区域变动尺度上不同生境类型及环境因子对西双版纳蝴蝶多样性的影响

张 翔, 高舒桐, 卢志兴,3,*, 陈又清,3,*

(1.中国林业科学研究院高原林业研究所, 昆明 650224; 2.南京林业大学, 南京 210037;3.国家林业和草原局资源昆虫培育与利用重点实验室, 昆明 650224)

生境类型和生境质量的变化对生物多样性的影响是保护生物学的热点和难点问题(Filgueirasetal., 2016; Grayetal., 2016; Cambuietal., 2017; De Dominicisetal., 2017; Deca⊇nsetal., 2018; Zhao and Reddy, 2019)。生境类型和生境质量对生物多样性的影响主要取决于尺度的大小，理解不同空间尺度下物种如何响应生境类型变化，以及环境因子如何影响物种的维持机制是保护生物多样性的关键(Kargeretal., 2011; Broughtonetal., 2014; Bothametal., 2015; Roweetal., 2015)。在局域尺度上，昆虫多样性与植物多样性密切相关，如植物多样性较低的草地和农田会减少昆虫物种丰富度和多度(Gámez-Viruésetal., 2015; Chistéetal., 2016; Mangelsetal., 2017; Habeletal., 2019a, 2019b)。在区域尺度上，生境类型变化导致的生境丧失和破碎化(Haddadetal., 2015)，会影响景观连通性和昆虫种群之间的基因流动和扩散，造成局部物种灭绝(Habel and Schmitt, 2018)和一些特化物种的丧失(Keinathetal., 2017; Habel and Schmitt, 2018)。

蝴蝶独特的生物学和生态学特性是研究生境类型变化和环境因子对生物多样性影响的理想材料(Hambler and Speight, 2004; Freitasetal., 2014; Leeetal., 2014; Fordyce and Devries, 2016)。在局域尺度上，蝴蝶多样性与本地植物多样性呈正相关(Sogaetal., 2015)，而在区域尺度上，蝴蝶多样性不仅与生境质量(森林覆盖面积)呈正相关，还与生境的连通性关系密切(Topp and Loos, 2019)。此外，一个地区的物种丰富度直接受其面积大小的影响，面积越大，物种丰富度越高(Bhattaetal., 2018)，但目前关于区域变动尺度对蝴蝶物种多样性影响的研究相对较少。

生境类型和环境因子对物种分布和维持具有重要的影响(Tewsetal., 2004; Driscolletal., 2013)。生境类型主要是通过不同生境和人为干扰来影响蝴蝶群落结构和多样性，如有一定人为干扰的次生林中蝴蝶多样性高于人为干扰较大的人工林(Van Vu and Vu, 2014; Van Vuetal., 2015)，说明森林和半自然生境对于蝴蝶多样性的保护非常重要(Munyuli, 2013)。而简化生境和景观对物种多样性(Nyafwonoetal., 2014; Jonasonetal., 2017)会产生负面影响，以农田为主的简化生境比以森林为主的复杂生境对蝴蝶多样性产生的负面影响更大(Öckingeretal., 2012)。气候因子会影响蝴蝶在空间和时间上的分布，温度、湿度和降雨量对蝴蝶物种丰富度具有重要作用(Acharya and Vijayan, 2015)，蝴蝶多样性随着温度和湿度的增加而增加(Beirãoetal., 2021)，而降雨量可能随着季节的变化对蝴蝶多样性造成不同的影响(洪雪萌等, 2018)。生境类型和海拔梯度对蝴蝶群落多样性影响的相关研究表明，蝴蝶物种丰富度与海拔之间存在显著相关关系，而与植被类型不存在显著相关关系(Beirãoetal., 2021)，说明海拔对蝴蝶物种丰富度的维持具有一定影响。综上所述，为了促进蝴蝶多样性的保护，生境类型和环境因子对蝴蝶的影响需要更多在区域变动尺度上的理论支撑(Smithetal., 2011)。

