通过鸟类视觉模型研究白星花金龟成虫二型体色

张增焘，喻龙，焦晓国，常海珍

(1.湖北大学生命科学学院， 行为生态与进化研究中心， 湖北 武汉 430062；2.武汉武珞路实验初级中学， 湖北 武汉 430064)

白天活动的花金龟种类体色丰富，往往有耀眼的绿色，或者蓝色、红色、金属色等表型[1]，这是它们与捕食者，特别是鸟类相互作用进化的结果[2-4].因为昆虫和鸟类许多种类都有高度发达的、不同于人类视觉能力的紫外视觉或偏振视觉，而鸟类的紫外视觉能力在探查昆虫等猎物的过程中有重要作用[5-10].白星花金龟ProtaetiabrevitarsisLewis，隶属于花金龟亚科Scarabaeidae，星花金龟属Protaetia，其成虫常呈现出古铜色或青铜色金属光泽[11].作者先前研究发现，同种群白星花金龟成虫青铜色和古铜色两种体色反射光谱存在异同[12]，但这种异同在捕食者眼中是否存在差异尚不清楚，因此从捕食者视觉探究显得尤为必要,且更符合科学认知.在先前研究的基础上，本文中通过鸟类捕食者视觉模型比较白星花金龟二型体色的颜色组成与差异，量化分析捕食者视觉辨识度，推测不同体色在天敌防御功能方面的作用，为后续的研究提供依据.

1 材料与方法

1.1 实验材料及数据实验用白星花金龟成虫活体、绿叶、树皮采自湖北大学校园，白星花金龟成虫所有测量点(前胸背板、小盾片、鞘翅中部、鞘翅白斑)的反射光谱数据来自作者先前的研究[12].

1.2 鸟类视觉及颜色信号的模型量化分析许多鸟类拥有多种视觉敏感细胞，其中单锥细胞用于色度视觉(彩色视觉)近距离区分目标物体的细节特征，双锥细胞用于消色差视觉(明暗视觉)远距离观测目标物体的形状和明暗度[7，10].蓝山雀等鸟类拥有紫外视觉细胞、蓝光视觉细胞、绿光视觉细胞、红光视觉细胞，具有紫外视觉能力[13].在众多鸟类视觉研究的基础上，科学家建立了正四面体视觉空间模型(图1)[13-20]，为量化分析鸟类视觉颜色与信号提供了简便方法.在这个模型中，各种视觉细胞视敏感曲线为S(λ)，国际标准照明强度为D(λ)，I(λ) 表示目标刺激物反射光谱，IB(λ)是背景环境的反射光谱，R表示不同环境下各种视觉细胞的光敏感系数，用P表示捕食者眼睛视觉细胞捕获有效的光量子数，则有如下数学关系：

图1 蓝山雀视觉模型简图

视觉细胞由此产生的电兴奋值为E，则

E=P/(P+1).

正四面体的三维视觉空间颜色坐标

式中,EB、EG、ER、EUV分别是蓝色、绿色、红色及紫外视觉细胞的电兴奋值，那么不同目标刺激物在视觉空间中的颜色差异(距离)

本文中以蓝山雀Cyanistescaeruleus为捕食者[16-22]，使用程序R语言(Version 4.0.3)中pavo包的功能进行光谱处理和视觉建模[23]，分别以白星花金龟采集地点的绿叶和树皮为背景，比较两种体色在视觉空间中的颜色组成及差异.根据模型估算的色度和明暗度对比度分析，以刚好可见的差异(JND)为单位，蓝山雀视觉识别度在3以上的JND值表示颜色差异容易区分，介于3和1之间的JND值表示在光照条件良好时才可区分，低于1的JND值作为不可区分颜色的阈值[22-24].

2 结果与分析

2.1 两种体色白星花金龟成虫在蓝山雀视觉空间中的颜色组成与差异如图2A所示，两种体色白星花金龟成虫身体测量点的颜色，在蓝山雀视觉空间中古铜色表现为棕黄色、黄色和白色斑块组合；青铜色则增加了更多亮黄色斑块，较古铜色个体斑块颜色亮丽.两种体色对应4个测量点在蓝山雀视觉空间中的差异(距离)，都没有任何交叉重叠(图2B)，说明每个对应测量点的颜色都是有差异的(不同的)， 构成了完全不同的颜色斑块，蓝山雀可以从多个身体区域区分这二种体色.

图2 两种体色白星花金龟成虫在蓝山雀视觉空间中的颜色组成与差异A所示为两种体色白星花金龟成虫测量点在蓝山雀视觉空间中的颜色组成，B所示为4个对应测量点在蓝山雀视觉空间中的颜色重叠度，距离越大颜色差异越大(红色表示古铜色个体，蓝色表示青铜色个体).

2.2 蓝山雀对白星花金龟两种体色在不同背景下的识别度当白星花金龟成虫白天活动在绿叶背景下时，蓝山雀明暗视觉(图3A)和颜色视觉(图3B)中，两种体色白星花金龟所有的测量点与绿叶明暗度和颜色差异都较大，都高于蓝山雀的识别阈值.说明在蓝山雀眼中，两种体色的白星花金龟个体在绿叶背景下都是显而易见的，处于完全暴露的状态.

