基于红外相机技术的天津八仙山林下鸟类群落初步研究

赵大鹏，邓 靖，马宝莹，赵铁建，冯小梅，孙国明，朱金保，王玉申，

（1.天津师范大学生命科学学院，天津300387；2.天津八仙山国家级自然保护区管理局，天津301909）

林下鸟类（understory bird）是指专性或主要活动区域在森林林下层的鸟类[1].林下鸟类在森林生态系统的稳定与健康发展方面发挥着重要作用：①林下鸟类可以帮助森林生态系统取食害虫[2]；②可以帮助森林生态系统扩散种子[3]；③与森林更替密切相关[4].森林生态系统也对林下鸟类有一定的影响，如巴西亚马逊森林碎片化使林下食虫鸟类捕获率降低[2].目前，林下鸟类的研究方法主要有录音回放法、网捕法和红外监测法.这几种方法各有其优势和局限性.录音回放法多用于鸣唱比较简单、领域性明显的鸟类，可用于监测濒危鸟类种群，但它容易受背景噪音或其他环境因素（如天气）的影响，而且研究人员要充分了解实验对象的生活习性及行为反应，对实验的每一个环节要求都非常高[5].网捕法可提供鸟类栖息地的部分定量样本，但不能提供整个鸟类区系的样本，而且网捕法对网规格、张网高度、网与网之间的距离要求高，随着时间推移捕获率会降低，因为鸟类可能识别到了网的位置，因此该方法对隐蔽种、少鸣唱种等的研究更加有效[6-7].红外监测技术是利用红外相机对恒温动物热量的感应，自动拍摄动物图片和视频[8].红外监测技术减少了研究人员访问和现场干扰的频率，而且可以不受天气地形等的影响24小时全天候工作[9]，同时也提供了新的研究机会，如对鸟巢和熊窝的研究[10].但如果是体型太小的动物或是运动速率太快的动物就不能及时触发相机，相机无法捕捉到清晰、特征明显的照片[11].此外，还有一种通过相机拍摄进行监测的方法，与红外监测的不同之处在于相机是以固定的时间间隔触发进行拍摄，它同样不受时间和空间的影响，但为了使时间触发相机实现可靠的鸟类监测，需要图片之间的时间间隔短，可能会导致观看记录的图像耗时更长[12].

鸟类通常会依据植被类型选择栖息地[1]，由于原生林与次生林的植物种类组成不同，因此林下鸟类组成也存在差异[13].目前关于林下鸟类多样性与时空分布格局方面的研究主要集中在热带和亚热带[1，14]，而暖温带的相关研究比较有限[15].天津八仙山国家级自然保护区地处天津市蓟州区东北部燕山山脉南翼、古长城以北，保留着具有原始森林特性的天然次生林生态保护区[16-17]，植物资源丰富多样，为鸟类的栖息提供了良好条件.本课题组首次应用红外监测技术，对天津八仙山国家级自然保护区的林下鸟类多样性和时空分布格局开展群落研究，为暖温带次生林森林生态系统的鸟类保护生物学研究积累资料，还可以为保护区野生动物资源管理提供科学依据.

1 研究方法

1.1 研究地点概况

天津八仙山国家级自然保护区是天津市唯一的以森林生态系统为主的国家级自然保护区，总面积1 049 hm2，属于暖温带湿润季风气候类型[17-18].根据其气候特点，春季为3月至5月，夏季为6月至8月，秋季为9月至11月，冬季为12月至次年2月[18].该保护区共有维管植物96科310属524种（含变种）.其中，蕨类植物、裸子植物、被子植物分别为12科14属24种（含变种）、2科2属2种、82科294属498种（含变种）.植被类型主要有针叶林、落叶阔叶林、灌丛和草灌丛等.油松林分布在海拔200~800 m处，落叶阔叶杂木林分布在海拔700 m以上的沟谷、坡梁处，蒙古林分布在海拔700 m以上至聚仙峰等处，山杨林分布在海拔800 m以上处[17].

1.2 相机布设和数据收集

本研究将保护区全域划分成500 m×500 m的网格，样地设置30个网格，依据植被类型、人为活动干扰强度和野生动物分布的先验知识，在每个网格中心区域放置1台红外相机，共设置30台红外相机（相机型号：Ltl 5210和Ltl 6310），有效位点覆盖海拔跨度范围387~976 m.均设置为全天24 h持续工作，每次触发连拍3张照片与1段10~15 s的视频，触发间隔为1 s.相机拍摄模式设置为11个拍照+录像，19个拍照.换卡/电池时间通常为3~4个月1次，2017年6月安装，之后定期更换.

