野生和人工饲养鳄蜥夏季行为时间分配及节律差异

李胜明 程 瑞 钟春英 罗树毅 何明先 武正军*

(1.广西师范大学，珍稀濒危动植物生态与环境保护教育部重点实验室，桂林，541006；2.广西师范大学，广西珍稀濒危动物生态学重点实验室，桂林，541006；3.广西大桂山鳄蜥国家级自然保护区，贺州，542824；4.广西科技师范学院食品与生化工程学院，来宾，546199)

鳄蜥(Shinisauruscrocodilurus)，属有鳞目(Squamata)下单型科单型属物种[1]，在我国被列为一级重点保护野生动物[2]，IUCN红色名录将其保护等级列为濒危(EN)[3]，CITES附录Ⅰ[4]，面临灭绝危险。为了遏制野生鳄蜥数量的持续减少，开展人工饲养成为促进其野生种群复壮的重要手段[5]。由于人工繁育所提供的环境与野外环境不可能完全一致，人工繁育的野生动物与野外环境中的个体相比，很多方面都会有所差异，如行为多样性的丧失、生理形态特征的改变、疾病的暴发甚至遗传多样性的减少等[6]。相关研究也表明，人工繁育会导致鳄蜥游泳能力下降[7]。通过对比人工繁育种群与野生种群之间行为节律、行为时间分配的差异，可以分析2种群之间行为差异形成的诱因。在此基础上，可以完善人工饲养的环境条件，保留人工繁育鳄蜥的行为多样性及节律性[8-10]。为进一步了解人工饲养是否会导致鳄蜥的行为时间分配及活动节律发生变化，本研究对广西大桂山国家级自然保护区人工饲养鳄蜥和野生鳄蜥的时间分配和活动节律进行了对比研究。

1 材料与方法

1.1 试验材料

研究地点为广西贺州大桂山鳄蜥国家级自然保护中心，试验样本为44只人工繁育的成体鳄蜥(以下称饲养个体)和22只野生成体鳄蜥(以下称野生个体)。用荧光彩线捆扎饲养个体尾部，以彩线的颜色和捆扎方式标志饲养个体，试验结束时解下彩线。对野生个体预先考察3 d，拍摄照片以记录野生个体的腹纹、尾纹等鉴别特征。进入正式试验阶段时，比对照片确定个体。

1.2 观察方法

试验于2019年7月进行，将试验个体的行为分为5种：移动、捕食、静栖、隐蔽和晒太阳。布设摄像头对观察对象进行24 h全天监控。收集监控画面后反复回放观察并进行记录。采用焦点动物取样法结合全事件记录法进行观察：在一个取样周期(1 h)内，记录所有被观察个体各种行为的发生频次和持续时间[10]。饲养个体的行为观察研究与野外试验同期进行，试验观察为期2 d。

选择的野生鳄蜥均栖息于常绿阔叶林下溪沟的回水塘中，活动区域也常限于回水塘区域。野外环境复杂，回水塘底质随水流冲刷而变化，降雨的侵蚀足以改变溪沟岸壁的土石构成，植被多样性高，空间开阔。而人工繁育池由混凝土池壁人工筑成，池壁单一且不易改变；底质一半由人工填土以模仿自然陆地，另一半由人工搭建水塘以模仿溪沟中回水塘，两者由一道混凝土筑成的矮坝隔开；水塘底质由混凝土筑成，填土部分植被种类单一。由于两者环境条件差异较大，摄像头布设方式不同。

对野生个体进行观察，正式试验前根据观察点的实际环境条件布置摄像头：每只鳄蜥布置3～5个摄像头。摄像头环绕回水塘进行布设。根据回水塘环境，若回水塘遮蔽物(如石块，植被等)较少，布设3个摄像头即可保证对回水塘的全方位监测，反之增加1或2个摄像头。摄像头布置及电源更换均在夜间进行，即鳄蜥睡眠时，降低对鳄蜥的人为干扰。本次试验共观察野生个体22只，其中雌性13只，雄性9只。回水塘深度7～24 cm，窄处0.825～1.822 m，宽处1.981～2.478 m。

