白洋淀湿地不同生境植物群落功能多样性和功能冗余及其对环境因子的响应*

张树梓 张树彬 任启文 王 鑫李联地

（1. 河北省林业和草原科学研究院，河北 石家庄 050061; 2. 河北小五台山森林生态系统国家定位观测研究站，河北 涿鹿075600; 3. 河北林业生态建设投资有限公司，河北 石家庄，050000）

地球正在进入由人类活动引起的第六次生物大灭绝期，大量物种面临着灭绝的风险[1-2]。生物多样性的丧失对群落的影响不仅是物种多样性简单的减少，还会改变群落中物种功能性状的组成、丰度和分布范围（功能多样性）和执行相似功能的物种多样性（功能冗余）[3]。物种对环境变化的响应和对群落功能的贡献取决于物种所具有的功能性状[4]。群落中，具有不同功能性状组合的物种可能执行不同的功能，因此，生物多样性的丧失可能会降低群落功能多样性和功能冗余，从而对群落功能和稳定性造成直接影响。功能多样性将物种功能性状与群落功能有机结合，用物种功能性状对群落功能进行描述[5]，可以反映群落中物种生态策略的多样性，与群落资源动态、稳定性和抗干扰能力密切相关[6-7]。功能多样性可以用于解决诸多生态问题，例如，揭示不同尺度上潜在生物和非生物过程、气候变化对生物多样性的影响以及生态修复等[8]。功能冗余是在群落受到干扰造成物种丧失的情况下，对维持生态系统过程提供的保险作用，这种补偿主要是通过群落中执行类似功能但对干扰或环境变化反应不同的物种来实现[9]。群落中功能是否比物种更为重要主要取决于群落的功能冗余程度，例如，在高度功能冗余的群落中，冗余种损失对群落影响较弱，而在功能冗余程度较低的群落，一个物种可能就代表了一个功能，这种情况下物种的损失就相当于群落功能的丧失[10-11]。

白洋淀湿地是雄安新区的重要水系，是雄安新区蓝绿空间的重要组成部分，具有“以淀兴城、城淀共荣”的重要生态功能。植物群落作为湿地生态系统的核心生产者，决定了湿地生态系统的结构和功能，同时也维系着湿地生态系统稳定健康[12]。评估白洋淀湿地植物群落的功能多样性和功能冗余对于在不断变化的环境条件下湿地生态系统保护和修复有着重要意义。本研究在对白洋淀湿地不同生境植物群落调查和植物功能性状测定的基础上，分析基于性状概率密度(Trait probability density, TPD)的功能多样性和功能冗余度随不同生境植物群落的变化规律，辨析影响植物群落功能特征的主要限制性环境因子，旨在为白洋淀湿地不同生境植物群落生物多样性保护和修复，以及生态系统功能维持提供理论指导。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

白洋淀湿地位于京津冀腹地，是华北平原最大的湖泊和草本沼泽湿地，也是雄安新区 的 重 要 水 系，地 理 范 围 为：N38°43′～39°2′，E115°38′～116°7′，总面积366 km2，属大清河水系，由143 个大小不同的淀泊和约3 700 条壕沟组成，海拔范围5～10 m，呈现出由西北向东南略倾斜。白洋淀属暖温带大陆季风性气候，四季分明，年平均气温9.9 ℃，年降水量563.9 mm，降水主要集中在6—8 月，无霜期203 d[13]。土壤母质主要为湖相沉积物[14]，以沼泽土为主，养分含量较高，物种多样性丰富[15]。

1.2 样地设置和群落调查

2021 年8 月至9 月，利用样带法和样方法对白洋淀湿地水生和洲滩两种生境类型进行植物群落调查，在全面踏查的基础上，选择人为干扰较少的区域设置调查样带，样带间隔200 m 以上，垂直于水陆交界线，在每个样带设置3 个2 m×2 m 的植物群落样方，样方间隔不小于5 m。在水生和洲滩两种生境分别布设10 个样带，共计调查了30 个水生植物样方和30 个洲滩草本植物样方。在每个植物样方中，记录每个物种名称、多度、盖度、健康状况以及分布状况。

