环尾狐猴和松鼠猴触达不同特征目标物的手偏好

姚红玉 唐 昱 李保国 赵大鹏

(1.天津师范大学生命科学学院，天津，300387；2.西北大学生命科学学院，西安，710069)

行为偏侧是指动物进行某一行为时偏好使用某侧肢体或感官[1-2]，是动物脑偏侧的外在可观测行为指标[3-4]。行为偏侧是脊椎动物的共有特征，被认为是生物进化适应的代表性行为体现之一，尤其是对社会性物种[5-9]。行为偏侧有2种基础类型，分别是与感觉功能相关的感知行为偏侧和与运动功能相关的运动行为偏侧[1，10]。在进化起源方面，目前低等脊椎动物的脑偏侧研究证据主要与感觉功能相关[11]，这在一定程度上说明了脊椎动物脑偏侧进化最先表现在感知行为偏侧上，逐渐进化到运动行为偏侧，感知行为偏侧可能会影响运动行为偏侧[12]。基于生物系统发生关系，非人类灵长类物种相关研究对于探索人类行为偏侧进化具有重要研究意义[13-15]。关于动物情绪处理中的行为偏侧有2个重要假说[16-20]，其中效价假说认为左脑半球处理积极情绪，右脑半球处理消极情绪[14，21]，而右脑半球假说认为右脑半球负责所有情绪处理[22]。

至今，对于灵长类触达不同特征目标物(有生命目标物和无生命目标物)手偏好研究主要集中在旧大陆猴物种[23-24]、类人猿[25-27]和人类[28]：(1)在触达无生命目标物任务中，人(Homosapiens)和黑猩猩(Pantroglodytes)表现出显著的右手偏好[26，28]，西部低地大猩猩(Gorillagorillagorilla)、北白颊长臂猿(Nomascusleucogenys)和北豚尾猴(Macacaleonina)表现出右手偏好倾向[23，25，27]，川金丝猴(Rhinopithecusroxellana)表现出左手偏好倾向[24]；(2)在触达有生命目标物任务中，人和黑猩猩表现出右手偏好倾向，西部低地大猩猩、北白颊长臂猿、北豚尾猴和川金丝猴表现出左手偏好倾向[23-25，27]；(3)在手偏好与目标物特征交互作用方面，发现二者在人、西部低地大猩猩和黑猩猩中存在显著的交互作用[25-26，28]，在北白颊长臂猿、北豚尾猴和川金丝猴中交互作用不显著[23-24，27]。当前研究证据表明在灵长类进化历程中，旧大陆猴、类人猿和人类表现出基于目标物特征的手偏好，意味着大约在3 000万～4 000万年前[23-28]，旧大陆猴、类人猿和人类中与情绪相关的手偏好拥有共同的进化祖先。目前，关于原猴亚目(Strepsirrhini)和新大陆猴(Platyrrhini)触达不同特征目标物的手偏好研究尚属空白。

环尾狐猴(Lemurcatta)在分类地位上属于灵长目(Primates)狐猴科(Lemuridae)狐猴属物种，在世界自然保护联盟IUCN红色名录中保护级别为濒危(EN)[29-30]。松鼠猴(Saimirisciureus)属于灵长目卷尾猴科(Cebidae)松鼠猴属物种，在IUCN红色名录中保护级别为无危(LC)[31]。本研究以环尾狐猴和松鼠猴为研究对象，在国际上首次关注原猴亚目和新大陆猴触达不同特征目标物的手偏好表达特点，并初步尝试验证相关假说，为灵长类行为偏侧进化研究提供重要基础证据。

1 研究方法

1.1 研究对象和数据收集

研究地点位于天津动物园猿猴馆，研究对象为11只环尾狐猴(8只雄性和3只雌性)和11只松鼠猴(8只雄性和3只雌性)(表1)，研究物种的饲养环境均包括室内和室外2个活动区域，通过1个可开关的门相连接。天津动物园每日为环尾狐猴和松鼠猴提供一餐，餐食主要为一些时令蔬菜与水果。

