哪种模型拟合结果，六斑月瓢虫对普通大蓟马若虫的日最大捕食量都高于成虫。李善光等[27]同样发现六斑月瓢虫对另一种蓟马黄胸蓟马的2龄若虫也有较高的捕食率。这或许是因为成虫较强的活动能力会增加捕食难度，在一定程度上降低了普通大蓟马成虫的被捕食率[28]。

研究发现，天敌昆虫的寻找效应常常与猎物密度呈现负相关[29-32]，本研究发现六斑月瓢虫的寻找效应随着普通大蓟马密度的增加而降低。孙英等[33]通过室内捕食功能和田间试验评估了南方小花蝽对黄蓟马的控制能力，也发现在捕食过程中随着黄蓟马密度的增加，南方小花蝽寻找效应逐渐降低的特点。而且，其发现南方小花蝽对黄蓟马若虫和成虫的寻找效应存在明显差异，在捕食蓟马若虫时寻找效应更高。在我们的研究中，由于六斑月瓢虫对普通大蓟马若虫和成虫的捕食量存在显著差异，未对同一密度下捕食蓟马成虫和若虫的寻找效应进行比较。但整体来看，存在六斑月瓢虫对普通大蓟马若虫寻找效应更高的趋势。在巴氏新小绥螨对芒果茶黄蓟马[34]、六斑月瓢虫对黄胸蓟马[27]等的捕食作用中，天敌也表现为随猎物密度增加寻找效应降低的特点。

天敌对猎物的捕食会受到很多因素的影响，比如猎物的营养品质、取食难易程度以及其他猎物的存在与否等[35,36]。在海南，豆蚜和普通大蓟马混合发生于早期的豇豆和四季豆等蔬菜田。我们的研究结果显示，在这两种猎物共存时，六斑月瓢虫对二者均有一定的捕食作用。然而，和只有普通大蓟马时的捕食效果（捕食率76.17%）相比，二者共存使得六斑月瓢虫对蓟马的捕食作用显著降低（41.00%），豆蚜严重干扰了六斑月瓢虫对普通大蓟马的捕食效果。已有研究显示，六斑月瓢虫较为偏好捕食蚜虫，尤其喜欢取食豆蚜[37,38]，同一生境中的潜在猎物豆蚜在一定程度上削弱了天敌对目标猎物的捕食作用[39-41]。Holling Ⅲ模型中考虑了这种种间干扰，或许也在一定程度上解释了Holling Ⅲ模型中日最大捕食量更为接近实际观察值的原因。在另一研究中，Messelink 等[42]同样发现，捕食性小花蝽Oriusmajusculus对甜椒上西花蓟马的捕食作用与另一潜在猎物桃蚜有直接关系，当提供混合食物后，小花蝽对西花蓟马的捕食作用显著下降。当然，天敌对不同虫态的猎物也表现出一定的捕食选择性。本研究中，六斑月瓢虫最喜捕食2龄若虫，对成虫的偏好性最低。在东亚小花蝽和南方小花蝽等天敌的研究中，也发现捕食性天敌对蓟马若虫选择性高于其他虫态[32,43]。

本研究初步明确了六斑月瓢虫捕食普通大蓟马的功能反应、寻找效应、捕食选择性及豆蚜对其捕食效果的干扰作用，结果显示六斑月瓢虫对普通大蓟马具有良好的捕食潜能，研究结果为进一步利用六斑月瓢虫开展普通大蓟马绿色防控提供一定的参考。