1.3 行为分类

参考宁加佳[9]的研究，结合本试验的观察数据，得到鳄蜥行为分类(表1)。

表1 鳄蜥行为分类

1.4 数据处理

以同一环境中每时段内(1 h)被观察到的所有试验个体与总个体之比来表示鳄蜥夏季的出现率，作为有行为活动发生的鳄蜥个体数量占比指标。以同一环境中所有试验个体某行为在每个时段内占用时长比例的平均值表示该行为的行为占比，作为行为节律指标。将同一环境中所有试验个体某行为占用时长除以全部行为占用时长得到该行为的时间占比，作为时间分配指标。使用SPSS 32.0和GraphPad Prism 6.05处理试验数据。先用Kolmogorov-Smirnov test对试验数据进行检验，结果显示部分数据为非正态分布。因此，采用Mann-WhitneyU法对试验数据进行统计分析，结果显示，在性别上，各行为分配占比不存在显著差异(P>0.05)。将显著性水平设为α=0.05，以平均值±标准差(mean±SD)表示统计结果。

2 结果与分析

2.1 夏季鳄蜥生活环境温度变化

夏季鳄蜥生活环境气温曲线仅有1个高峰，呈中间高两头低的趋势。06：00开始(文中以24 h制描述时间)，气温逐渐升高，12：00—14：00升至最高峰，达到29 ℃左右。随后开始下降，至22：00。22：00—06：00气温稳定在23～24 ℃(图1)。

2.2 野生与饲养个体夏季行为的时间分配

野生个体的静栖行为时间占比最高，其余依次为隐蔽、晒太阳、移动和捕食。饲养个体的静栖行为时间占比最高，其余依次为隐蔽、移动、晒太阳和捕食。野生个体与饲养个体在3种行为上的时间占比存在极显著差异(P<0.01)，分别为移动、捕食和晒太阳；在静栖和隐蔽行为的时间分配上，两者无显著差异(P>0.05)(表2)。

表2 野生与人工饲养鳄蜥个体夏季的各行为时间分配

2.3 野生与饲养个体夏季行为节律差异

2.3.1 移动行为

昼间是鳄蜥夏季移动行为的主要发生时间。饲养个体移动行为分布特点为：04：00开始有鳄蜥移动；04：00—19：00，移动行为占比曲线呈上升趋势，12：00出现1个小高峰，19：00达到峰值；22：00—04：00，移动行为时间占比基本为0。

野生个体夏季移动行为在昼间有2个高峰，分别是07：00和18：00；11：00出现1个小高峰；13：00时达到昼间谷值(此时气温接近一天的最高气温)；18：00后下降，22：00—04：00，移动行为时间占比基本为0(图2)。

图2 野生与人工饲养个体夏季移动行为节律

2.3.2 捕食行为

在夏季，饲养个体的捕食行为不存在明显高峰期，在05：00—19：00偶有发生，且占比极低。野生个体夏季捕食行为通常始于05：00，在昼间出现3个峰值，分别在07：00、11：00、17：00。19：00后鳄蜥多处于静栖或隐蔽状态，无捕食行为发生(图3)。

图3 野生与饲养个体夏季捕食行为节律

2.3.3 静栖行为

饲养个体夏季静栖行为占比曲线从04：00开始逐渐上升；06：00—19：00，静栖行为占比处于70%—90%，14：00出现昼间谷值；随着部分鳄蜥开始入穴，19：00后曲线迅速下降；21：00—06：00曲线保持稳定。

野生个体夏季静栖行为占比曲线04：00后开始上升；06：00—08：00出现1个小高峰，随后曲线开始下降；14：00到达全天谷值；20：00—04：00曲线保持稳定(图4)。

图4 野生与饲养个体夏季静栖行为节律

2.3.4 隐蔽行为

饲养个体夏季隐蔽行为占比曲线04：00之后开始下降；06：00—19：00，行为占比处于10%～25%，中间有2个小高峰，分别在09：00和14：00；19：00后鳄蜥陆续入穴，曲线上升；21：00—04：00曲线保持稳定。

野生个体夏季隐蔽行为占比曲线在04：00之后下滑，08：00降至全天最低点，随后上升，于14：00到达峰值；之后曲线开始下降，直至19：00；19：00—04：00，曲线保持稳定(图5)。

图5 野生与饲养个体夏季隐蔽行为节律

2.3.5 晒太阳行为

07：00左右，阳光投射到繁育池内；07：00—17：00，饲养个体夏季晒太阳行为占比曲线出现3个峰值，分别在09：00、14：00、16：00；16：00后曲线下降，并于17：00归零直至次日07：00。