1.3 植物样品采集与功能性状测定

对洲滩草本植物样方和水生植物样方中调查到的所有植物物种进行样品采集，当某一物种个体多度大于5 株时，至少采集5 株进行功能性状测定，当物种个体数小于5 株时，采集所有个体测定其功能性状。采集过程中选择个体发育成熟、健康的植株进行采样和测定，主要测定植物功能性状指标为：比叶面积(cm2/g)、叶绿素含量(mg/g)、叶干物质含量(g/g)、植物氮含量(mg/g)、磷含量(mg/g)、钾含量(mg/g)。叶面积使用叶面积仪测定，比叶面积为叶面积除以叶片干质量。叶干物质含量是叶片干质量与叶片鲜重的比值。叶绿素利用叶绿素仪测定。植物样品带回实验室在60℃烘箱中烘干后测定植物氮含量、磷含量和钾含量，测定方法参照植物功能性状测量标准[16]进行。

1.4 环境因子测定

因生境条件的差异，本研究对洲滩草本植物群落和水生植物群落分别采集环境因子。针对洲滩草本植物群落，主要采集土壤的物理和化学性质，在每个样方沿对角线选择3 个取样点，利用环刀法测定土壤容重、最大持水量、自然含水量和毛管孔隙度。同时用铝盒取混合土样带回实验室测定土壤化学性质，主要包括pH 值、有机质、碱解氮、速效磷、速效钾、全氮、全磷和全钾，其中，用电位法测定土壤pH 值、重铬酸钾外热源法测定有机质、碱解扩散吸收法测定碱解氮、钼锑抗比色法测定速效磷、乙酸铵浸提法测定速效钾、半微量开氏法测定全氮、钼锑抗比色法测定全磷、火焰光度法测定全钾[17]。

图1 白洋淀植物群落采样点分布Fig.1 Sampling sites of plant communities in Baiyangdian wetland

针对水生植物群落，使用萨氏透明度盘和带刻度的绳子测定水体透明度和水深，利用采水器采集水样，带回实验室参照国家地表水环境质量标准方法（GB3838-2002）测定水样的pH 值、电导率、水体化学需氧量、铵态氮、硝态氮、全氮、全磷、砷和铅，其中，用电导率仪测定电导率、重铬酸盐法测定化学需氧量、纳氏试剂分光光度法测定铵态氮、紫外分光光度法测定硝态氮、碱性过硫酸钾消解紫外分光光度法测定全氮、钼锑抗分光光度法测定全磷、二乙基二硫代氨甲酸银分光光度法测定砷、原子吸收分光光度法测定铅。利用采泥器采集底泥样品，自然风干后测定底泥化学性质，主要包括：pH 值、有机质、碱解氮、速效磷、速效钾、全氮、全磷和全钾，测定方法同洲滩草本植物群落土壤化学性质测定方法。

1.5 数据分析

1.5.1 基于性状概率密度的功能指数 本研究利用基于性状概率密度的功能指数评估白洋淀湿地不同生境植物群落功能特征。首先，对6 个植物功能性状进行主成分分析(Principal component analysis, PCA)，实现对功能性状数据降维[1]，选择特征值大于1 的前两个主成分轴计算群落功能多样性指数和功能冗余（表1）。

表1 植物功能性状的主成分分析Table 1 Principal component analysis (PCA) of plant functional trait data

（1）功能丰富度(FRic)，是指一个群落占据功能空间的大小。计算过程中首先将功能空间划分为由大小相同的单元组成的N-维网格(N-dimensional grid)，然后，计算每个单元的TPD 值，TPD值大于0 的网格所占据的功能空间即为群落的功能丰富度。群落的TPD 值是以群落中每个物种的TPDS值，通过物种多度加权累加计算获得[18-20]。群落中物种的TPDS(x)计算公式如下：