参照国际经典研究方法，采用焦点动物取样法，通过拍摄视频收集个体行为偏侧数据。个体视频数据片段时长为10 min/次，个体间拍摄顺序为随机设定[24-27]。环尾狐猴和松鼠猴每个个体视频数据片段数平均值分别为(9.63±0.39)个和(13.27±0.76)个。将单手触达行为任务划分为触达无生命目标物(如食物、树枝、平台、地面等)和触达有生命目标物(如自己或其他个体)两类[23-27]，重点关注焦点动物单手触达不同特征目标物的手偏好。单手触达行为数据的有效前提是两只手在触达某一物体前均处于自由状态且具有同等触达条件。

1.2 数据分析

通过视频回放方式提取视频中相关行为数据，并参照国际相关经典研究方法开展统计分析。在个体水平和群组水平上分别关注研究物种在触达不同特征目标物时的手偏好表达特点[23，32]。在个体水平上，使用平均利手指数(mean handedness index，HI，量符号为IH)和标准z分数2种判定方法。IH=(右手使用频次-左手使用频次)/(右手使用频次+左手使用频次)，IH的取值范围为-1.00～1.00，当IH≤-0.20时，判定为左手偏好；当IH≥0.20时，判定为右手偏好；当-0.20

采用单样本t检验分析每个研究物种群组水平手偏好表达特征，应用2×2列联表，即(无生命目标物，有生命目标物)×(左手，右手)重复测量方差分析，以及基于比例(proportion)数据(单侧手使用频率/双手使用总频率)和比率(rate)数据(单侧手使用频率/总观察时间)的配对样本t检验分析目标物的生命特征与手偏好的交互作用[23-27]。应用Mann-WhitneyU测试分析手偏好的物种差异，考虑到两性样本量组成特点，未进行物种性别差异分析。应用SPSS 26.0完成数据分析，显著性水平α=0.05。

2 结果与分析

2.1 个体和群组水平的手偏好

环尾狐猴对于有生命目标物的HI和ABS-HI分别为(-0.004 3±0.050 2)和(0.134 1±0.026 8)，根据HI和z分数，2个个体被判定为左手偏好，1个个体被判定为右手偏好，8个个体被判定为无手偏好；对于无生命目标物的HI和ABS-HI分别为(-0.015 1±0.042 1)和(0.120 4±0.018 5)，根据HI和z分数，2个个体被判定为左手偏好，9个个体被判定为无手偏好(表1)。

松鼠猴对于有生命目标物的HI和ABS-HI分别为(0.054 6±0.0368 0)和(0.107 8±0.022 1)，对于无生命目标物的HI和ABS-HI分别为(-0.097 6±0.099 1)和(0.246 3±0.068 6)。根据HI和z分数对松鼠猴个体手偏好判定类型不同，其中对于有生命目标物，根据HI，2个个体被判定为右手偏好，9个个体被判定为无手偏好，但根据z分数，则11个个体均被判定为无手偏好；对于无生命目标物，根据HI，1个个体被判定为右手偏好，4个个体被判定为左手偏好，6个个体被判定为无手偏好，而根据z分数，则1个个体被判定为右手偏好，3个个体被判定为左手偏好，7个个体被判定为无手偏好(表1)。

表1 基于有生命和无生命目标物的手偏好基础信息

这2个物种在面对有生命目标物(环尾狐猴：t10=-0.086 0，P=0.933 0；松鼠猴：t10=1.484 0，P=0.169 0)和无生命目标物(环尾狐猴：t10=-0.358 0，P=0.728 0；松鼠猴：t10=-0.985 0，P=0.348 0)任务中，均未呈现群组水平上显著手偏好。