野生个体夏季晒太阳行为占比曲线在11：00存在1个高峰。由于野外植被密集，溪沟两岸陡峭，阳光在08：00左右才投射到溪谷内；08：00—11：00，野生个体夏季晒太阳行为占比曲线迅速上升，于11：00到达峰值，随后下降；15：00左右，阳光无法照射进溪谷，曲线基本归零(图6)。

图6 野生与饲养个体夏季晒太阳行为节律

3 讨论

3.1 行为时间分配

动物行为时间分配可以反应其日常生活中的活动规律，同时，动物的时间分配与动物的生活环境、能量代谢的方式也有着密切的联系[11-12]。本研究表明，野生个体在移动、捕食和晒太阳3种行为上的时间分配极显著高于饲养个体(P<0.01)；两者在静栖、隐蔽2种行为上的时间分配无显著差异(P>0.05)。

2种环境下的鳄蜥在静栖行为和隐蔽行为时间占比方面无显著差异，且静栖行为与隐蔽行为时间占比之和均达到90%以上，这是由于鳄蜥是一种活动少、能耗低、耐饿能力强，且其捕食模式属于坐等式的蜥蜴[13-14]。所以，即使2种环境存在较大差异，野生个体和饲养个体也都把大部分时间分配在静栖和隐蔽行为上。

环境空间特点、食物资源和天敌威胁可能是2种环境中鳄蜥移动行为时间占比差异形成的诱因。首先，野外环境活动空间大，空间异质性高。相比人工饲养的鳄蜥，野生个体在寻找合适的栖息点、食物、躲避天敌时都需要进行更多的位移才能到达目标地点。而在繁育池内，土壤、水潭、水泥墙以及高度相同的植被构成了相对单调的环境，且空间有限，在进行相应的生理活动时，饲养个体既无条件也无必要进行大量的移动。试验中发现，饲养个体的移动主要集中于清晨、中午、傍晚，移动行为产生的原因分别是开始活动、躲避高温和寻找过夜地点，除此之外饲养个体很少进行移动。其次，野生个体在野外环境中捕获食物更加困难，需要不断调整自己的位点以观察附近有无食物资源。而饲养个体主要依靠人工投喂获取食物，无需为寻找食物而主动移动。最后，人工繁育池有铁丝网覆盖，饲养个体无需担心天敌威胁，也无需进行逃脱行为，这就降低了其移动行为的发生，减小了移动行为的时间占比。但在野外环境下，鳄蜥必须时刻警惕天敌的袭击捕食，在察觉到危险后必须迅速离开原位点进行移动逃生。

由于饲养个体的食物几乎完全依靠人工投喂，其捕食行为占比依赖于人工投喂的频率和投喂量。但此次试验并没有模拟人工投喂，导致繁育池内食物资源匮乏。不过，由于繁育池并非完全封闭，且繁育池中安装有用于诱引昆虫的白炽灯，所以周围环境中的昆虫等小型动物会进入池中，为人工饲养鳄蜥提供一定的食物资源。因此，野生个体的捕食比例显著高于饲养个体。

野生个体的晒太阳行为占比要极显著高于饲养个体。这可能是野外环境下的鳄蜥需要通过阳光更快地恢复自身的体温，将生理状态调整到最佳水平，以便其进行各种必要的生理活动，如捕食、移动等[15]。而池养的鳄蜥环境安逸，无需担心食物的供给且无需进行过多地移动，所以不必花费太多时间在晒太阳上。此外，鳄蜥往往是处于静栖时被动晒阳光，所以两地的光照强度及光照面积的差异也可能是造成此行为差异的原因。

由于物种自身内源的节律性，动物行为时间的分配往往随着其所处环境做出相应地改变[6]。试验中2种环境下生存空间、地形地貌、食物资源、能量代谢需求等方面的差异都有可能导致物种行为时间的分配出现差异[10，16-17]。

3.2 行为节律

本研究中，2种环境下鳄蜥开始活动的时间均为04：00以后，在07：00左右达到活动高峰，在13：00—14：00左右，即全天气温最高时均达到全天的谷值。这也支持了前人对变温动物热生态学的研究结果，即热环境对变温动物体温有着显著影响，而变温动物亦可以通过行为进行体温调节，以应对热环境的变化[18]，因而温度对变温动物的行为发生有着重要影响[12]。

