湿地挺水植物关键指标分解特征研究

刘耘硕 曹仁杰 李 晖 王陈里 田 昆 王 行,2

（1. 西南林业大学国家高原湿地研究中心/湿地学院，云南 昆明 650233；2. 中国科学院城市环境研究所，福建 厦门 361021）

物质循环与能量流动是生态系统研究的重要内容之一，而凋落物分解则是生态系统物质循环过程的重要环节[1]。湿地是地球上具有特殊作用的生态系统之一，它具有多种生态和环境功能，是介于水陆之间的由水陆相互作用而形成的特殊自然综合体。湿地生态系统中凋落物分解速率的高低在很大程度上影响着凋落物的地表积累速度以及氮、磷等营养元素和其他物质向土壤库的归还，并进而通过影响湿地植物的萌发、生长、物种丰度和地上生物量等来影响湿地植物群落的构建和种群间在生境中的竞争[1-2]。而目前多数凋落物方向的研究主要集中在森林、草原等陆地生态系统，关于湿地生态系统凋落物分解的研究较少。因此，湿地植物凋落物分解研究一直是国际湿地研究的热点和前沿[3-5]。

挺水植物是重要的湿地植物类型，是湖滨带主要的生物量之一，其生物量大，且大部分的生物量会随着枯萎和死亡以凋落物的形式进入湿地有机质库中[6]。与其他陆地生态系统植物不同，湿地挺水植物在枯萎和死亡后，并不立即倒伏进入水中或者土壤层表面[7]，而是仍然会在空中保留一段时间[8-9]，直到被破碎或被雪重力压倒[10]。有研究表明，挺水植物在保持立枯状态时，就有大量真菌侵入和繁殖，其分解和矿化过程已经开始[11-12]。而且，在许多湿地生态系统中，立枯常常构成凋落物总量的主要部分，有些立枯能够保持这种状态几个月到几年的时间[12]。目前，国内外对挺水植物分解的研究主要集中在凋落物倒伏后的分解阶段（沉水阶段），对自然条件下挺水植物完整分解过程的研究相对较少[13-14]。 因此，对挺水植物凋落物的完整分解周期开展研究有助于了解挺水植物分解的自然过程。鉴于此，本研究以2种重要的世界性广布种挺水植物水葱（Scirpus tabernaemontani）、香蒲（Typha orientalis）作为研究对象，采集分析其生长旺盛期（A）、立枯（B）、倒伏（C）、沉水（D）阶段的植物凋落物叶片以及水底底泥（E）样品，并根据分解过程中凋落物的实际淹水情况将整个分解期划分为2个分解时期：大气界面分解时期和水体界面分解时期。通过测定不同分解时期两种凋落物物理、化学指标等关键指标的动态，旨在探讨各指标在完整分解过程中的动态规律，探索湿地生态系统挺水植物凋落物分解过程的一般规律。

1 研究区概况

凋落物分解实验主要在云南纳帕海湿地与滇池湖滨带开展。纳帕海属于国际重要湿地，地处青藏高原东南缘、横断山脉中段的香格里拉市（27°49′～27°55′N，99°37′～99°41′E），平均海拔为3 260 m，面积3 100 hm2。在空间具有典型的“面山−湖滨−湖盆”生态结构特征，属于半封闭性质的季节性湖泊湿地。研究区属于寒温带高原季风气候带，形成了高寒冷湿及干湿季分明的气候特征。每年6—9月为雨季，其他月份为旱季，年平均气温5.4 ℃，年均降雨量619.9 mm。最冷月平均气温−3.8 ℃，最热月平均气温13.2 ℃，≥10 ℃积温为1 529 ℃[15]。滇池（24°40′～25°02′N，102°36′～102°47′E）是位于云贵高原中心部分的一个构造湖，滇池湖面海拔1886 m，面积330 km2，最大深度10.3 m，平均深度5.03 m。滇池属于亚热带季风气候，平均气温为14.5～17.8 ℃，降雨量约为1 036 mm，85%以上的降水集中在5—10月的雨季[16]。

