林龄对马尾松人工林林下植物与土壤种子库多样性的影响

张洋洋，周清慧，许骄阳，魏鸣，陈继豪，何伟，王鹏程，晏召贵*

1. 华中农业大学园艺林学学院，湖北 武汉430070；2. 武汉市农业科学院，湖北 武汉430065

林下植被（草本层、灌木层）作为森林生态系统的一个重要组成部分，在维护森林的多样性、生态功能稳定性和持续立地生产力等方面具有独特的功能和作用（何艺玲等，2002）。林下草本和灌木层的分布和生长特征受到林分乔木层的限制，也通过生命活动不断改变着林下微环境，从而对整个森林生态系统的稳定、演替发展和生物多样性维持起着重要作用（杨昆等，2006）。物种组成作为自然生态系统的基本属性之一，是群落形成的基础（王春玲等，2005）。在自然界群落演替过程中，物种多样性对外界环境因子如光照（马凯等，2011）、海拔（何艳华等，2013）、林龄（崔宁洁等，2014a，b；陈小红等，2017；盘金文等，2019）和群落结构（茹文明等，2006）等影响均有明显响应，其物种多样性越丰富，对于外界干扰的抵御和干扰后恢复程度越好（王永琪等，2020）。研究人工林植物种类组成有助于明确其物种配比及组成结构，对深入理解森林群落恢复过程、提出科学经营管理模式等具有重要参考价值（盘金文等，2019）。

马尾松（Pinus massoniana）属松科（Pinaceae）松属（Pinus）乔木树种，是我国松属树种中分布最广的一种，也是我国亚热带东部湿润地区典型的针叶乡土树种（莫江明等，2002），具有发育快、耐干旱、耐瘠薄，适应能力强等特点，是南方低山丘陵区群落演替的先锋树种，也是荒山绿化造林的主要树种（罗应华等，2013）。林龄是林分构造的重要因素，反映着森林群落的抗逆性、完整性及演替进程等状况；林龄不同，其林下植物的多样性具有差异性（崔宁洁等，2014b）。人工林为人类提供木材、减缓大气CO2浓度上升、增加陆地森林覆盖率和减缓人类对天然林依赖的同时，也出现一系列的生态问题，如生物多样性下降、土地退化、生产力降低等，其核心是生物多样性问题（朱琳，2010）。在人工林经营过程中，可根据不同林龄马尾松林下物种生长状况对林分进行人工干扰，林下植物多样性随林龄的变化会发生显著改变，既标志着人工林演替的方向和进程，也预示着生态系统的恢复程度和稳定性（吴彦等，2004）。

目前，很多研究表明不同林龄的桉树（Eucalyptus plantation）（罗洁贤等，2019）、杉木（Cunninghamia lanceolata）（巢林等，2015）等人工林林下植物的物种组成和多样性会随着林龄改变而变化，存在明显差异和波动性，幼龄林阶段物种丰富度明显增加，但随着林龄的增加，林分结构和环境因子的一系列改变，物种丰富度逐渐减少（Verma，2004）。土壤种子库（soil seed bank）指存在于土壤表面和土壤中的全部存活种子的总和（Roberts，1981），也是土壤中种子聚集和持续的结果。它的存在将为植物群落的演替、受损生态系统的恢复提供繁殖体（刘琳等，2012）。土壤种子库的时空分布格局特征对未来气候变化情景下植被组成以及区域生物多样性研究至关重要，更是影响群落自然更新过程中生产力变化的重要因子（陈晓丽等，2013）；作为植被天然更新的物质基础，在生态系统中占有非常重要地位，被称为“潜种群阶段”（李国旗等，2013），在时间和空间尺度上，植被对土壤种子库有直接或间接地很大影响（Bekker et al.，2010），与地上植被有密切关系。森林土壤种子库与地上植被的相似性较高，可以促进树木的再生（Dainou et al.，2011）。土壤种子库的种子通过天然更新，又影响着植被组成及物种多样性的维持。