云南西双版纳自治州属于中国生物多样性保护的关键地区和热点地区，也是我国面积最大、生态系统保存较完整的热带雨林地区，孕育了丰富的物种多样性(朱华等, 2015)。近年来，西双版纳林地不断减少，橡胶Heveabrasiliensis和茶Camelliasinensis的种植面积不断增加(刘晓娜等, 2014)，使该地区农业景观结构发生了变化，并对生态系统造成了负面影响。

本研究调查区域包括西双版纳3个县市的5种生境(天然林、次生林、复合生境、人工林和农田)，旨在分析不同生境类型中蝴蝶群落多样性和群落结构的差异，以及不同环境因子对蝴蝶物种丰富度和多度的影响，探讨1)在区域变动尺度上，蝴蝶群落如何响应生境类型变化？不同生境类型对蝴蝶多样性的影响是否存在差异？2)在区域变动尺度上，蝴蝶在不同生境类型的群落结构是否存在差异？3)哪些环境因子对蝴蝶物种丰富度和多度的影响起主要作用？本研究将有助于我们更加全面地了解区域变动尺度对蝴蝶多样性的影响，并为制定有针对性的保护措施和持续景观规划提供数据支撑。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于云南西双版纳自治州，与缅甸和老挝接壤，全区总土地面积19 120 km2，下辖景洪市面积6 867 km2、勐海县面积5 511 km2、勐腊县面积6 861 km2。西双版纳属北回归线以南热带湿润区(刘晓娜等, 2014)。全州各地年均温在20℃以上，年均降雨量在1 500～2 000 mm。该地区热带经济作物主要有橡胶、茶叶、甘蔗Saccharumofficinarum，粮食经济作物以水稻Oryzasativa、旱稻、玉米Zeamays、大豆Glycinemax、香蕉Musanana等为主，森林植被以热带雨林植物、热带季风雨林和亚热带季风常绿阔叶林为主(杜加强等, 2014)，土地利用类型主要包括林地、橡胶林、茶园、水田、旱地等(刘晓娜等, 2012)。

1.2 样线设置及调查方法

于2019年8和10月采用样线法对西双版纳3县市的蝴蝶进行采样。本研究中，西双版纳区域(21°08′～22°36′N，99°56′～101°50′E,东西跨度156 km、南北跨度198 km，将此调查区域记为XSBN)，该区域中相同生境之间相对距离较远，大部分距离在15 km以上。在景洪区域(21°59′～22°04′N，100°41′～101°00′E, 东西跨度97 km、南北跨度129 km，将此调查区域记为JH)，勐海区域(21°28～22°28′N，99°56′～100°41′E,东西跨度72 km、南北跨度113 km，将此调查区域记为MH)，勐腊区域(21°08～22°25′N，101°06′～101°50′E,东西跨度75 km、南北跨度139 km，将此调查区域记为ML)，该区域中相同生境之间相对距离较近，大部分距离在15 km以内，小部分距离在5～10 km范围内，文中调查区域均以上述字母和数字组合代表。

调查前基于全面性、代表性、可达性原则，将西双版纳地区地图规划为10 km×10 km调查网格，选择每个网格内的典型生境设置1～2条样线，每次调查每个县市分别设置40条样线，共240条样线，部分样线间距小于10 km。根据样线内的植被情况，以乔木林占比、人工林占比和农田占比进行不同生境的划分(图1)。最终确定5种生境：天然林、次生林、复合生境、人工林和农田(表1)。各生境中植被具体情况如下:(1)天然林：森林类型多样，植物种类极为复杂，主要为多年生高大乔木，如壳斗科(Fagaceae)、樟科(Lauraceae)等，受人为干扰较少。(2)次生林：原始林受到人为干扰(采伐、放牧、农业活动等)后形成次生林，在西双版纳地区分布广泛，常见优势树种有山黄麻Tremaorientalis、白背桐Mallotuspaniculatus、中平树Macarangadenticulata等，林缘多为入侵植物，受干扰较大。(3)复合生境：包含了天然林、次生林、人工林和农田中的生境类型。(4)人工林：主要以橡胶树Heveabrasiliensis、桉树Eucalyptusrobusta、杉木Cunninghamialanceolata、柚木Tectonagrandis、西南桦Betulaalnoides等为主，林下主要是棕叶狗尾草Setariapalmifolia、飞机草Eupatoriumodoratum、紫茎泽兰Ageratinaadenophora等草本植物。(5)农田：以农田、旱地为主，种植水稻、旱稻、玉米、大豆等农作物，农田周边以一些禾本科(Gramineae)和菊科(Compositae)植物为主的灌草丛。

