杀铃脲对有益天敌的安全性研究综述

谭海军，张译丹

杀铃脲对有益天敌的安全性研究综述

谭海军1，张译丹2

（1. 苏州艾科尔化工科技有限公司，江苏 昆山 215300；2. 通化农药化工股份有限公司，吉林 通化 134001）

有益天敌具有控制有害生物危害程度的自然生态平衡功能。然而，当有害生物侵袭大面积爆发时，就需要使用化学农药来对其进行有效防控。为减轻对有益天敌的影响，选用对非靶标生物低毒、同时可减少施用剂量的化学农药尤为重要。作为一种适用于有害生物综合治理的化学类昆虫生长调节剂，杀铃脲处理后也会使暴露其间的有益天敌的生存、生长、繁殖、寄生和捕食等行为受到不同程度的影响。对膜翅目、半翅目、鞘翅目、革翅目和脉翅目昆虫，以及蛛形纲节肢动物和昆虫病原线虫等有益天敌在暴露于杀铃脲后的影响进行总结，以期更好地理解杀铃脲在施用方式、剂量和时间，以及寄生或捕食对象等不同条件下对有益天敌的作用效应和安全性，从而为其在害虫综合治理方面的开发和应用提供参考。

杀铃脲；有益天敌；安全性；作用效应

天敌是自然界存在的生物因子，在正常的自然生态环境条件下与有害生物及其他生物保持着一种相互依存和制约的动态平衡。一旦这种平衡遭到破坏，有害生物就会失去制约而猖獗起来。这时就可通过加强有益的天敌生物因子来抑制其猖獗，从而在一定范围内实现有效的生物防控，即有益天敌具有控制有害生物危害程度的自然生态平衡功能。然而，当有害生物侵袭大面积爆发时，就需要使用化学农药来对其进行有效的防控。但在化学农药施用期间及施用后，寄生性天敌、捕食性天敌和昆虫病原线虫等有益天敌将不可避免地长时间暴露于亚致死剂量的化学环境中。化学农药不一定会导致这些有益天敌的死亡，但会对其生存、生长、繁殖、寄生和捕食等产生不同程度的影响。选用与天敌生物相容的、施用剂量低的化学农药，对减轻有益天敌的不利影响、可持续地实施有害生物综合治理策略尤为重要。

作为一种重要的苯甲酰脲类昆虫生长调节剂，杀铃脲以胃毒作用为主、触杀作用为辅，无熏蒸和内吸作用[1]。通过影响靶标生物体内几丁质的含量，杀铃脲对具有完全变态特征的和不完全变态特征的多种害虫具有不同程度的生物活性。在杀铃脲施用后，靶标害虫的幼（若）虫和蛹不能正常生长发育而变畸致死，即使存活也不能正常生长和生殖；成虫的活动和摄食受到抑制，生殖能力及子代存活率大大降低；虫卵的孵化也受到抑制，即使孵化也不能存活[2-3]。由于可经卵巢跨代跨性别传递，杀铃脲一次施用即可同时控制多种、数代害虫，从而有效地减少农药施用。同时，杀铃脲对哺乳动物的毒性较低，在动、植物体内和环境中不易富集，与鸟、鱼、蜜蜂、大型溞、藻类和蚯蚓等非靶标生物的相容性较好[1]。杀铃脲与有益天敌配合施用对有害生物防控还具有显著的协同增效作用，因而适合用于有害生物综合治理。研究表明[4-6]，天敌生物寄生后的梨小食心虫[(Busck)]和德国小蠊[(Linnaeus)]对杀铃脲更敏感，而施用杀铃脲也可增强寄生蜂喜马拉雅角头小蜂[(Westwood)]对害虫的寄生能力。

本文就施用期间和施用后，杀铃脲对膜翅目、半翅目、鞘翅目、革翅目和脉翅目昆虫，以及蛛形纲节肢动物和昆虫病原线虫等多种有益天敌的暴露影响进行总结，以期更好地理解杀铃脲在不同条件下对这些有益天敌的作用效应和安全性，从而为其在害虫综合治理方面的开发及应用提供参考。

1 对膜翅目天敌昆虫的安全性

与其生物活性一致，杀铃脲对膜翅目天敌昆虫的安全性相对较高，但随着其处理的方式、剂量（或浓度）和时间，天敌和寄主的种类、寄生时间和发育阶段等因素的变化呈现差异。一般说来，田间施用浓度的杀铃脲对膜翅目天敌昆虫的寄生能力无不利影响，发育早期的寄生蜂对杀铃脲更敏感，寄生后寄生蜂的存活受杀铃脲对寄主毒杀作用的影响较大。当前对膜翅目天敌的安全性研究主要集中寄生蜂上，下面按杀铃脲处理方式的不同分别予以总结。