式中，x= (x1,x2, ...,xN)T为N-维性状空间，Xi= (Xi1,Xi2, . . .,XiN)T,i= 1, 2 ,. . .,n. 其中，X为群落中某一物种性状N的n个观测值。H代表带宽矩阵。K(x)是一个对称概率函数。

（2）功能均匀度(FEve)，表示性状空间内物种分布的均匀性。计算公式为[19]：

式中，V代表每个单元格的大小，N代表群落的TPD 占据的单元格个数。

（3）功能分散度(FDiv)，表示功能性状空间中物种分布的分散性，

（4）功能冗余(FR)，定义为如果两个物种占据功能空间相似的部分，则被视为功能冗余。针对N-维网格中每一个单元，计算TPD 值大于零的物种数量（M），公式如下[19]：

基于TPD 的功能指计算基于R 4.1.1 程序“TPD”和“ks”包完成[19,21]。

1.5.2 功能指数与环境因子相关性分析 本研究为避免环境因子之间存在较高的共线性，通过Pearson 相关分析对环境因子进行检验筛选，以相关性系数＞0.8 为标准。经筛选后，水生植物群落保留环境变量分别为：水环境指标包含透明度，电导率、化学需氧量、铵态氮、硝态氮、全磷、砷、铅，底泥指标包括pH 值、碱解氮、速效磷、速效钾。洲滩草本植物群落保留环境变量为：自然含水量、土壤容重、pH 值、全磷、全钾、碱解氮。

广义线性模型框架下的多元回归可用于描述因变量与一系列解释变量之间的关系，而MSMI(Model selection and multi-model inference) 功 能可以从多元回归分析中生成的所有可能的模型中筛选出最佳模型。因此，本研究利用多元回归和MSMI 功能检验影响群落功能多样性和功能冗余的关键环境因子，首先。构建回归矩阵，以功能指数为响应变量，环境变量为解释变量，为消除各变量之间的量纲差异，对回归矩阵进行Z-score标准化处理。然后，利用多元回归和MSMI 功能构建最优回归模型并进行显著性检验，以AIC 值为标准进行最优模型选择[22]。

2 结果与分析

2.1 不同生境植物群落功能多样性与功能冗余

白洋淀洲滩草本植物群落和水生植物群落功能多样性和功能冗余均存在显著差异（图2），其中，功能丰富度洲滩草本植物群落显著高于水生植物群落，功能均匀度和功能分散度水生植物群落显著高于洲滩草本植物群落。洲滩草本植物群落功能冗余显著高于水生植物群落。

图2 不同生境植物群落功能多样性和功能冗余变化规律Fig. 2 Variation of functional diversity and functional redundancy of plant communities in different habitats

2.2 不同生境植物群落功能指数与物种丰富度的关系

功能丰富度（p＜0.001,R2=0.92）和功能冗余（p＜0.001,R2=0.92）均与物种丰富度显著正相关。功能分散度与物种多样性表现为显著负相关（p=0.005,R2=0.13）。功能均匀度与物种多样性没有表现出显著的线性相关关系（p=0.11,R2=0.04）（图3）。

图3 不同生境植物群落物种丰富度与功能多样性和功能冗余的关系Fig.3 Relationship between species richness and functional diversity and functional redundancy of plant communities in different habitats

2.3 不同生境植物群落物种多样性影响因子分析

通过多元回归和最优模型选择分析功能指数与环境因子关系发现，在洲滩草本植物群落，功能丰富度、功能均匀度和功能冗余与环境因子呈现显著相关性（p＜0.05），其中，全磷与功能丰富度、功能均匀度和功能冗余显著负相关，自然含水量与功能丰富度显著负相关，pH 值与功能均匀度显著正相关，碱解氮与功能冗余显著正相关（表2）。

表2 洲滩草本植物群落功能指数与环境因子的多元回归与模型选择Table 2 Multiple regression and model selection of functional indices and environmental factors of floodplain herbaceous plant community