物种丰富度和多样性是群落生态学研究的重要内容之一，多应用于多样性保护计划及鉴别该区域是否需要保护（马克平，1995）。对林下植物物种组成与种子库多样性的研究有助于探索林分演替过程与趋势，较高的物种多样性能增加人工林稳定性及群落生产力，促进生态系统功能的发挥（周润惠等，2020），以不同林龄的马尾松人工林替代其演替进程；此外，土壤种子库中的种子能够直接参与地上植被的更新和演替，探讨马尾松人工林在演替进程中林下植物多样性的变化规律及演替趋势，对于掌握地带性植被恢复潜力、了解群落的物种多样性具有重要意义。目前，基于不同林龄马尾松林下植物多样性与土壤种子库多样性的研究，尤其是两者相似性分析方面鲜有报道，因此亟需开展该研究。本文通过对湖北省太子山石龙林场的4种不同林龄的马尾松人工林林下草本和灌木层的主要植物物种进行调查，分析林下植物与土壤种子库多样性特征及相似性，拟为马尾松人工林可持续发展的管理方式提供经营理论依据。

1 研究区概况

研究区位于湖北省荆门市京山县境内太子山石龙林场的马尾松林区（30°48′—31°02′N，112°48′—113°03′E），属亚热带季风湿润性气候，冬春干旱，夏秋多雨，年平均降雨量 1094 mm，年均温16.4 ℃，年无霜期240 d。土壤以黄棕壤为主，土层厚度20—60 cm，pH 6.0—6.8，森林资源丰富，乔木以马尾松、杉木、湿地松（Pinus elliottii）、柏木（Cupressus funebris）、麻栎（Quercus acutissima）等植物为主，灌木以鸡矢藤（Paederia foetida）、野蔷薇（Rosa multiflora）、菝葜（Smilax china）等植物为主，草本以薹草（Carex spp）、酢浆草（Oxalis corniculata）、茜草（Rubia cordifolia）、马兜铃（Aristolochia debilis）等植物为主。太子山的马尾松属于两广马尾松（亦称枞松），主要的抚育措施为择伐（去大留小），从马尾松林龄10—15 a进行第1次择伐，此后每隔10年进行1次疏伐，直到马尾松至成熟林阶段为止（戴冬等，2019）。

2 数据来源与研究方法

2.1 样地设置与调查

本研究采用样地调查和时空替代相结合的方法进行，2018年在太子山石龙林场马尾松人工林内，按照戴东等（2019）划分方法，将选择的同一海拔马尾松人工林划分为4种林龄：幼龄林（9 a）、中龄林（15 a）、成熟林（30 a）和过熟林（50 a），每个龄组设置3个30 m×30 m的样地，共计设置12个标准样地（表1）。

表1 样地设置及林分状况Table 1 Sample plot and forest conditions

2018年10月对每个标准样地按S形曲线设置5个采样点，设置5 m×5 m小样方调查灌木层，同时设置1 m×1 m的小样方调查草本层。调查指标：（1）灌木层（高度＜3 m）：测定所有胸径＜3 cm的木本个体，记录样方内植物种类、高度、冠幅、株数/丛数、盖度；（2）草本层：统计包括草质藤本和蕨类植物，记录样方内种类、高度、盖度、株数/丛数。

2.2 植物多样性测定

基于野外调查与数据收集，分别计算草本层、灌木层以及土壤种子库的多样性指数。物种丰富度Margalef（M）指数是简单和相对可靠的度量方法，是一个群落或生境中物种数目的多寡，即为物种数目（吴彦等，2004）。Shannon-Wiener（H）指数是物种数和相对多度综合形成的指数（李林等，2020），Simpson（D）指数反映了物种的集中程度，二者均是反映丰富度和均匀度的综合指标，是描述物种多样性最好的指数；均匀度指数通过度量物种分布的均匀程度来反映群落物种多样性（王世雄等，2010），是表征物种分布均匀程度的 Pieolou（Jsw）、Alatalo（A）指数，群落内各物种的个体数（或重要值等）越接近，均匀度越大，反之越小。