1.1 直接处理寄生蜂

1.1.1 残留暴露 暴露后，寄生蜂只有在直接接触或者吸入杀铃脲后才会表现出一定的作用效应。由于需要不断地寻找食物和合适的寄主，寄生蜂成虫最容易与杀铃脲接触而成为最敏感的发育阶段，虫蛹则由于不可移动性和茧壳天然的保护作用而成为最不敏感发育阶段。不同种类寄生蜂成虫的敏感性虽然不同，但却在一定浓度范围内对杀铃脲相对安全。暴露时间也对寄生蜂的安全性产生重要的影响，有些不利的影响还可随着时间的延长得以恢复。管测药膜法测试结果显示[7]，杀铃脲对松毛虫赤眼蜂[(Matsumura)]成虫的急性LR50（半数致死用量，24 h）>9.16×10-3mg/cm2。根据杀铃脲在农业农村部登记的最高用量计算其安全系数远大于5，按《化学农药环境安全评价试验准则》（国标—2014）评价标准属于低风险农药。螟黄赤眼蜂[(Ishii)]虫卵的羽化率在巴基斯坦秋葵田间施用剂量的杀铃脲（约14.8 g/hm2）中暴露1～3 d后未受到显著影响[8]，但其成虫在400 mg/L的杀铃脲中暴露24 h后则全部不能存活[9]。暴露于南非柑橘园施用浓度的杀铃脲（96 mg/L），克虱跳小蜂[(Timberlake)][10]和蜡蚧长尾啮小蜂[(=)(Girault)][11]分别在6～24 h内和3～12 h内的存活未受到显著影响，而蜡蚧长尾啮小蜂在12～96 h的存活则受到了中度不利影响。在更高浓度的杀铃脲（0.06%）中暴露1～7 d后，普特莱利姬小蜂[(Grissell)]成虫的存活未受到显著影响[12]。用2 000 mg/L的杀铃脲残留暴露处理，苍白三叉蚜茧蜂[(Haliday)]成虫的存活也未受到显著影响[13]。卷蛾分索赤眼蜂[(Nagaraja)]成虫的存活率和寄生率在番茄田间施用浓度的杀铃脲（144 mg/L）中暴露1～3 d后受到显著影响，但在7～30 d后恢复至不显著水平[14]。

暴露于150 mg/L的杀铃脲后，同色蝇茧蜂[(Szepligeti)]成虫的寿命、后代和寄生，短管赤眼蜂[(Riley)]、双斑镶颚姬蜂[(Thunberg)]和棉大卷蛾甲腹茧蜂[(Linnaeus)]成虫的寄生，以及棉大卷蛾甲腹茧蜂成虫的存活（7～15 d）均未受到不利影响，短管赤眼蜂蛹的羽化也未受到不利影响，但双斑镶颚姬蜂和棉大卷蛾甲腹茧蜂成虫的寿命缩短、羽化率降低[15-17]。而暴露于巴西甘蔗田间施用杀铃脲（129.6 mg/L）后，巴西螟黄足盘绒茧蜂[(Cameron)]亲代F0的存活、子代F1和F2的卵-蛹和蛹-成虫的发育历期、蛹数、蛹质量、羽化和性别比等均未受到不利影响，但子代F1表现出一定的亚致死效应[18]。巴西螟黄足盘绒茧蜂子代F1雌虫的右后腿胫节长度变短，这可能与杀铃脲会影响几丁质的含量、破坏表皮结构并减少新表皮的形成有关。在杀铃脲进入体内后，寄生蜂需要利用更多的能量去消解其毒力作用，从而对其生长速度和大小产生负面影响。

1.1.2 点滴或浸渍处理 点滴或浸渍处理使寄生蜂不可避免地直接接触到杀铃脲，其对寄生蜂的影响一般要大于残留暴露的。按巴基斯坦秋葵田间施用一定浓度的杀铃脲浸渍处理，螟黄赤眼蜂虫卵在1～7 d后的羽化率受到轻微的不利影响[19]，其影响略大于残留暴露[8]处理的。