图1 基于样线植被占比不同生境划分图

表1 2019年西双版纳不同类型生境蝴蝶采集样线数量

每日于蝴蝶频繁活动的时间段9∶00-18∶00进行采集，每条样线长1 500 m，宽约15 m，进行匀速网扫，每条样线网扫次数不少于500次，时间为1 h。记录采集地点、样线编号、采集人、采集时间、植被类型、生境照片、GPS信息、路径信息以及昆虫生态照。将采集的蝴蝶标本置于三角纸袋中，带回实验室整理鉴定。根据形态分类方法，利用《中国蝶类志》(周尧, 2000)、《西双版纳蝶类多样性》(陈明勇等, 2012)进行分类鉴定，对不能鉴定到种的标本，以形态种进行区分统计。

1.3 数据分析

1.3.1蝴蝶群落多样性比较:通过所有样线中的物种丰富度、多度以及Chao 1物种丰富度估计值来度量区域变动尺度上不同生境类型蝴蝶多样性水平。使用R studio版本1.4.1106中car包的aov()函数对数据进行单因素方差分析(one-way ANOVA)，并通过multcomp包的Tukey HSD()函数进行事后检验，比较区域变动尺度上不同生境类型之间蝴蝶多样性水平差异。数据分析结果通过excel制图。

1.3.2蝴蝶群落结构相似性比较:基于蝴蝶物种多度的主坐标典型分析(canonical analysis of principal coordinates, CAP)对区域变动尺度上不同生境类型蝴蝶群落进行降维排序，使用相似性分析(analysis of similarities, ANOSIM)方法分析区域变动尺度上不同生境类型的蝴蝶群落结构相似性差异的显著程度，使用统计软件PRIMER v7完成分析(Anderson and Willis, 2003)。

1.3.3蝴蝶多样性与生境类型及环境因子关系分析:环境因子数据获取主要来源于各标准数据库，通过调查样线经纬度信息，获取相关数据库中对应的环境因子数据(表2)(Hijmansetal., 2005)使用泊松回归(Poisson regression)方法分析生境类型变化及各环境因子变量对蝴蝶物种丰富度和多度的影响的显著相关性。

表2 生境类型和环境因子数据提取数据库

2 结果

2.1 西双版纳不同生境类型蝴蝶群落多样性比较

2019年8月和10月2次系统调查一共采集蝴蝶标本2 226个，隶属于11科98属175种。在西双版纳州级尺度上，共采集蝴蝶175种，蝴蝶的物种丰富度(P<0.05)和多度(P<0.01)在5种生境间存在显著差异，物种丰富度和多度均是在次生林最高，在农田最低(图2: A)。在县域尺度上，景洪区域共采集蝴蝶110种，蝴蝶物种丰富度(P<0.01)、多度(P<0.01)和Chao 1物种丰富度估计值(P<0.01)在不同生境类型间均存在显著差异，在次生林最高，在人工林最低(图2: B)；勐海区域共采集蝴蝶88种，在不同生境类型间不存在显著差异(P>0.05)(图2: C)；勐腊区域共采集蝴蝶132种，只有多度在不同生境类型间存在显著差异(P<0.05)(图2: D)。