水生植物群落中，功能多样性指数与功能冗余均与环境因子呈现显著相关性（p＜ 0.05），其中，功能丰富度与底泥碱解氮显著正相关，与底泥速效磷显著负相关。功能均匀度与水体硝态氮显著正相关，与底泥速效钾显著负相关。功能分散度主要受化学需氧量、水体全磷和底泥碱解氮影响，其中与化学需氧量和底泥碱解氮正相关，与水体全磷负相关。功能冗余与水体铵态氮显著正相关，与水体砷显著负相关（表3）。

表3 水生植物群落功能指数与环境因子的多元回归与模型选择Table 3 Multiple regression and model selection of functional indices and environmental factors of aquatic plant community

3 结论与讨论

本研究利用基于性状概率密度的方法评估了白洋淀不同生境植物群落功能多样性和功能冗余差异，结果发现洲滩草本植物群落功能丰富度显著高于水生植物群落，而功能均匀度和功能分散度显著低于水生植物群落，表明了洲滩草本植物群落中占据功能空间较大，对生境中资源的占有量较大，但是利用率要低于水生植物群落，并且水生植物群落生态位分化更为明显[7,23]。洲滩草本植物群落功能丰富度较高可能与不同生境植物群落物种丰富度的差异相关，本次调查中洲滩草本植物群落物种丰富度明显高于水生植物群落。大量研究表明群落功能丰富度与物种丰富度显著正相关[5,24]，本研究中群落功能丰富度与物种丰富度也呈现出正相关关系（p＜0.001,R2=0.92）。水生植物群落功能分散度显著高于洲滩草本植物群落，并且功能分散度与物种丰富度呈现出显著的负相关关系（p=0.005,R2=0.13），这可能是由于水生植物群落较为特殊的物种组成结构造成的，水生植物群落特殊的生境条件导致群落内由不同生境偏好的物种组成，物种之间的功能性状有较大的分化，从而导致水生植物群落较高的功能分散度。另外，还有可能是由于洲滩草本植物群落受环境筛作用更为明显，限制了群落内性状的分布范围，共存物种性状值表现为低发散的分布模式，导致洲滩草本植物群落功能分散度较低[25-26]。

功能冗余种占据着功能空间相似的部分，因此，群落中功能冗余种丧失对群落功能丰富度不会产生较大影响[27]。本研究结果发现洲滩草本植物群落功能冗余显著高于水生植物群落，表明了洲滩草本植物群落抗干扰能力更强，对物种丧失的敏感性较低，并且，功能冗余受物种丰富度的影响，表现为随着群落物种丰富度增加而增加，这与大多数研究相一致[28-30]，主要反映了物种丰富的群落物种间存在更高程度的功能重叠，群落抗干扰能力更强。同时也表明了物种丰富度较低的群落更容易受到物种丧失的影响，在这种情况下，物种的丧失会对群落功能产生严重影响。洲滩草本植物群落与水生植物群落功能冗余的差异同样也可能是由于不同的生境条件造成的，在洲滩草本植物群落物种为适应环境条件（例如水资源的可利用性），物种间性状差异较小，而在水生植物群落不同生活型（例如，挺水型、浮叶型和沉水型等）物种共存，导致了功能冗余度的降低[19]。