不同种类和发育阶段的寄生蜂对杀铃脲的敏感性不同。其中，虫蛹的茧壳可将杀铃脲隔离在外，发育成成虫后适时破茧而出也不受其影响，但成虫在杀铃脲直接处理后则表现出一定的亚致死效应。即使浓度高至2 000 mg/L，杀铃脲点滴处理苍白三叉蚜茧蜂虫蛹对其羽化率无显著影响[13]。与茧壳的保护作用有关，未羽化的虫蛹在解剖后未发现形态学异常，羽化后的成虫中也未发现有虫蛹蜕皮受阻及其延迟的效应。按剂量0.15 μg/蜂的杀铃脲点滴处理双斑镶颚姬蜂虫蛹，其羽化成虫及后续的存活（7～15 d）、寄生和后代等均未受到显著影响[20]。相同剂量的杀铃脲点滴处理双斑镶颚姬蜂成虫对其寄生能力无不利影响，但却使其寿命有所缩短[21]。

1.1.3 饲喂处理 由于杀铃脲的作用方式以胃毒为主，饲喂处理对寄生蜂的影响比其他方式处理的更大，不同种类寄生蜂对杀铃脲的敏感性也存在差异。用150 mg/L的杀铃脲饲喂处理同色蝇茧蜂成虫对其寿命、后代和寄生表现出轻微的不利影响，而残留暴露或点滴处理则无不利影响[15]。用每千克饲料含剂量0.53 g的杀铃脲饲喂处理双斑镶颚姬蜂成虫对其寄生能力和寿命均无不利影响[21]。用300 mg/L的杀铃脲饲喂处理长距茧蜂[(Rohwer)]成虫可使其羽化率和寄生能力（率）降低约3～4倍[4]，而用2 000 mg/L的杀铃脲处理苍白三叉蚜茧蜂成虫则对其寄生能力无显著影响[13]。推测这可能与不同寄生蜂对杀铃脲不同的消化解毒能力有关。

无论是饲喂处理（每千克饲料含剂量0.116～0.53 g）、点滴处理（0.15 μg/虫）[20-21]，还是残留暴露（150 mg/L）[17]，杀铃脲对双斑镶颚姬蜂和棉大卷蛾甲腹茧蜂等寄生蜂都表现出了相对更高的安全性，优于氟虫腈、吡虫啉、天然除虫菊酯和吡蚜酮的，或与之相当。

1.2 寄生前处理寄主

1.2.1 卵寄生前浸渍处理 在寄生前，用田间施用浓度的杀铃脲浸渍处理地中海粉螟[(=)(Zeller)]虫卵，对产雌孤雌赤眼蜂[(Oatman & Platner)]和短管赤眼蜂等多种卵寄生类寄生蜂的亲代和子代均具有相对较高的安全性。48 mg/L的杀铃脲对产雌孤雌赤眼蜂亲代F0和子代F1的寄生能力，子代F1和F2的羽化率均无不利影响，其安全性优于虫螨腈、多杀菌素、毒死蜱和氟酰脲的[22]。玉米[23]和番茄[24-25]田间施用浓度的杀铃脲（80，140，144 mg/L）对短管赤眼蜂亲代F0的寄生能力和寿命，子代F1和F2的羽化率、寄生能力、性别比和寿命等也无不利影响。即使处理浓度高至500 mg/L，杀铃脲对短管赤眼蜂的羽化成虫也无不利影响，其安全性优于阿维菌素和矿物油复配的[26]。进一步的研究表明，番茄田间施用浓度的杀铃脲（150 mg/L）使短管赤眼蜂亲代F0的寄生能力、羽化率和寿命，子代F1的寄生能力、羽化率、性别比和寿命，以及子代F2的羽化率和性别比等均未受到不利影响[27-29]。值得注意的是，杀铃脲使短管赤眼蜂亲代F0和子代F1的寿命以及子代F1和F2的羽化率比清水对照显著缩短或降低[27]。这可能与短管赤眼蜂因直接接触和间接摄取到寄主卵壳上的杀铃脲而引起的副作用有关，但该影响随着繁殖代数的增加得以恢复。此外，不同品系短管赤眼蜂对杀铃脲的敏感性存在差异，但均未受到其不利影响。

然而，光周期和测试环境等因素的改变可能使杀铃脲对寄生蜂产生一定的影响。当光周期由14 h改为12 h后，96 mg/L的杀铃脲处理寄主虫卵还使短管赤眼蜂显示出趋避作用，寄生率也显著降低[28]。番茄田间试验结果表明[29]，田间剂量的杀铃脲（144 g/hm2）施用后，短管赤眼蜂对美洲棉铃[(Boddie)]虫卵的寄生率显著降低。