繁育池内空间条件有限，池内只有1个人工搭建的洞穴，昼间气温最高时，洞穴表面处于阳光直射环境下，而野外环境十分开阔且复杂，鳄蜥可选择的洞穴较多，所以该时段野生个体的隐蔽比例较高。

夜间，野生个体多选择在栖枝上静栖，而人工饲养个体多选择隐蔽，差异的原因可能与鳄蜥的捕食行为以及领域性有关。试验观察发现：野生个体天刚亮就开始活动，并伴有捕食行为的发生；栖枝上过夜的野生个体在清晨察觉其他鳄蜥接近其领域时会进行驱赶。故野生个体在栖枝上过夜一方面可以在天亮后观察附近是否有食物，另一方面也可以观察附近是否有其他鳄蜥迁移接近。而人工饲养的鳄蜥，食物有人工稳定的投喂，长期饲养使鳄蜥适应了密度较高的饲养条件，导致人工个体不会主动驱赶其他鳄蜥，这些条件使得人工饲养个体会优先选择人造洞穴而不是栖枝过夜。试验中多次记录到在傍晚时饲养个体会因为争抢洞穴发生争斗，失败的鳄蜥在活动一段时间后才爬上栖枝过夜。

野生个体的移动行为的3个高峰(07：00，11：00，18：00)均与捕食行为的高峰(07：00，11：00，17：00)有高度重合，可见野生个体夏季移动行为的产生与其捕食行为有关。而饲养个体仅在19：00为了寻找过夜地点产生1个移动行为高峰。试验过程中并没有对饲养个体进行投食，只是观察鳄蜥在繁育池自由环境下的捕食行为。因此，结果中饲养个体的捕食行为虽然存在，但发生率极低。

野生个体的移动及捕食行为时间占比与饲养个体有显著差异，这意味着野生个体的活动量远高于饲养个体，而变温动物又需要通过外界的光照提高体温后才开始活动[19-20]，因而野生个体晒太阳的行为占比远高于饲养个体。

3.3 人工饲养建议

相比野生鳄蜥，人工饲养鳄蜥的行为节律及行为时间的分配产生了改变，而动物的行为变化主要由外界给予的刺激信号以及其本身生理结构对不同环境的适应性共同决定[21-22]。

在蜥蜴类中，主要接受的外界刺激信号多为化学信号、光信号，即主要依赖于视觉及嗅觉感受外界环境[21]。对鳄蜥的解剖学研究表明，鳄蜥在感知食物的过程中以视觉为主，嗅觉为辅；识别同类个体主要依赖于嗅觉；听觉并不发达[23-25]。因此，在人工饲养繁育鳄蜥的过程中，改善鳄蜥视觉、嗅觉信息的供给条件，并使之与野外环境中的视觉、嗅觉供给条件相似更为重要。建议增加人工繁育池中的植被多样性，一方面植被的枝叶可以增加繁育池中的遮蔽面积，增加光影的复杂性，与野外环境中的光照条件更为相似；另一方面可以增加食物种类的多样性，不同的食物种类可以提高食物气味的异质性，因为野外环境中鳄蜥的食物多样性较高，包括蚯蚓、蜈蚣甚至小型蛇类等[26-27]，而人工饲养的鳄蜥仅以蚯蚓为食，食物多样性很低，食物气味单一。

1952年罗伯特发现并提出“环境丰容”这一概念[28]，指通过改变动物的饲养环境条件来改善人工饲养动物的生物学功能[29]。已有研究证明，丰容能够有效改善圈养动物的行为异常以及死亡率[30-32]。野外环境中鳄蜥可选择的躲避环境较为多变，溪沟中的石缝、崖壁上天然形成的洞穴都可供鳄蜥进行躲避。而在人工环境中，供其躲避隐藏的的人工洞穴数量不多，甚至有鳄蜥因争抢洞穴而发生打斗行为，且人工饲养环境中水池环境单一，以混凝土为底，池中仅有为数不多的石块，植被类型单一，可供选择的栖枝类型较少。建议增加鳄蜥洞穴数目和洞穴面积，并参考野外环境，改造现有水池，如铺设鹅卵石、沙子等，增加其底质的复杂性，提高繁育池内植被的多样性，提供更加复杂的滞空环境。人工饲养的鳄蜥为近年野外救护的个体，通过改造人工饲养环境，使之与野外环境更为相似，可以提高鳄蜥对人工环境的适应性。