环境条件类似一个“筛子”，作用在于筛选适宜局域生境的物种，植物群落构建过程中，经过环境过滤，其中具有适应性状的物种才能在群落中定居、存活、生长，因此，环境筛作用会使群落内物种性状表现趋同适应[31-32]。另外，环境因子对植物功能性状也具有一定塑造作用，进而影响植物群落的功能多样性和功能冗余[33]。通过评估影响白洋淀湿地不同生境植物群落功能特征的主要环境因子，结果发现不同的生境植物群落功能多样性和功能冗余与环境因子显著相关。并且，不同功能指数与环境因子组合的响应不相同，表明了环境过滤作用影响2 种生境植物群落功能结构，部分环境因子对物种进行筛选，导致无法适应局域生境的物种淘汰，改变了群落物种组成，进而对群落功能结构造成影响。土壤自然含水量是洲滩草本植物群落功能丰富度的一个主要限制性因子，这可能与植物对土壤水分条件的生态适应性相关，有研究表明土壤自然含水量与湿地植物群落物种丰富度显著负相关[34]，进而会影响群落的功能丰富度。值得关注的是，白洋淀洲滩草本植物群落和水生植物群落对生境中养分元素含量的响应表现相似，主要表现为生境中有效氮含量和磷元素含量是影响群落功能特征的主要环境因子，其中生境中有效氮含量与功能多样性和功能冗余呈正相关关系，而磷元素含量与功能多样性和功能冗余呈负相关关系。有研究表明生境中氮、磷、钾等养分元素对植物的生长发育和分布有显著的影响[35-36]。湿地生态系统中水体的硝态氮、铵态氮以及土壤碱解氮可以直接被植物吸收利用，是植物氮素营养的主要来源[37]，因此，生境中适宜的有效氮含量对群落中物种的定植、扩散和更新有积极作用，从而影响群落的物种组成结构和功能结构。磷元素含量是白洋淀2 种生境植物群落功能多样性和功能冗余的主要限制性因子，表明了生境中磷元素含量超出了植物需求的适宜浓度范围，对群落功能特征产生了限制性的影响。长期以来，白洋淀湿地环境由于受到气候干旱、社会发展和人口增长造成的工业和生活污水的影响，有机质、磷污染较为严重。近年来，随着雄安新区的设立，白洋淀的生态补水工程和一系列环境治理措施的实施，有效遏制了污染物的外源输入，生态环境得到了明显改善，然而，长期以来污染物质的外源输入导致了白洋淀内源负荷较为严重[38-39]，会对植物群落的功能结构产生影响。因此，针对受环境过滤明显的白洋淀两种生境植物群落，进行植物筛选和优化配置不仅可以提高群落功能多样性和功能冗余的有效方式，而且对生境改善也有一定的促进作用，例如，使用已知的能够耐受当前环境条件，并且对具有环境净化效果的本地物种（例如去磷功能较强的植物）进行富集种植对生境条件的改善具有促进作用[40]。另外，为防止植物残体造成有机质大量沉积，应对不同生境采取针对性的管理措施，一方面，定期对水生植物进行收割或捕捞，对洲滩草本植物定期清理植物碎屑，另一方面，控制生境中有机质的分解速率，将生境中营养盐浓度控制在适宜植物生长的范围内，不仅可以消减生境中内源污染，对植物群落功能多样性保护和群落稳定性也有重要意义。总的来说，本研究探明了生境中有效氮含量和磷元素含量充当了白洋淀植物群落功能特征的环境筛，因此，从植物群落功能特征的保护与恢复角度，白洋淀湿地植物群落还需要实施科学合理的管理措施改善生境条件，以达到构建稳定的功能多样化植物群落，建立健康和稳定的生境的目的。

综上所述，白洋淀湿地洲滩草本植物群落和水生植物群落物种所占功能空间的大小及在功能空间中的分布模式存在显著差异，表现为洲滩草本植物群落功能丰富度较高，而功能均匀度和功能分散度较低。物种丰富度高的群落抗干扰能力更强，洲滩草本植物群落功能上更为冗余，而水生植物群落更易受到人为或气候干扰。因此，通过筛选能够耐受或者净化环境的物种丰富群落物种库，对提高群落功能多样性和抗干扰能力具有积极作用。环境过滤作用显著影响群落的功能多样性和功能冗余。无论是洲滩草本植物群落还是水生植物群落，生境中有效氮含量和磷含量都是群落功能特征的主要驱动力，在白洋淀湿地的保护、管理和修复过程中对关键环境指标进行调节和改善也是植物群落功能多样性保护的有效途径。