不同种类和品系的寄主和寄生蜂对杀铃脲的选择性也存在差异。用田间施用浓度的杀铃脲处理小蔗螟[(Fabricius)][30-31]和地中海粉螟[32]虫卵（处理浓度分别为192 mg/L和250 mg/L），加卢瓦赤眼蜂[(Zucchi)]既未表现出趋避作用也无寄生能力和存活影响，但其子代未成熟态寄生蜂出现不同程度的死亡和羽化减少。这与寄生后寄生蜂卵-幼虫期处理寄主的结果相似。用48 mg/L的杀铃脲处理昂古穆瓦谷蛾[(Olivier)]虫卵对短管赤眼蜂亲代F0的寄生率和子代F1的羽化率均无不利影响，但相同浓度的杀铃脲处理地中海粉螟虫卵则使寄生蜂表现出更显著的或不利的影响[33]。用96 mg/L的杀铃脲处理地中海粉螟、小菜蛾[(Linnaeus)]或草地贪夜蛾[(Smith)]的虫卵，短管赤眼蜂和拟暗褐赤眼蜂[(Pinto & Platner)]的混合寄生蜂种群亲代F0的存活、寄生和羽化[34]，以及子代F1和F2的羽化、寿命和性别比等均未表现出显著的不利影响[35]。而草地贪夜蛾虫卵暴露于杀铃脲残留后还更易于拟暗褐赤眼蜂的寄生（即雌蜂寄生能力增加），由于寄生蜂在试验前已寄生繁殖了好几代，这可能与寄主通过变态保持学习的前印象条件作用有关。虽然将杀铃脲处理后的寄主立即供给短管赤眼蜂会使后者的敏感性呈现出品系差异，但如延长供给间隔至48 h则可使杀铃脲的安全性与对照无差异[36-37]。此外，用0.01%～0.03%的杀铃脲处理外米蛾[(Stainton)]虫卵，可使寄生其上的螟黄赤眼蜂的寄生能力降低[38]。

1.2.2 蛹寄生前浸渍处理 在蛹寄生前处理寄生的虫蛹，不同寄生蜂对杀铃脲的敏感性不同。杀铃脲对巴西油棕姬小蜂[(Delvare & Lasalle)]的影响相对较小，即使存在影响也可在子代中得到恢复，但对皱肩俑小蜂[(Perkins)]的存活影响较大。按大豆田施用剂量的杀铃脲（20 g/hm2）浸渍处理大豆夜蛾[(Hubner)]虫蛹对其寄生蜂巴西油棕姬小蜂亲代F0和子代F1的生命周期以及后代数量、寿命和性别比等种群动态影响较小，在亲代F0中受影响的寄生率和羽化率也可在子代中得到恢复[39]。与雄性亲代的产精量减少或不育而使未受精的虫卵发育成雄虫（即雄性单性生殖）有关，除虫脲使巴西油棕姬小蜂子代F1的雄性比例显著增加，但杀铃脲则没有出现该情况。用0.1%的杀铃脲浸渍处理或点滴处理家蝇[(Linnaeus)]虫蛹对其寄生蜂皱肩俑小蜂[(Perkins)]种群的毒性较高[40]。

1.3 寄生后处理寄主

1.3.1 卵寄生后处理 在卵寄生后用杀铃脲处理寄主，一般低浓度对卵寄生蜂的安全性较高，高浓度可能对寄生蜂产生一定的亚致死作用，但对其羽化成虫的影响也较小。在寄生后寄生蜂的未成熟期处理地中海粉螟虫卵，杀铃脲在浓度为48 mg/L时对产雌孤雌赤眼蜂子代F1和F2的羽化率、F1的寄生能力和性别比无不利影响[41]，在浓度为80 mg/L[42]和140 mg/L[43]时对短管赤眼蜂子代F1和F2的羽化率、性别比和寄生能力也均无不利影响。当处理浓度提高至150 mg/L时，杀铃脲会影响短管赤眼蜂的性别比[44]。但即使处理浓度高至500 mg/L，杀铃脲喷雾处理对短管赤眼蜂羽化成虫也无不利影响，其安全性优于寄生前处理寄主的[26]。