2 研究方法

2.1 试验设计

挺水植物凋落物分解的研究方法包括野外试验和室内模拟实验，其中野外实验更能反应自然环境中不同环境因子共同作用下挺水植物凋落物的分解过程[17]。因此，为了还原挺水植物的自然分解环境，更为真实地反映出完整立枯分解过程中各指标动态，于2014年4月在纳帕海湿地（云南香格里拉生态观测研究站）、滇池湖滨带（国家林业局云南昆明滇池湿地生态系统定位研究站）内建立了3个原位研究单元，每个研究单元为直径2.4 m、深0.55 m的圆形水池，各单元相距3 m并通过PVC管连通，以保证各研究单元的淹水条件一致。根据前期对纳帕海以及滇池的广布种优势挺水植物调查的基础，在纳帕海选取优势挺水植物水葱作为研究对象，在滇池选取广布种优势挺水植物香蒲作为研究对象，于2014年4月分别在纳帕海湿地及滇池湿地挖取两种植物的克隆单株，选取其长势基本相似的植物为试验对象。将植物分别移植到直径为35 cm、高为40 cm、内附原位水底沉积物（30 cm高）的塑料盆中进行培养。移植了植物的塑料盆分别置入3个研究单元中，每个研究单元放置5盆，共计30 盆。各研究单元引入原环境水体并模拟其原生淹水环境（20～30 cm深），使其最大程度还原2种植物生长及分解的原生环境。自植物盆栽后，加强对植物的日常管理，以保证移植植物的正常生长。

2.2 样品的采集与分析

在2018年10月底，湿地植物生长末期，分别对两地试验池内处于生长旺盛期（鲜样未分解）、立枯（分解第1年）、倒伏（分解第2年）、沉水（分解第3年）的植物及水底沉积物底泥样品进行采集（如图1所示，倒伏阶段凋落物主体并未接触水面）。湿地是一个特殊的生态环境，其空气湿度大，凋落物极易与湿地的水体接触，从而对挺水植物凋落物的分解造成一定的影响[17]。因此，在本研究中根据分解过程中凋落物的实际淹水情况将整个分解期划分为2个分解时期：大气界面分解时期和水体界面分解时期。大气界面分解时期包括立枯阶段和倒伏阶段（在自然分解环境中，植物群落密度较大，凋落物倒伏后仅有少部分接触到水面，大部分植物仍与空气接触），水体分解界面时期则为沉水阶段。

图1 凋落物分解阶段示意图Fig. 1 Diagram of decomposition stage of litters

为确保实验数据的准确性，在采集植物样本时，选取长势良好，高度、基茎相近的个体，从而规避了实验植物样本个体差异对实验结果的影响。为使取样更具代表性，处于每个生存阶段的植物在每个试验单元内随机采集2个样品，共计6个植物样品，即每个阶段6个生物学重复。将所得样品带回实验室，测定其物理、元素及化合物等类型相关指标（表1），其中物理指标包括干物质量、穿刺力度、比叶面积等，元素指标包括碳（C）、氮（N）、磷（P）、钙（Ca）、铁（Fe）、钾（K）、镁（Mg）、猛（Mn）、硫（S）含量等，根据植物营养学中对植物体内矿质元素的分类，N、P、K为大量元素，Ca、Mg、S为中量元素，Fe、Mn为微量元素[18]，化合物指标包括纤维素、半纤维素、木质素、灰分等。物理指标的选取与测定用来表征分解过程中凋落物的关键功能形状变化和物理碎化程度，化学元素的测定为了解凋落物分解过程的关键元素的动态，化合物指标则是反应凋落物中难降解物质的动态。其中，凋落物穿刺力度通过压力实验机（中国智取ZQ−21A）测定，叶面积通过扫描仪获得叶片图像后用Image J软件分析测定，测定后取部分样品于65 ℃烘箱中烘干48 h后再次称重以测得其含水率并换算为植物干物质量，干物质量与叶面积相比得到比叶面积。然后烘干后的样品粉碎过百目筛用于分析测定总碳、全N、全P、Ca、Fe、K、Mg、Mn、S等元素指标。凋落物的总有机碳通过总有机碳分析仪（德国元素Vario TOC）测定，全N、全P通过连续流动分析仪（德国SEAL Analytical AA3）测定；Ca、Fe、K、Mg、Mn、S等元素测定采用电感耦合等离子体质谱仪（日本岛津ICPE−9820）。剩余样品留取部分后烘干，用来测定纤维素、半纤维素、木质素含量，纤维素含量测定采用硫酸蒽酮比色法，半纤维含量测定采用盐酸水解法，木质素含量测定采用滴定法[19]。