各参数计算公式如下：

Margalef指数（马克平，1994）：

Simpson指数（Simpson，1949）：

Shannon-Wiener指数（Shannon et al.，1949）

Pielou均匀度指数（Pielou et al.，1988）：

Alatalo均匀度指数（Alatalo，1981）：

式中：

S——群落所有物种数目总和；

N——所有物种的个体数总和；

Pi——物种i的相对多度；

Pi=Ni/N

2.3 土壤种子库土样采集与萌发

2018年10月下旬进行土壤种子库样本的采集。在每个样地（30 m×30 m）沿坡顶到坡底设立土壤种子库取样样线，每隔10 m设置一条样线，共2条。每条样线由坡上到坡底等距离设置2个取样点，每个样地4个取样点。每组土样的面积为50 cm×50 cm，土样分两层采集：枯枝落叶层（不遗漏种子）、土壤层（土层0—5 cm），分别放入已标记的塑封袋中，带回实验室备用，每样地8袋土样，总样地共计96袋。

土壤种子库及种子数鉴定采用种子萌发法（Archibold，1989），确定土壤种子库的物种组成及其数量特征。将采集的土样进行风干预处理，用2 cm孔径土壤筛除杂物，经充分混合后铺设在预先准备的直径16.7 cm、高22.5 cm花盆内，在人工气候恒温培养室（25 ℃左右）进行。定时浇水，保持土壤适宜的湿度，从出苗起，每天记录苗数和苗形态，待可辨认时进行物种鉴定（当植物种可被鉴别出时去除幼苗，鉴别以形态特征为依据）。当连续观测3周无新幼苗出现，则认为土样中所有种子已完全萌发。

2.4 相似性系数测定

土壤种子库与地上植被之间相似性分析采用点对点分析方法，即每条样线相似性系数取其 20个土壤种子库采样点与对应植被样方的相似性系数平均值（周琳等，2013），相似性系数选用Jaccard定性相似性系数（CJ）（Jaccard，1912）、Sorensen定量相似性系数（CS）（王伯荪等，1997），计算公式如下：

式中：

a——采样点土样中种子植物物种数；

b——采样点对应植被样方中种子植物物种数；

c——采样点对应植被样方共有的种子植物物种数（周琳等，2013）。

2.5 数据处理

采用Excel 2010和SPSS 20.0软件进行数据处理与统计分析。采用单因素方差（One-way ANOVA）和多重比较（Multiple comparison，LSD）法进行林下植物多样性和土壤种子库多样性分析（α=0.05）。

3 结果与分析

3.1 不同林龄马尾松人工林林下物种组成

在调查的 12个样地内，林下草本与灌木种类共有42科61属69种，以蔷薇科（Rosaceae）、豆科（Fabaceae）、兰科（Orchidaceae）、茜草科（Rubiaceae）、禾本科（Poaceae）和忍冬科（Caprifoliaceae）为主，其中草本植物 23科 35属36种；灌木植物19科26属33种。

草本层中以薹草、酢浆草、茜草、马兜铃为优势种，而灌木中以鸡矢藤、野蔷薇、菝葜、地锦（Parthenocissus tricuspidata）、山鸡椒（Litsea cubeba）为优势种。马尾松人工林4个林龄阶段的林下灌木层共有植物为野蔷薇、菝葜、地锦、山鸡椒等（表2）。

表2 不同林龄马尾松人工林主要物种组成Table 2 Main species composition in different aged P. massoniana plantations