1.3 数据分析

本研究仅对红外照片数据进行整理分析.鸟类的物种鉴定参照《中国鸟类图鉴》[19]，鸟类的居留类型判断参照《中国鸟类分类与分布名录（第三版）》[20].独立有效照片数为同一相机位点含同种个体的间隔时间超过0.5 h的相邻有效照片数[21].网格占有率也被称为物种相机位点出现率，指某一调查区域内，某物种被拍到的网格单元数或相机位点数占所有正常工作的网格单元数的百分率.应用相对丰富度指数RAI[22]、Shannon-Wiener多样性指数H′[23]、Pielou均匀性指数J[24]、Margalef丰富度指数Ma[25]以及Simpson优势度指数C[16]等对天津八仙山国家级自然保护区的鸟类多样性和丰富度进行分析，各指数计算公式如下：

式中：Ai为第i类动物的独立有效照片数；T为相机总工作日；Pi为i物种的独立有效照片数占独立有效照片总数的比例；S为物种数；A为所有物种的独立照片总数.

本研究根据鸟类活动的季节性变化，将一年划分为春迁期（3-5月）、繁殖期（6-8月）、秋迁期（9-11月）和越冬期（12-次年2月），应用描述统计的方法分析鸟类群落的季节差异和时期差异.海拔划分为300~499、500~699、700~899、900~1 099 m共4个区段，应用Kruskal-Wallis检验对不同海拔区段的林下鸟类种数差异进行分析.将鸟类体长划分为1~20、21~40、41~60、＞60 cm 4组，应用Kruskal-Wallis检验和Spearman相关分析对物种的RAI与物种体型大小的关系进行分析.本研究应用SPSS 20.0和Excel 2016对相关数据进行处理与分析，差异具有统计学意义水平定义为P＜0.05.

2 结果与分析

2.1 鸟类群落多样性

基于30台红外相机11 067个野外捕获日的红外数据，本研究共收集到3 322张鸟类红外照片，获得744张鸟类独立有效照片，共记录到7目14科23属34种鸟类，如表1所示.通过与保护区上一次资源调查结果[17]相比较，本研究共发现了6种鸟类新纪录物种，包括白眉鸫（Turdus obscurus）、白眉地鸫（Geokichla sibirica）、灰背鸫（Turdus hortulorum）、褐头山雀（Parus songarus）、红喉歌鸲（Calliope calliope）和丘鹬（Scolopax rusticola）.

表1 天津八仙山国家级自然保护区林下鸟类名录Tab.1 List of understory bird in Tianjin Baxianshan National Nature Reserve

在物种分类组成方面，以雀形目物种居多，共25种，占总物种数的73.53%；其次为啄木鸟目，共3种，占总物种数的8.82%；隼形目、鸻形目、鸮形目和鸽形目的种类最少（均是1种），均占总物种数的2.94%.在物种保护级方面，记录到国家Ⅱ级重点保护野生动物1种，为勺鸡（Pucrasia macrolopha），23个物种被列为国家保护的有益或者有重要经济、科学研究价值的陆生野生动物，31个物种被列为世界自然保护联盟濒危物种红色名录（LC级别），灰林鸮（Strix aluco）被列为濒危野生动植物种（国际贸易公约附录Ⅱ），勺鸡被列为濒危野生动植物种（国际贸易公约附录Ⅲ）.

天津八仙山林下鸟类物种居留类型分布如图1所示，区系类型分布如图2所示.在居留类型中，留鸟、夏候鸟、冬候鸟和旅鸟的种数分别是19种、6种、2种、12种.在区系类型中，古北界18种，东洋界3种，广布种13种.在留鸟中，古北界鸟类最多，占52.63%；其次是广布种，占36.84%；再次是东洋界鸟类，占10.53%.在夏候鸟中，古北界鸟类最多，占66.67%；其次是广布种和东洋界鸟类，均占16.67%.在冬候鸟中，古北界鸟类和广布种均占50.00%.在旅鸟中，古北界鸟类最多，占58.33%；其次是广布种，占41.67%.

图1 鸟类居留类型分布图Fig.1 Distribution of bird residence types

图2 鸟类区系类型分布图Fig.2 Distribution of bird flora types

在物种丰富度方面，红嘴蓝鹊（Urocissa erythroryncha）、大山雀（Parus cinereus）和山斑鸠（Streptopelia orientalis）3个物种的拍摄率和相对丰富度均居于前3位，如表1所示.Kruskall-Wallis检验发现，不同体型大小的物种之间RAI的差异具有统学意义（χ2=8.59，df=3.00，P=0.04）；Spearman相关分析（r=0.32，P=0.07）接近Kruskall-Wallis检验，具有统计学意义，二者分析结果均在一定程度上显示物种的体型大小能够影响RAI，如图3所示.

图3 体型大小与RAI的误差条形图Fig.3 Error bar chart of body size and relative abundance index（RAI）

2.2 月份差异

天津八仙山林下鸟类群落物种数的全年月动态呈现一定波动，具体如表2所示.平均每月监测记录到（10.00±2.81）种鸟类，其中5月最多，为18种，而8月最少，为7种.月平均多样性指数为（1.92±0.33），其中8月最低，为1.30，5月最高，为2.46.月平均均匀度指数为（0.81±0.07），其中8月最低，为0.67，9月最高，为0.90.月平均优势度指数为（0.21±0.07），其中8月最高，为0.36，9月最低，为0.12.