表1 两种植物生长旺期各指标情况（平均值±标准误）Table 1 Indicators of the growth period of 2 plants （Means ± SE）

2.3 数据处理

采用方差分析（ANOVA）中的可重复测量分析方法检验物种差异和分解时间对分解过程中各指标变化的影响，用显著性水平P推断处理间的差异程度。统计分析和图像绘制采用SPSS16.0、OriginPro 8.0及EXCEL 2016软件。

3 结果与分析

3.1 2种凋落物物理指标动态变化

叶干物质含量、比叶面积和穿刺力度是表征凋落物物理变化的关键指标。在立枯和倒伏阶段，2种凋落物干物质量变化呈现相同的上升趋势，但在分解后期凋落物接触水面进入沉水阶段后，干物质量大幅下降（水葱下降了78.75%，香蒲下降了79.01%），同时，2种凋落物的比叶面积呈上升趋势而穿刺力度呈下降趋势（图2）。

图2 凋落物干物质量、比叶面积和穿刺力度的变化Fig. 2 Changes of moisture dry matter, specific leaf area and puncture strength of litters

3.2 2种凋落物养分元素动态变化

在立枯和倒伏分解阶段，2种凋落物的有机碳含量虽然呈现先上升、倒伏后下降的趋势，但总量上保持基本稳定（水葱有机碳含量为344.65～367.04 mg/g），香蒲有机碳含量为412.81～460.60 mg/g），进入沉水阶段后2种植物有机碳含量才呈现为不同的趋势，香蒲有机碳上升，水葱则下降。2种凋落物在立枯阶段，N元素含量都成上升趋势（水葱上升了3.39%，香蒲上升了18.66%），进入倒伏阶段后2种凋落物N元素含量表现为净释放，呈现逐步下降的趋势。P元素规律与N元素相似，2种凋落物在立枯分解阶段P元素含量均为上升趋势，进入倒伏阶段后表现为净释放，但沉水阶段的下降速度与倒伏阶段的下降速度相比明显加快（图3）。在与底泥养分含量对比后可以看出，2种凋落物初始C、N含量明显高于底泥，经过3年的分解，N元素动态变化逐渐与底泥相近，表现出了明显的趋同性。

图3 凋落物的有机碳、全氮、全磷的含量变化Fig. 3 The content of carbon, nitrogen and phosphorus in litters changed

3.3 2种凋落物的其他化学元素的含量变化

2种凋落物Fe元素含量的变化整体上也呈现出相似的规律，都表现为持续增长的趋势，水葱在倒伏后，Fe含量增加趋势明显变快，香蒲倒伏后Fe含量增加趋势也有上升但沉水后上升趋势进一步加快。就整个分解周期来看，2种植物K元素含量变化也是呈现大致相同的规律，且凋落物的Fe、K元素有明显的向底泥趋同的趋势。2种植物的其余4种元素含量变化并未在完整分解中周期中表征出相似的规律，但分解前2年（凋落物沉水前）4种元素都表现为先下降后上升的趋势，沉水后则出现较大差异。（图4）。