3.2 林龄对马尾松人工林林下灌草多样性的影响

3.2.1 丰富度指数

由图1可以看出，不同林龄间的草本、灌木、总的灌草（草本和灌木）Margalef（M）指数变化趋势一致，均随林龄的增加，呈先升高后下降再略微升高趋势，M值大小为15 a＞50 a＞30 a＞9 a，15 a马尾松林下灌草M值最大，表明中龄林的马尾松人工林林下灌草物种丰富度最高。多重比较分析表明，在不同植被类型中，9 a与15 a的M值存在显著差异（P＜0.05），而30 a与50 a的M值差异不显著（P＞0.05）。

图1 不同林龄马尾松人工林林下灌草丰富度指数Fig. 1 The species richness index of Shrub and Herbage under the different ages of P. massoniana forest

3.2.2 多样性指数

由图2可以看出，不同林龄马尾松人工林林下灌草H和D指数变化趋势基本一致，均随林龄的增加，呈先升高后下降趋势。15 a马尾松林下草本和总的灌草的H和D指数最大，均高于其它林龄，而灌木在H和D指数上存在差异。9 a马尾松林下草本、灌木、总的灌草H和D指数均最小，且与其它林龄存在显著差异（P＜0.05）。

图2 不同林龄马尾松人工林林下灌草多样性指数Fig. 2 The species richness index of Shrub and Herbage under the different ages of P. massoniana forest

3.2.3 均匀度指数

由图3可以看出，不同林龄马尾松人工林林下灌草的Jsw和A指数变化趋势基本一致，随林龄的增加，呈先升高后下降趋势，与H、D指数变化趋势相同。在草本、总的灌草中，15 a马尾松林下Jsw和A指数均最大，而9 a时指数均最小；在灌木层中，Jsw和A指数变化趋势一致，30 a马尾松林下Jsw和A指数均最大，而50 a时指数均最小，且各林龄之间差异不显著（P＞0.05）。

图3 不同林龄马尾松人工林林下灌草均匀度指数Fig. 3 The species evenness index of the Shrub and Herbage under the different ages of P. massoniana forest

3.3 林龄对马尾松人工林林下土壤种子库多样性影响

表3为不同林龄马尾松人工林林下土壤种子库M、H、D、Jsw和A指数大小。不同林龄下土壤种子库M、H、D指数随林龄增加，呈先升高后下降趋势，与林下植物的丰富度及多样性变化相似。30 a马尾松林下M、H、D指数均最大，50 a马尾松林下H和D指数均最小，表明成熟林中土壤种子库物种丰富度及多样性较高，过熟林表现较差。随林龄的增加，Jsw和A指数变化趋势一致，15 a马尾松林下Jsw和A指数最大，而50 a时指数均最小。结合灌草植物物种丰富度及多样性趋势，表明随林龄的增加，土壤种子库在林分结构稳定后，其优势种始终占优，但是其物种丰富度、多样性、均匀度均呈现出不同程度的下降趋势。经多重比较分析，30 a与9 a、50 a马尾松林下的土壤种子库多样性均存在显著差异（P＜0.05）。

表3 不同林龄马尾松林下土壤种子库多样性Table 3 Diversity of soil seed bank under different ages of P. massoniana forest

3.4 马尾松人工林林下灌草与土壤种子库间相似性系数

地上植被是土壤种子库中种子的来源，同时土壤种子库也为地上植被的更新和演替提供基础。由表4可以看出，不同林龄下Jaccard（CJ）和Soresen（CS）相似性系数随林龄的增加，均呈先升高后下降趋势，CJ和CS系数大小排序：15 a＞30 a＞50 a＞9 a；此外，9 a马尾松林下灌草共有物种数最少，而15 a马尾松林下灌草共有物种数最多。

表4 不同林龄马尾松林下灌草与土壤种子库相似性系数Table 4 Similarity coefficients of soil seed banks and herbs and shrubs in different Ages of P. massoniana Forests