在寄生蜂不同的未成熟发育阶段，用杀铃脲处理对寄生蜂的影响不同，一般在卵-幼虫期处理会产生一定的不利影响或亚致死作用，而蛹期施药至羽化的时间较短而更容易受到影响。用番茄田间施用浓度的杀铃脲（144 mg/L）在短管赤眼蜂前蛹期和蛹期处理对寄生蜂的寄生能力均无害，但在卵-幼虫期处理则有害[25]，在卵-幼虫期用150 mg/L的杀铃脲处理还会使其子代F1的寿命缩短[44]。在加卢瓦赤眼蜂卵-幼虫期、前蛹期和蛹期用杀铃脲（250 mg/L）浸渍处理寄主（地中海粉螟虫卵）对其卵-成虫的发育历期和寄生能力均无不利影响，但卵-幼虫期处理对其卵发育成虫有害[33]。在加卢瓦赤眼蜂未成熟期用120 mg/L的杀铃脲处理寄主对该寄生蜂亲代F0和子代F1的羽化率和性别比均无不利影响，但在蛹期处理对亲代F0的存活率和寄生率存在不同程度的影响[45]。

相比之下，杀铃脲在寄生蜂卵期处理也具有比幼虫期等阶段处理更好的安全性，而在高龄幼虫期，处理的安全性也优于低龄幼虫期处理的。在螟黄赤眼蜂卵期用杀铃脲（400 mg/L）处理寄生后的麦蛾[(Olivier)]虫卵，对寄生蜂羽化成虫无显著影响，但在幼虫期、前蛹期、蛹早期和蛹期处理则出现不同程度的不利影响[9]。这可能与卵壳的保护作用及杀铃脲的分解等因素有关。在寄生蜂高龄幼虫期处理（0.06%）马铃薯甲虫[(Say)]卵对普特莱利姬小蜂羽化成虫无影响，但在低龄幼虫期处理则使其完全不能羽化成虫[12]。

在寄生蜂蛹期用杀铃脲处理寄主对寄生蜂的寄生和羽化等产生不同作用效应，一般与杀铃脲处理浓度、寄生蜂和寄主的种类等因素有关。在加卢瓦赤眼蜂蛹期用250 mg/L的杀铃脲处理寄主对寄生蜂无害[32]，但由其羽化而成的成虫显示出了较低的寄生能力。用杀铃脲（0.01%～0.03%）在螟黄赤眼蜂寄生后1 d、4 d和7 d（依次对应为卵期、前蛹期和蛹期）处理外米蛾虫卵，寄生蜂的羽化率先减后增，而寄生能力则依次降低[38]。螟黄赤眼蜂在蛹期处理的寄生能力最低，可能与杀铃脲对寄生蜂成虫前卵母细胞分化的不利作用有关。在大豆田施用浓度（72～120 mg/L）下，杀铃脲在短管赤眼蜂卵期、幼虫期和蛹期处理寄主使其寄生率先增后减，在蛹期用低浓度杀铃脲处理对其无害，高浓度处理则略微有害[46]。与寄生前处理的结果一致[33]，在短管赤眼蜂蛹期用低浓度的杀铃脲（48 mg/L）处理寄生后的昂古穆瓦谷蛾虫卵对寄生蜂羽化成虫无不利影响，但处理地中海粉螟虫卵则对其有害。

1.3.2 幼（若）虫寄生后处理 由于寄生蜂依赖其寄生的寄主而存活，在幼（若）虫寄生后用杀铃脲处理寄主在杀死寄主的同时也会对寄生蜂产生不利影响，一般饲喂处理对寄生蜂的影响要大于点滴处理的。用剂量0.15 μg/虫的杀铃脲点滴处理或每千克饲料含0.116～0.53 g杀铃脲饲喂处理寄生后的灰翅夜蛾幼虫对双斑镶颚姬蜂幼虫无显著致死作用，但却显著影响该幼虫成茧[20-21]。虽然点滴处理对双斑镶颚姬蜂的羽化、寄生和后代无显著影响，饲喂处理却使其几乎不能羽化成虫。杀铃脲饲喂处理比点滴处理对双斑镶颚姬蜂幼虫成茧和羽化成虫受阻的影响更大，这可能与两种处理方式对灰翅夜蛾幼虫不同的致死率有关。研究表明[47]，饲喂处理灰翅夜蛾幼虫比点滴处理具有较高的累积死亡率（3～7 d），因而对双斑镶颚姬蜂幼虫成茧和羽化成虫的影响更大。