图4 凋落物的Ca、Fe、K、Mg、Mn、S等元素的含量变化Fig. 4 The content of Ca, Fe, K, Mg, Mn, S and other elements in litters changed

3.4 凋落物的木质素、纤维素、半纤维素和灰分含量变化

从图5可以看出：2种凋落物的纤维素含量变化均表现为持续下降趋势，其中水葱分解1年后纤维素含量相比初始含量仅下降了约28%，但从第2年开始下降速度明显加快，分解第2年下降了约26.03%，分解第3年下降了约33.83%；香蒲纤维素含量在分解前2年呈缓慢下降趋势，沉水后下降速度明显加快，分解第3年下降了约19.41%。水葱半纤维素含量在分解第1年呈上升趋势，分解1年后呈下降趋势，沉水后下降速度明显加快（最后1年下降了约初始含量的42.55%）；香蒲半纤维素含量在分解前2年呈现上升的趋势，沉水后转呈下降趋势。2种凋落物的木质素含量变化趋势呈现相似的规律都为持续降低，分解第1年下降速度缓慢（水葱较初始含量下降了约4.54%，香蒲下降了约0.23%），而分解1年后2种凋落物木质素含量下降速度都明显加快。2种凋落物的灰质含量在整个分解过程中的变化呈现出相同的规律，在分解的前2年，2种凋落物灰质含量都呈现出增加的趋势，特别在立枯分解后期，水葱的灰质含量增加尤为明显；而在整个分解期末期，凋落物沉水后，2种植物的灰质含量都呈现明显的快速下降。

图5 凋落物的木质素、纤维素、半纤维素和灰分含量变化Fig. 5 The contents of cellulose, hemicellulose, lignin and ash in litters changed

3.5 凋落物的化学计量比变化

水葱和香蒲凋落物初始状态的化学计量比可以看出，2种植物凋落物的C−N、C−P与N−P值的变化相似，在分解期显著下降、沉水阶段略微回升。以C−P值为例，大气分解阶段水葱和香蒲分别从203.39和163.45下降至62.98、103.39，在沉水阶段上升至76.35和174.37。具体的数值变化如表2所示。

表2 植物凋落物的主要指标比值变化Table 2 Changes in the ratio of major indicators of plant litters

3.6 物种差异、分解时间及其交互作用对凋落物各指标的影响

凋落物分解中各指标的变化具有明显的时间性变化特征，物种间的差异也对分解过程中大部分指标的变化有显著的影响，且分解的时间差异与物种差异量之间具有明显的交互作用。其中，物种差异对灰分、总碳、总氮、半纤维素、木质素、K含量、Mg含量、Mn含量动态变化的影响更为显著（P<0.01），而干物质量、比叶面积、纤维素、P含量、Fe含量和S含量的动态变化则对分解时间的响应更加突出（P<0.01）。Ca元素变化较其他指标受物种差异与分解时间交互作用的影响更为突出 (P<0.01)。这说明物种差异、分解时间及其交互作用虽对3种凋落物各指标的动态变化基本都有显著的影响的情况，但2种凋落物各指标之间对物种差异和分解时间的响应也有明显差异。