4 讨论

4.1 不同林龄马尾松人工林林下物种组成及丰富度

植物群落是植物与环境相互作用的产物，会出现从先锋阶段到相对稳定顶极阶段的演替过程，同时伴随物种多样性的变化（王世雄等，2010）。物种多样性是衡量群落结构与功能复杂性的重要指标，反映在植被恢复过程中群落的组成、结构、功能、演替动态和稳定性（崔宁洁等，2014a）。随着林龄的增加，林下光照、林地肥力等微环境因子发生改变，进而影响了林下植被结构与分布（罗洁贤等，2019）。在本研究中，马尾松人工林林下植物在幼龄林（9 a）阶段以喜光植物为主，如野蔷薇、荚蒾、牡荆、火棘、地榆、马兜铃等（表 2）；在马尾松幼龄林阶段，灌木层生境特征表现为一个具有更高生物活性的凋落物，尤其是树冠尚未完全展开时，光源充足，大量侵入的光源、水分和较高的土壤温度，增加了凋落物分解速率，为大量喜光的先锋植物和随机种侵入提供有利条件（崔宁洁等，2014b；陈小红等，2017），到林龄中后期（15、30、50 a）阶段，透光率降低，种间光竞争增强，不耐荫植物逐渐被淘汰，以耐荫植物为主，如菝葜、地锦、凤尾蕨、茜草、求米草、天门冬等（表 2）；因此，幼龄林以喜光类植物为主，而其它林龄以耐荫植物为主。

在本研究中，不同林龄马尾松人工林林下草本、灌木和总的灌草丰富度 Margalef（M）指数变化趋势一致，呈先升高后下降再略微升高的波动性变化趋势。15 a马尾松林下灌草M值均为最大，之后M值开始下降（图1），表明中龄林马尾松物种丰富度最高，与盘金文等（2019）认为表明随林龄的增加，马尾松人工林物种丰富度指数先升高后下降结果相似；与崔宁洁等（2014b）认为中龄林林下物种丰富度指数最大，成熟林略有降低但明显高于幼龄林的结果一致；同时，该结果符合“中期物种丰富度假说”，即在林分演替进程中，物种丰富度呈单峰模型，演替中期物种丰富度最高（Bazzaz，1975）。此外，马尾松人工林林下植物丰富度指数与林分郁闭度有关，因此在马尾松林经营过程中要定期进行疏伐、修理等措施，保持最佳的林分郁闭度，从而增加物种多样性（魏天兴等，2012）。

4.2 不同林龄马尾松人工林林下植物物种多样性

物种多样性指数是利用简单的数值来表示群落内种类多样性的程度，可用来判断群落或生态系统的稳定性，在一定程度上也可衡量群落的演替、探讨群落的最优物种结构（Loucks，1970）。由于马尾松人工林在发育过程中会造成栖息地的异质性，不同阶段的植物多样性表现不同（陈小红等，2017）。在本研究中，马尾松林下草本、灌木、总的灌草的Shannon-Wiener（H）、Simpson（D）指数变化幅度不同，但均呈先升高后下降趋势，马尾松林龄在15 a时，草本、总的灌草的H、D指数最大，其林下植物多样性最大，均高于其它林龄阶段。9 a马尾松林下草本、灌木、总的灌草H、D指数最小，与其它林龄差异显著（P＜0.05）（图 2），表明随林龄的增加，林龄中前期H、D指数呈快速增长趋势，在中龄林阶段物种多样性最高，而中后期林分在发生演替过程中，由于林分垂直和水平的异质性特征，群落物种多样性最大，但至群落演替后期，受优势种影响，群落物种多样性降低（Loucks，1970；Bazzaz，1975）。此外，马尾松在林龄早期，林下植物受强光照、充足水分和较高土壤温度的影响，增加了凋落物分解速率，同时因马尾松树冠尚未完全展开，林分中的喜光灌木和草本迅速萌发，促进林下物种繁衍和扩张，M、H、D指数持续增加。随林龄的增加，林龄中后期由于生境的稳定，导致林龄中期之后H、D指数有所降低；可能与马尾松针叶积累较多，黄酮类和单宁等难分解物质降低了土壤养分质量有关。林开敏等（1997）认为在林分演替后期，物种多样性降低的原因除了受海拔、土壤、坡位、坡向、坡度、地形等环境因子影响外，也与林分郁闭度、林龄和群落结构等密切相关。