用150 mg/L的杀铃脲浸渍处理长距茧蜂寄生后的梨小食心虫[(Busck)]幼虫对长距茧蜂具有较高的致死作用，同时使其羽化成虫的数量降低8倍多[4]，这可能与寄主梨小食心虫种群数量的减少有关。进一步的田间试验表明[48]，施用300 mg/L的杀铃脲会对长距茧蜂亲代的寄生产生不利影响，但可在子代中得以恢复。

2 对鞘翅目天敌昆虫的安全性

用田间施用浓度的杀铃脲处理后，不同发育阶段的血红环瓢虫[(Linnaeus)]、楔斑溜瓢虫[(Germar)]和异色瓢虫[(Pallas)]等鞘翅目捕食性天敌昆虫均未受到不利影响。用48 mg/L的杀铃脲喷洒处理血红环瓢虫虫蛹或成虫对其存活、雌虫（或发育成的雌虫）的胚胎期、产卵数、卵孵化以及后续发育成的幼虫的发育历期和存活均无显著影响，处理虫蛹还对其发育历期和羽化成虫的性别比无影响[49]。而用72 mg/L的杀铃脲喷洒处理楔斑溜瓢虫虫卵不影响其孵化，处理虫蛹对其羽化的成虫及后续的繁殖、生育均无不利影响[50]。即使处理浓度高至200 mg/L，杀铃脲对异色瓢虫的致死作用也较弱，存活的幼虫可以成茧并羽化成虫[51]。然而，南非柑橘园红圆蚧[(Maskell)]的天敌黑唇瓢虫[(Fabricius)]和蒙氏瓢虫[(Mulsant)]则对杀铃脲比较敏感[52]。即使在施用131 d后，杀铃脲（96 mg/L）的风化残留也使这2种瓢虫的卵孵化和后代数量受到抑制。然而，这种抑制作用可在杀铃脲胁迫移除后消除。

对于鞘翅目天敌昆虫瓢虫，一般合适的猎物可使其对杀铃脲的敏感性降低。天敌二星瓢虫[(Linnaeus)]在豆蚜[(Scopoli)]中饲养14 d对用杀铃脲（0.05%）的敏感性是在忽布疣额蚜[(Schrank)]中的2倍[53]。这可能与不同猎物对二星瓢虫的搜索行为和生命力的影响不同有关。

3 对脉翅目天敌昆虫的安全性

杀铃脲对脉翅目天敌昆虫的安全性与处理时天敌昆虫的发育阶段有关。在一定浓度范围内，虫卵和虫蛹由于外壳的保护作用而对杀铃脲具有较高的耐受力，而幼虫和成虫在接触或摄入杀铃脲后可能会因几丁质不足而不能正常蜕皮，严重时还可能会死亡。用72 mg/L的杀铃脲喷雾处理巴西通草蛉[(Hagen)]虫卵对其孵化无影响，处理虫蛹对其羽化成虫及后续的繁殖、生育也无不利影响[50]。用150 g/hm2或10 µg/虫的杀铃脲点滴处理西班牙普通草蛉[(Stephens)] III龄幼虫对其24～72 h的存活无影响，但却几乎使其羽化受到完全抑制；处理成虫对其存活、繁殖和生育力无影响，但使其所产卵的孵化受到严重抑制，卵孵化存活的幼虫的后续发育也受到显著影响[54-55]。用300 mg/L的杀铃脲处理过的二点斑叶螨[(Koch)]饲喂，或直接点滴处理金眼草蛉[(Say)]龄幼虫，都在14 d后引起该草蛉的蜕皮受阻和大量死亡[4]。

4 对革翅目天敌昆虫的安全性

在田间施用浓度下，杀铃脲(Scudder)]和球(Eschscholtz)]等在玉米田半田条件下暴露于85 mg/L的杀铃脲残留后，均受到轻度不利影响[56]。150 mg/L的杀铃脲的残留后，球也未受到不利影响[57]。