4 结论与讨论

1）大气界面的分解规律。在研究了不同生境下的2种不同的常见湿地挺水植物凋落物的完整立枯分解过程后发现：在大气界面分解时期，2种凋落物干物质量变化呈现相同的规律，都表现为明显的上升趋势。2种凋落物组分的C含量基本保持稳定，这可能是由于C是结构性元素且两种凋落物中易溶性碳水化合物含量较少所导致，在曾从盛等对闽江河口凋落物立枯分解的研究中也得到了挺水植物分解过程中C含量基本保持稳定的结论[20]。2种凋落物组分中N、P元素含量在整个大气界面分解时期第1年（立枯阶段）都有所上升，在Kuehn等人对灯芯草（Juncus effusus）的立枯分解研究中N、P浓度都成上升趋势[21]，这可以归因于凋落物吸收了空气中的N，以及凋落物在分解过程中自身养分的保留和微生物分解者对外源养分的固定[22-23]。但在大气界面分解时期第2年（倒伏阶段）2种凋落物N、P含量都呈持续释放下降趋势，这意味着在大气界面分解后期，凋落物N、P的变化规律并不像之前Kuehn等人的研究结果显示的那样在整个立枯分解过程中都成上升趋势而是呈现先上升后下降趋势[21]。凋落物分解进入大气分解界面第2年时，干物质含量进一步上升，N、P含量则呈现持续下降，这可能由于本研究中两种挺水植物凋落物分解1年后N、P含量较高，因此对于分解者来说是充足的，从而允许多余的N、P在后期分解过程中释放出来[7,24]。2种凋落物的Fe含量在整个大气界面分解时期均呈持续上升趋势，这可能是由于原凋落物中Fe元素含量较少，而土壤环境中Fe元素含量较高（水葱底泥样品Fe含量为43.8 mg/g，香蒲底泥样品Fe含量为32.6 mg/g）。当凋落物和土壤沉积物接触时，凋落物内Fe含量上升。同时，徐秀月等人对湿地凋落物的研究中发现，湿地沉积物中含有大量不同形态的Fe，且在植物凋落物腐解过程中，可交换态、可氧化态及残渣态Fe均不同程度增加[25]。徐德兰等人的研究也发现，对于挺水植物而言植物分解形成腐殖质的过程中，凋落物和沉积物Fe含量不断增加[26]。另外Ca、Mg、Mn、S含量在立枯分解第1年下降，可能是由于植物组织中可溶性物质淋溶损失所导致，第2年含量回升可能是因为分解过程中微生物对于环境（雨水、露水、大气沉降等）中微量元素的吸收，导致Ca、Mg、Mn、S相对浓度的增高。木质素、纤维素的含量在整个大气界面分解时期均呈现下降趋势，半纤维素含量则呈现上升趋势。

2）水体界面的分解规律。进入到水体界面分解时期后，凋落物接触水体，2种植物干物质量急剧下降。N、P含量均表现为净释放且与大气界面分解后期对比，下降速度显著加快。而半纤维素和灰分含量也由大气分解时期的持续上升变为急剧降低。大部分指标在水体界面分解时期的变化趋势都与大气分解时期产生了较大差异。凋落物在水体中的分解过程更加复杂，一般经历3个过程：可溶成分的淋溶过程、难溶成分的微生物降解过程以及生物作用、非生物作用（结冰、解冻等）[27]。France等[28]人的研究表明在凋落物接触水面的淋溶过程中，常发生C、N、P等的大量损失，这与我们研究中水体分解界面凋落物N、P含量的下降分解规律一致。另一方面，挺水植物死亡进入水体后，与水体中凋落物分解有关的微生物类群接触，使得植物残体分解加快，元素含量变化动态也大幅改变[29-30]，因此2种凋落物Ca、Mg、Mn、S含量的变化趋势，在水体分解时期与大气分解时期具有明显的差异。在研究中多数元素指标的动态变化都在水体分解阶段产生了明显的变化（或加速或转折）。在分解过程中，异养生物对营养物质的需求量常常超过其营养物质的供给量，水和底质中可溶性的无机营养物质可能被水生植物残体中的分解者所利用，从而使植物残体分解速度加快，元素淋溶与释放程度增加[31]。有研究表明，水生植物残体在营养丰富的水环境中分解更快[32]。关亚楠等人对黄河三角洲不同淹水条件下芦苇（Phragmites australis）和碱蓬（Suaeda glauca）凋落物分解和重金属归还特征的研究中也发现淹水条件是影响湿地凋落物分解及其元素含量变化的重要因素[33]。熊汉锋等人也发现湿地植物残体接触水体后，会将大量养分物质释放至水体[34]，杨汉东等人的研究表明植物凋落物残体可使及表层沉积物中养分含量增加[35]，这与本研究结果一致。因此水环境是造成湿地挺水植物不同分解阶段指标的动态变化产生较大异质性的原因，是挺水植物完整分解过程中的拐点，会一定程度上加速凋落物的淋溶。另一方面，凋落物在水体中的分解也会造成水体的富营养化。