2.2 不同特征目标物的影响

重复测量方差分析发现：(1)目标物特征的主因素效应显著，即单手触达无生命目标物频率显著高于有生命目标物频率(表2，表3)；(2)手偏好的主因素效应不显著，手偏好与目标物特征之间无显著交互作用(表2)；(3)面对有生命目标物，环尾狐猴使用左手比使用右手更为频繁，而松鼠猴使用右手比使用左手更为频繁，但未达到显著差异水平；面对无生命目标物，环尾狐猴和松鼠猴使用左手均比使用右手更为频繁，但未达到显著差异水平(表3)。

表2 基于比率和比例的方差分析结果

表3 基于比率和比例数据的无生命和有生命目标物的双侧手使用差异

2.3 物种间差异

在面对有生命目标物时，环尾狐猴和松鼠猴的手偏好方向(Z=0.755 0，P=0.478 0)(图1A)和强度(Z=-0.690 0，P=0.519 0)(图1B)种间均无显著差异。在面对无生命目标物时，环尾狐猴和松鼠猴的手偏好方向(Z=-0.755 0，P=0.478 0)(图1A)和强度(Z=0.952 0，P=0.365 0)(图1B)种间亦无显著差异。

图1 触达有生命和无生命目标物手偏好的物种间差异

3 讨论

本研究仅发现环尾狐猴和松鼠猴单手触达任务中呈现个体水平上的手偏好，无群组水平上的手偏好，这一研究结果与先前发表的环尾狐猴在单手标记任务[29]和松鼠猴在单手触达食物任务[31]中相关研究结果相一致。任务复杂度假说指出，复杂、高级、新颖的行为任务比简单普通的行为任务更容易激发物种群组水平上的手偏好[5]。本研究所关注的单手触达任务属于简单行为任务，环尾狐猴和松鼠猴个体水平上的手偏好而无群组水平上的手偏好这一研究结果，在一定程度上支持任务复杂度假说。

姿势是影响手偏好进化过程的一个重要因素，尤其是对树栖物种而言[1，35]。MacNeilage等[36]提出姿势起源理论，认为更多的树栖灵长类物种更偏好使用左手完成抓取食物等行为任务，使用右手支撑身体；更多的地栖灵长类物种在完成行为任务时更偏好使用右手。姿势起源理论认为，在灵长类动物从树栖向地栖生活方式的进化过程中，右手逐渐脱离了支撑身体的功能，开始发挥操纵功能，而左手则逐渐成为灵长类行为操作中的从属手[36]。本研究中环尾狐猴和松鼠猴均为树栖物种，面对无生命目标物，2物种虽未表现出群组水平上的显著手偏好，但其HI平均值呈现了左手偏侧表达趋势，这一研究结果在一定程度上支持姿势起源理论。本研究结果与树栖生活的川金丝猴[24]和北白颊长臂猿[27]的相关研究结果一致，而与西部低地大猩猩[25]、黑猩猩[26]和人类[28]的相关研究结果不同，后者在面对无生命目标物表达出了右手偏好倾向，即本研究结果不支持工具使用理论，即左脑半球负责对象操作，工具使用在语言技能的出现中发挥着重要作用[1，13]。

日益增多的研究证据表明，灵长类右脑半球在情绪处理中占据主导作用，例如：在猕猴(Macacamulatta)面部表情表达过程中，左面颊比右面颊更频繁[37]。本研究发现，环尾狐猴在触达有生命目标物时左手使用比右手使用更频繁，其研究结果与西部低地大猩猩[25]、北白颊长臂猿[27]、北豚尾猴[23]和川金丝猴[25]相关研究结果相一致，在一定程度上支持右脑半球假说；而松鼠猴在触达有生命目标物时右手使用比左手使用更频繁，其研究结果不支持右脑半球假说[16，38]。

总体上，本研究在国际上首次关注原猴亚目和新大陆猴物种触达不同特征目标物的手偏好表达特点，填补了灵长类行为偏侧研究空白。在今后的相关研究中，建议在增加研究样本量的基础上，比较分析更多灵长类物种相关行为偏侧表达差异，同时考虑年龄、性别等因素的综合影响作用。