虽然高浓度的杀铃脲对多鲁黄足蠼螋的虫卵和若虫无生理学选择性，但对其成虫相对安全。暴露于170 mg/L的杀铃脲后，多鲁黄足蠼螋虫卵的存活和发育成虫受到严重不利影响，若虫在暴露24 h后的存活无影响，但随时间延长影响加重，96 h后出现严重不利影响[58]。用170 mg/L[59]或382 mg/L[60]的杀铃脲直接喷洒或通过草地贪夜蛾饲喂处理多鲁黄足蠼螋成虫对其存活和雌虫产卵均无不利影响，低浓度残留暴露仅会累积起来对其存活产生的轻微影响，安全性多优于溴虫腈、醚菊酯、多杀菌素和拟除虫菊酯类杀虫剂等药剂。然而，用杀铃脲喷洒处理多鲁黄足蠼螋成虫对其所产卵及由其发育成的不同龄期若虫，或直接处理虫卵和不同龄期若虫，都使其存活受到轻度到中度的不利影响[60]。处理成虫对卵孵化受到的影响最大而对I龄和II龄最小，直接处理若虫则对II龄若虫的危害最大而对IV龄和III龄的最小。

5 对半翅目天敌昆虫的安全性

与对不完全变态的半翅目昆虫相对较低的生物活性有关，杀铃脲对猎蝽[(Degeer)]和无毛小花蝽[(Fieber)]等半翅目天敌的具有较高的选择性。在田间施用浓度下，杀铃脲对该类天敌的生长、发育和繁殖无害，但摄入杀铃脲则呈现一定的影响，残留暴露（接触）可能因较低的表皮吸收而表现出较低的毒性。用300 mg/L的杀铃脲残留暴露或点滴处理，或用处理过的蔷薇斜条卷叶蛾[(Harris)]或桃蚜[(Sulzer)]饲喂猎蝽I龄若虫，都对其蜕皮发育无不利影响[4]。用约98.5 mg/L的杀铃脲残留暴露处理意大利无毛小花蝽IV龄若虫对发育成成虫及成虫生育力无不利影响，饲喂处理成虫对其存活、生育力及其所产卵孵化存在轻微的不利影响，浸渍处理2～3 d卵对其孵化也无不利影响[61]。

6 对蛛形纲天敌节肢动物的安全性

6.1 对捕食螨的安全性

在田间施用浓度下，杀铃脲对捕食螨相对安全，然而高浓度的杀铃脲及其残留则有可能对其产生不利影响。用100 mg/L的杀铃脲浸叶处理对韩国苹果园二斑叶螨的捕食螨温氏钝绥螨[(Schicha)]成虫的存活和发育成虫无不利影响，喷洒处理虫卵、残留暴露若虫和饲喂成虫对德国智利小植绥螨[(Athias-Henriot)]的卵孵化、存活和生育力均无不利影响[62-63]。暴露于0.19%的杀铃脲残留后，以色列苹果园里的捕食螨阿西盲走(Porath & Swirski)]和智利小植绥螨的存活率和繁殖力降低，4 d后还对朱砂叶螨[(Boisduval)]表现出一定的增殖作用[64]。

6.2 对捕食性蜘蛛的安全性

杀铃脲通常对捕食性蜘蛛无不利影响，但高剂量和有机溶剂会对其安全性产生不利影响。杀铃脲喷雾、点滴或饲喂处理绿猞猁蛛[(Blackwall)]、欧洲奇异盗蛛[(Clerck)]、黄瓜绿色蜘蛛[(Kulczynski)]和狼逍遥蛛(sp.)亚成虫对其捕食、存活和蜕皮均无不利影响[65-67]。0.025%的杀铃脲对金黄逍遥蛛[(Clerck)]和红鳌蛛[(Koch)]的致死作用也较弱[68]。在半田条件下，虽然杀铃脲对毛里塔尼亚狼逍遥蛛的作用效果与其剂量无依赖关系，低剂量（25 g/hm2）的杀铃脲对其无影响，但高剂量（100 g/hm2）却会使其相对和绝对丰度显著减少[66]。此外，用含甲基吡咯烷酮和甲基萘溶剂的杀铃脲处理马达加斯加松猫蛛（sp.）若虫也对其具有一定的初始毒性[66]。这可能与有机溶剂本身的毒性有关。

7 对其他有益天敌的安全性

杀铃脲对昆虫病原线虫等其他具有控制有害生物作用的有益天敌也具有较好的安全性。研究表明，80～120 mg/L的杀铃脲对巴西草地贪夜蛾的天敌格氏斯氏线虫[(Ssteiner)]、印度小杆线虫[(Poinar, Karunakar & David)]和小卷蛾斯氏线虫[(Weiser)]无致死作用，同时对这些有益线虫的侵染力也无不利影响[69]。