本研究中，不同林龄马尾松人工林林下植物的Pieolou（Jsw）、Alatalo（A）均匀度指数均呈先升高后下降趋势（图 3），表明随林龄的增加，群落各层次中某些先锋物种独占优势的程度逐渐减弱，物种的分布更趋于均匀（姜俊等，2015）。在草本、总的灌草中，15 a马尾松林下的Jsw和A均匀度指数均最大，而9 a时指数最小，表明在幼龄林至中龄林阶段，其林下草本层发生急剧变化，与多样性H、D指数变化趋势相同；灌木层的Jsw和A均匀度指数变化趋势相同，均在30 a时达最大且各林龄之间无明显差异，表明在成熟林阶段均匀度指数高于其它林龄，可能由于在林分演替中后期，马尾松成熟林林分生境稳定，林下物种更新缓慢的缘故，该研究结果与崔宁洁等（2014a，b）一致。综合认为，随着林龄的增加，部分耐荫、耐贫瘠树种会逐渐成为优势种，喜光喜肥树种逐渐减少，导致成熟林以后的林下植物种类较单一，物种均匀度会显著下降，且分布不均（陈小红等，2017；罗洁贤等，2019）。

4.3 土壤种子库多样性及相似性

土壤种子库物种多样性被认为是植物种群基因多样性的潜在提供者，体现了群落结构、类型、组织水平、发展阶段和生境差异，反映了生物群落在组成、结构、功能和动态等方面的异质性，在一定程度上反映着群落的稳定性（Zhou et al.，2002）。土壤种子库M、H、D指数均在林龄30 a时达最大，随林龄增加呈先升高后下降趋势（表 3），与林下植物的丰富度及多样性变化相似。地上植被种子雨是土壤种子库的直接来源，地上植物的种子产量直接影响着土壤种子库的数量动态（韩彦军等，2013），因此该变化趋势相同是合理的。

不同林龄马尾松人工林林下植物与土壤种子库Jaccard（CJ）和Soresen（CS）相似性系数不高，表明该地区土壤种子库和地上草本、灌木之间具有较低的相似性，可能由于优势物种的原因，对土壤种子库提供了较小贡献。4种不同林龄的灌草与土壤种子库间相似性系数表现为15 a＞30 a＞50 a＞ 9 a，表明幼龄林至中龄林阶段，种子库中实生苗迅速萌发，可促进林下灌木幼苗的繁衍和扩张（姜俊等，2015）；另一方面，种子库中物种较多，与地上植被物种重合机率就愈大，土壤种子库与地上植被相似性就愈高，但随林龄的增加，林下植物群落多样性受环境条件、竞争关系及区域种库共同影响和作用（方精云等，2009），在不同林龄之间存在明显差异。

5 结论

本研究基于太子山石龙林场内野外调查数据，分析不同林龄的马尾松林下物种组成及土壤种子库多样性及相似性，发现随林龄的增加，林下植物组成与分布发生改变，从喜光植物过渡到耐荫植物为主；林下植物多样性呈先升高后下降的趋势，整体上以中龄林表现最高。土壤种子库多样性指数表现随林龄增加呈先升高后下降趋势，与林下植物丰富度及多样性变化相似，但不同林龄的灌草与土壤种子库间相似性系数不高。因此，在改造人工林过程中，要充分考虑林龄对植物多样性的影响，中龄林（15 a）的林下植物较为丰富，能够维持林下植物多样性，有利于马尾松人工林的可持续经营。此外，提高林下植物种子库多样性和丰富度，以便为植被更新提供充足的种源，从而维持生态系统稳定性并促进人工林生态系统功能的恢复。