图3 绿叶背景下，蓝山雀对两种体色白星花金龟测量点与绿叶颜色差异识别度的箱线图A为明暗视觉识别度，B为颜色视觉识别度，a古铜色前胸背板，b古铜色小盾片，c古铜色鞘翅中部，d古铜色鞘翅白斑，e青铜色前胸背板，f青铜色小盾片，g青铜色鞘翅中部，h青铜色鞘翅白斑，(黑)表示JNDs值3，(红)表示JNDs值1.

当白星花金龟成虫白天在树皮背景下活动时，在蓝山雀明暗视觉中(图4A)，两种体色的白星花金龟所有测量点明暗度与树皮差异较大，都明显高于蓝山雀的识别阈值，蓝山雀可以轻松识别.

图4 树皮背景下，蓝山雀对两种体色白星花金龟测量点与树皮颜色差异识别度的箱线图A为明暗视觉识别度，B为颜色视觉识别度，a古铜色前胸背板，b古铜色小盾片，c古铜色鞘翅中部，d古铜色鞘翅白斑，e青铜色前胸背板，f青铜色小盾片，g青铜色鞘翅中部，h青铜色鞘翅白斑，(黑)表示JNDs值3，(红)表示JNDs值1.

但在蓝山雀颜色视觉中(图4B)，只有青铜色白星花金龟多个测量点的颜色差异高于蓝山雀的颜色识别度3，而古铜色所有测量点与树皮的颜色差异介于3与1之间(表1红色数据).这说明光照条件不好时，蓝山雀很难在树皮上找出古铜色白星华金龟个体.

表1 蓝山雀眼中白星花金龟两种体色测量点与自然背景的颜色差异识别度JNDs值

3 讨论

鞘翅目甲虫，特别是花金龟体色表性丰富，相关的研究主要集中在鞘翅结构及显色机制方面[25-27].关于金属体色及天敌防御方面的报道不多，且都是以人类视觉研究所得.其中一部分学者认为昆虫金属或虹彩色彩图案可能单独作为一种警示信号，或者是增强“传统”警示颜色发挥作用[28-30].这些物种警戒色模式在近距离比较明显，并且随着距离的增加或在另一背景下变得更清晰[31-33].本文中研究结果显示，蓝山雀远距离观察二种体色白星花金龟都比近距离显得更加刺眼，或者由树皮转为绿叶背景时两种体色也都比较更趋明显，似乎确实能起到让捕食者“望而生畏”之效果.另外一种观点则认为猎物在其环境中的显著明亮程度，由捕食者视觉敏感性及猎物与周围环境不同斑块间的对比强度所决定的[34].受自然背景的光照条件及环境湿度等因素的影响，许多亮绿色彩虹叶甲虫对鸟类捕食者来说可能是隐蔽的，因为甲虫明亮的体色类似林冠层下方零散的光斑或树叶上的露水[35]，反而让鸟类捕食者难以区分.作者在采集白星花金龟成虫时，其种群正在小枝叶繁茂的树干中部危害树皮，舔吸流出的汁液.该小环境湿度较大，光斑散乱，其间的白星花金龟似光斑“随风而动”，似乎完美隐藏其中.以这两种理论来看，本研究的结果尚不能确定白星花金龟成虫二种金属体色是属于警戒色或者隐蔽色，或兼而有之.

本文中以鸟类捕食者视觉代替人类视觉，研究白星花金龟古铜色和青铜色体色差异及其防御功能，更符合科学认知，较有新意.蓝山雀视觉模型结果显示，白星花金龟二种体色在蓝山雀视觉空间中都是由多种色斑组合而成，但青铜色颜色更亮丽多彩，而且蓝山雀可以区分这两种不同表型的金属体色.此外，视觉模型结果还表明，二种体色在不同自然上的识别情况不完全一致，是有区别的.青铜色表型的白星花金龟在绿叶和树皮两种自然背景下都是暴露的，因为蓝山雀无论是从远距离(明暗视觉)搜索，还是近距离(颜色视觉)细节辨别，都能轻松找出青铜色白星花金龟.虽然古铜色表型白星花金龟在绿叶背景下也是暴露的，但在树皮背景下，光照条件不好时，蓝山雀近距离却无法识别出古铜色个体(识别度JNDs值介于3与1之间).可见，白星花金龟二种金属体色在蓝山雀眼中的视觉效果是不同的，有可能产生不同的防御效应，进而影响种群不同表型个体的数量.

总之，本研究通过鸟类捕食者视觉模型，比较了白星花金龟成虫两种金属体色的颜色组成与差异，初步探讨了可能的生物学意义，具有一定的参考价值.但是自然界猎物与捕食者的“军备竞赛”是受多种因素影响且不断变化的，白星花金龟成虫特有的金属二型体色有何防御作用,有待在后续的野外调查和行为学研究中求证.