8 总结与展望

杀铃脲对具有完全变态特征的和不完全变态特征的多种害虫都具有不同程度的生物活性，同时对多种寄生性天敌、捕食性天敌和昆虫病原线虫等有益天敌具有相对较高的选择性，其安全性优于除虫脲、醚菊酯和多杀菌素等化学和生物农药。在施用期间或施用后，杀铃脲对多种有益天敌的亲代和子代的生存、生长、繁殖、寄生或捕食等产生直接或间接的作用效应。这些作用效应或安全性多与杀铃脲处理的方式、剂量和时间，有益天敌的种类、发育阶段及其寄生或捕食的有害生物等因素有关，但一般与天敌的品系无关。由于虫蛹具有不可移动性和茧壳的物理保护，有益天敌在蛹期比其他发育阶段对杀铃脲的耐药性更高。

在田间施用浓度下，不同处理方式的杀铃脲对短管赤眼蜂等多种多代有益天敌相对安全，其毒性多属无害或危害较轻。表1和表2对杀铃脲的毒性和综合毒性研究结果按国际生物防治组织（IOBC）的草案标准进行了分级。值得注意的是，杀铃脲在实现对有害生物控制的同时，也会使其天敌的生存和繁殖因缺少特异性的寄生对象或食物而受到影响。无论如何，杀铃脲与有益天敌都具有较好的相容性，二者相结合的有害生物综合治理策略可广泛应用于玉米、小麦、大豆、甘蔗、马铃薯、番茄、甘蓝、秋葵、柠檬、柑橘、苹果、梨和核桃等多种作物保护。

表1 杀铃脲对部分有益天敌的毒性分级

续表1 杀铃脲对部分有益天敌的毒性分级

表2 杀铃脲对部分有益天敌的综合毒性分级

目前，杀铃脲对有益天敌的作用效应和安全性的研究报道主要集中在巴西、西班牙、南非、德国、巴基斯坦和印度等国。其中，研究的天敌多以短管赤眼蜂等膜翅目天敌昆虫为主，半翅目、鞘翅目、革翅目和脉翅目昆虫、以及蛛形纲节肢动物和昆虫病原线虫等其他有益天敌的研究相对较少。而报道的安全性研究评价结果多在实验室条件下获得，半田和田间条件下的试验还有待开展。由于杀铃脲具有广谱的生物活性和较长的残效作用，田间施用后必将对包含有害生物及其天敌在内的各生态系统因子产生复杂的动态影响，因而有必要从田间生态系统的种群结构与数量等方面对杀铃脲的安全性进行更加全面的评价。同时，还应加强杀铃脲与有益天敌的综合防治应用研究，开发对有益天敌安全的杀铃脲制剂类型和复配组合，结合有益天敌和有害生物的生态学特点开发符合生产实践的综合施用技术，以此实现对有害生物的可持续性抗性管理和有效防控。

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Research Review on the Safety of Triflumuron to Beneficial Natural Enemies

TAN Haijun1，ZHANG Yidan2

（1. Suzhou ACE Chemical Technology Co., Ltd.，Kunshan, Jiangsu 215300，China；2. Tonghua Pesticide Chemical Stock Co., Ltd., Tonghua, Jilin 134001, China）

Beneficial natural enemies have the function of natural ecological balance to control the damage degree of pests. However, during the large-scaled pest occurrence, the use of chemical pesticide is then necessary for effective control. To alleviate impacts on beneficial natural enemies, it is particularly important to employ chemical pesticides being low-toxic to non-target organisms and simultaneously able to reduce application rate. As an chemotype insect growth regulator suitable for integrated pest management, triflumuron may also affect the survival, growth, reproduction, parasitism, predation and other behaviors of exposed beneficial natural enemies to various degrees. Such impacts on the beneficial natural enemies like Hymenopterans, Hemipterans, Coleopterans, Dermapterans, Neuropterans, Arachnids, Entomopathogenic nematodes caused by their exposure in triflumuron were summarized in this article. It was expected to better understand triflumuron’s effects of action and safety under different conditions such as application mode, rate and timing, species of parasitized or preyed pests, so as to provide a reference for its development and application in integrated pest management.

triflumuron; beneficial natural enemies; safety; effect of action

S482；S47；TQ453

A

2095-3704（2021）04-0379-12

谭海军, 张译丹. 杀铃脲对有益天敌的安全性研究综述[J]. 生物灾害科学, 2021, 44(4): 379-390.

2021-11-01

谭海军（1985—），男，工程师，主要从事绿色农药的开发、应用和推广研究，tanhaijun@foxmail.com。