图2 2019年西双版纳不同尺度5种生境蝴蝶多样性比较

2.2 西双版纳不同生境类型蝴蝶群落结构相似性比较

在西双版纳州级尺度上，蝴蝶群落结构在5种生境间存在极显著差异(ANOSIM Global:R=0.044,P<0.01)，农田与天然林、次生林、人工林生境两两间存在极显著差异(P<0.01)(图3: A)。在县域区域上，只有勐腊区域蝴蝶群落结构在不同生境类型间存在显著差异(ANOSIM Global:R=0.052,P<0.05)(图3: D)，勐海区蝴蝶群落结构在农田与天然林两两之间存在显著差异(P<0.05)(图3: C)。

图3 2019年西双版纳不同尺度5种生境蝴蝶群落结构比较

2.3 西双版纳蝴蝶物种丰富度和多度与环境因子变量回归分析

2.3.1蝴蝶物种丰富度与环境因子变量回归分析：西双版纳蝴蝶物种丰富度与环境因子变量泊松回归模型分析具有统计学意义(χ2=211.32,P<0.01)，不同生境类型与蝴蝶物种丰富度均极显著相关(P<0.01)。在西双版纳州级尺度上，年均降水和Evenness指数对蝴蝶物种丰富度具有显著的正向影响，而极端低温、极端高温、最热季均温和海拔对蝴蝶物种丰富度有显著的负向影响。在县域尺度上，年均降水对景洪和勐海、Evenness指数对景洪和勐腊、最冷季均温对勐海和勐腊以及生境异质性指数对勐腊蝴蝶物种丰富度具有显著的正向影响，而年均温对勐海、极端高温对勐腊、极端低温对勐海和勐腊、最热季均温对景洪、海拔对景洪、勐海和勐腊以及Simpson指数对勐海蝴蝶物种丰富度有显著的负向影响(表3)。

2.3.2蝴蝶多度与环境因子变量回归分析：西双版纳蝴蝶多度与环境因子变量泊松回归模型分析具有统计学意义(χ2=578.04,P<0.01)，不同生境类型与蝴蝶多度均极显著相关(P<0.01)。在西双版纳州级尺度上，Evenness指数和最冷季均温对蝴蝶多度具有显著的正向影响，而极端低温、最热季均温和海拔对蝴蝶多度有显著的负向影响。在县域尺度上，年均降水对景洪和勐海、最冷季均温对勐海和勐腊、生境异质性指数对勐腊以及Evenness指数对景洪和勐腊蝴蝶多度具有显著的正向影响，而海拔对景洪、勐海和勐腊、极端高温对景洪、勐海和勐腊、最热季均温对景洪以及极端低温对勐海和勐腊蝴蝶多度有显著的负向影响(表3)。

3 讨 论

研究表明，生境类型和生境质量对物种分布和维持具有重要影响(Driscolletal., 2013)，森林生境更有利于昆虫多样性的保护(Macedo-Reisetal., 2019)。本研究中，蝴蝶物种丰富度、多度和Chao 1物种丰富度估计值均呈现出次生林>天然林>复合生境>农田>人工林的趋势(图2: A)，随着生境类型和质量的变化蝴蝶群落多样性在不同生境中均有显著差异，生境质量较好的森林生境昆虫多样性优于其余生境(图3: A)，这与Miao等(2021)研究不同生境类型对蝴蝶多样性的结果一致。相较于天然林和次生林，人为干扰较大的生境蝴蝶多样性大幅下降，这表明过度人为干扰导致的生境结构简化，大大降低了蝴蝶多样性(Ceballosetal., 2015; Liuetal., 2016; Seiboldetal., 2019)，所以天然林和次生林生境中蝴蝶多样性高于其他3种生境。另外，遭受一定干扰的次生林的多样性指数高于天然林，该结果支持中度干扰假说理论，即适当的干扰会促进物种丰富度增加(Grime, 1973; Connell, 1978)。这与Van Vu和Vu(2014)不同生境类型蝴蝶多样性的研究结果一致，说明有适当人为干扰的生境更有利于蝴蝶多样性(尚素琴等, 2017; 洪雪萌等, 2018)。此外，部分广布种会出现在受干扰程度较低的生境中，说明不同质量的生境对蝴蝶具有一定的保护价值，并进一步强调了景观异质性、植物分布和蝴蝶在景观中移动扩散的微生境的重要性(Rundlöfetal., 2008; Pocewiczetal., 2009)。最后，郁闭的森林不仅不利于蝴蝶飞行且蜜源植物较少，而人为干扰适当、地区较开阔、有蜜源植物繁殖的生境反而更受蝴蝶喜爱(Van Vu and Vu, 2014; Ubachetal., 2020)，这可能是农田生境中蝴蝶多样性高于人工林的原因。