表2 不同观察月鸟类群落特征参数Tab.2 Characteristic parameters of bird communities at each month

2.3 时期差异

本研究比较分析了天津八仙山林下鸟类在春迁期、繁殖期、秋迁期和越冬期的群落特征指数，结果如表3所示.由表3可知，在鸟类物种数、多样性指数、均匀度指数和丰富度指数方面，均是春迁期最高；优势度指数方面，越冬期最高.

表3 不同时期鸟类群落特征参数Tab.3 Characteristic parameters of bird communitiesin different periods

2.4 海拔差异

天津八仙山300~1 100 m不同海拔区段各个时期的林下鸟类物种数分布情况如图4所示.由图4可以看出，随着海拔高度增加，各时期鸟类的物种数均呈先上升后下降的趋势，在海拔区段500~699 m物种数最多.Kruskall-Wallis检验表明，不同海拔区段的林下鸟类种数差异具有统计学意义（χ2=9.59，df=3.00，P=0.02）.

图4 各个时段不同海拔区段鸟类物种数的分布Fig.4 Distribution of bird species at different altitudes in different periods

比较分析天津八仙山林下鸟类在不同海拔区段的群落特征指数，结果如表4所示.由表4可知，300~499 m海拔区段的鸟类物种数、均匀度指数和优势度指数均较大，排在第二位，多样性指数和丰富度指数较小；500~699 m海拔区段的鸟类物种数和丰富度指数均最大，均匀度指数和优势度指数相对较小；700~899 m海拔区段的多样性指数和均匀度指数最大，优势度指数最小；900~1 099 m海拔区段的优势度指数最大，鸟类物种数、多样性指数和丰富度指数均最小.

表4 不同海拔区段鸟类群落特征参数Tab.4 Characteristic parameters of bird communities at different altitudes

3 讨论与结论

本研究采用红外相机技术，研究天津八仙山国家级自然保护区林下鸟类的群落特征，共记录到34种鸟类，隶属7目14科23属，包括1种国家Ⅱ级重点保护鸟类，国家保护的有益或者有重要生态价值、科学研究价值的野生鸟类23种.与李立嘉等[18]的调查结果相比，本次研究新增了17种鸟类，可能是因为本研究中红外监测累计捕获日更多，相机位点设置更多，监测区域更广.红嘴蓝鹊和勺鸡的相对丰富度均较高，四季均监测到，这可能与它们的居留类型有关，红嘴蓝鹊和勺鸡同属于留鸟.未记录到斑鸫、蓝喉歌鸲、棕眉柳莺这3个物种，原因可能是：①相机位点设置未涵盖到这些物种的活动区域[26]；②由于飞行速度过快，不能对照片进行有效识别[11]；③物种数量本身相对较少[27].与八仙山第二次资源调查[17]相比，本次调查新增了白眉鸫、白眉地鸫、灰背鸫、褐头山雀、红喉歌鸲、丘鹬这6个物种，可能是因为此次调查使用了红外监测技术，可以24小时全天候工作[10].另外，近年来八仙山国家级自然保护区的生境质量得到了改善[18]，也在一定程度上提高了该地区的鸟类物种丰度.

本研究发现物种RAI排名前6位的均是留鸟，且活动海拔区段较广，因此，认为RAI较高的物种与其居留类型和所在研究地点的活动海拔区段有一定关系.RAI较低的物种中居留类型并不唯一，有旅鸟、留鸟、夏候鸟，也有冬候鸟，活动海拔区段不同且范围较小.因此RAI较低的物种与其居留类型没有关系，与所在研究地点的活动海拔区段有一定关系.不同体型大小的物种之间RAI的差异达到了统计学意义水平，通过数据分析发现体型小的物种RAI偏低，支持了之前关于红外相机不宜监测个体较小鸟类物种的观点[11].此外，物种RAI低也可能与物种的种群密度存在一定关系[18].

本次调查结果表明，春迁期（尤其是5月）物种数最多且其优势度指数较小，这可能与季节温度变化有关，春迁期气温开始回暖，各种昆虫也都活动频繁，为鸟类提供了相对充足的食物资源，同时也使得优势种的地位并不突出；另外，也与季节性鸟类迁徙有关，如秋季紫啸鸫迁徙至南方[18].随着海拔区段的上升，物种数呈先上升后下降的趋势，其中500~699 m海拔区段的物种最丰富，这可能与不同海拔区段的光照、气候、植被类型等多种生态因子效应有关[28].

未来监测可以通过适当增加相机布设位点，特别是在500~699 m海拔区段，来获取该保护区更多的鸟类资源信息[29-30].红外技术的提升也有助于使红外监测成为监测林下鸟类更加有效的一种研究方法，如开展红外监测不同敏感度设置的比较研究，可以使用诱饵装置来提高捕获率，如设置人工浴场[31]、食物诱饵[32].未来的野生动物监测也可以结合多种方法更全面地了解该保护区的动物资源[33].

致谢：天津八仙山国家级自然保护区管理局各保护站工作人员在野外监测过程中给予了大力支持，天津师范大学野生动物资源保护研究团队的陈梦梦、陈秋婷、郭馨、何鑫、莫秀洪、张宇硕等协助鉴定红外相机影像资料，在此一并感谢.