在不同尺度上，蝴蝶群落结构对生境类型变化响应的差异不同，并且蝴蝶群落结构对生境类型的变化比其他生物多样性指标(如物种丰富度、多度等)更加敏感(Dornelasetal., 2013; Supp and Ernest, 2014)。我们的研究结果表明，在西双版纳州级尺度上，蝴蝶群落结构存在显著差异，而在县域区域上，仅勐腊区域蝴蝶群落结构存在显著差异，景洪和勐海区域不存在显著差异(图3)。Chao和Jost(2012)研究表明，如果物种池相对较大时，群落中的物种补偿机制和灭绝动态可以通过物种扩散来完成，当群落中一个物种灭绝后，群落中与其特征近似的物种会以增加其多度的方式，来维持在生境类型变化情况下物种多度的平衡，从而导致群落结构产生变化(Sambhuetal., 2017)，造成较大尺度下，不同生境类型蝴蝶群落结构差异比较小尺度变化显著。

降雨量、海拔梯度和温度是维持蝴蝶物种丰富度和多度的重要环境因子(Beirãoetal., 2021)。大量研究表明降雨量与蝴蝶物种丰富度和多度呈负相关(Jiaetal., 2010; 李密等, 2011)，但本研究中年均降水与蝴蝶物种丰富度和多度呈正相关(表3)，这可能与实际调查的气候状况相关，观测时间为全天天气较好、蝶类活动频繁的时段有关。Acharya和Vijiayan(2015)的研究表明，蝴蝶物种丰富度与多度随着海拔升高而降低，本研究中，蝴蝶物种丰富度也有类似规律。Franco等(2006)和Jetz等(2007)的研究表明，生境类型对物种的影响大于气候变化的影响，突出了生境类型变化对蝴蝶多样性的重要影响。而在本研究中，生境类型和环境因子的相互作用能够较好地解释生境类型和环境因子变化对蝴蝶的多样性的影响，结果表明环境因子可能会加剧不同生境类型对物种丰富度的负面影响，与前人的研究结果类似。另外，大量研究还表明，环境因子，特别是气候因子(光照、温度、降雨、风速及湿度等因子)不仅对生境质量产生负面影响，也会直接和间接地影响蝴蝶群落组成和分布(Hameretal., 2006)，并导致各级生物多样性的下降(Brooketal., 2008; Mantyka-Pringleetal., 2012)。

表3 2019年西双版纳蝴蝶物种丰富度和多度与环境因子回归分析

综上所述，生境类型和环境因子对蝴蝶物种分布和维持具有重要影响。本研究中，天然林生境和次生林生境植被类型更为丰富，且人为干扰相较于农田生境和复合生境更少，更适合大部分蝴蝶栖息；农田生境和人工林生境以农业作物为主，栖境单一，人为干扰较大；复合生境相较于农田生境，植被类型更为丰富，能为蝴蝶提供更多的栖息条件。生境类型对蝴蝶物种的分布和空间动态影响较大，建议对蝴蝶进行保护时应注重提高不同生境类型的生境质量。在区域变动尺度上，生境类型和环境因子的相互作用能较好地解释对蝴蝶的多样性的影响，生境类型对蝴蝶多样性影响较大，降雨量、海拔梯度和温度是维持蝴蝶物种丰富度和多度的重要环境因子，这些发现对当前人类活动导致的生境丧失和气候变化背景下的生物多样性保护具有重要意义。