3）总体分解规律。通过测定2种不同类型挺水植物凋落物的各项指标，了解挺水植物立枯分解各指标的动态变化趋势，分辨挺水植物立枯分解各指标的分解特征，从而明确挺水植物立枯分解特征的特殊性。比叶面积和穿刺力度是表征凋落物物理变化的关键性状[36]。其中比叶面积是表征植物与环境互作的功能性状指标，而穿刺力度可以反映分解过程中凋落物的物理碎化程度与机械强度变化。本研究中，2种凋落物比叶面积不断增加，穿刺力度不断下降，表明在分解过程中凋落物质量不断损失的同时，机械强度也不断下降，易分解性不断增强。2种湿地挺水凋落物整个分解期元素及化合物含量变化总体有数种模式，“释放”、“富集−释放”、“富集”等。其中C、N、P、Fe、K等指标的动态变化趋势两种植物凋落物较为相似。大气界面分解期2种凋落物组分中C含量的变化趋势为基本稳定，进入水体分解期出现差异，香蒲升高水葱降低。挺水植物凋落物N、P元素含量只是在大气分解时期的第一年呈富集增加的趋势，随后持续释放降低，但水体分解时期的下降速度与大气分解时期的下降速度相比明显加快。2种凋落物组分中的Ca含量表现为先释放后富集，Fe含量表现为先缓慢增加后富集，两种凋落物K含量总体上呈现降低趋势，而Mg和S含量的变化趋势在沉水阶段虽然有所不同，但在大气分解时期却呈现相同规律。这与赵谷风等对青研究得出的凋落物K、Mg含量的分解特征基本一致[37]。在 García-Palacios等人对水生和陆生生态系统凋落物的对比研究中，提到了凋落物营养诸多指标中Ca、K和Mg等元素变化的一致性应该受到重视[38]。结合本研究，在物种、生境均不同的情况下，2种凋落物分解过程中，除C、N、P等研究相对较多的养分元素之外，Ca、Fe、S、K、Mg等在大气界面分解阶段或整个分解期也呈现相同的动态变化趋势，因此推测Ca、Fe、K等元素在凋落物分解研究中也可以表征凋落物的分解动态，应当受到重视。两种凋落物的纤维素、木质素动态变化的趋势十分相似呈现总体降低，半纤维素和灰分的动态变化趋势也十分相似，呈现“富集−释放”的分解特征。不同于凋落物在地表分解在经历了最初的淋溶和易降解物质的分解之后，凋落物中的难降解物质（例如木质素）相对增多[38-39]的研究成果，本研究中凋落物木质素含量呈现持续降低的趋势，这可能是由于凋落物在立枯过程中并未接触到土壤表面，土壤中的N和微生物并未参与到凋落物分解的过程中来，所以凋落物中的木质素并未合成较为稳定的化合物[39]。C−N、C−P、N−P、木质素−N等初始化学性质也是众多研究者所关注的重点。以往的研究发现，木质素−N可以用来表征植物种类的不同和易分解性，C−P和C−N可以表征凋落物间分解速度的差异[40-41]。2种凋落物的C−N、C−P与N−P在整个分解期呈相似的总体下降沉水阶段略有回升的规律。这表明在两种挺水植物种类和易分解性有所差异的情况下，两种植物在分解过程中主要营养物质和难降解组分的动态变化具有一致性。

本论文结论如下：1）挺水植物凋落物完整分解周期分解各指标变化动态大致有3种模式，即“释放”、“富集”、“富集−释放”；在分解周期内，2种植物凋落物内的N、Fe元素含量与底泥表现出了一定的趋同性。2）各指标动态变化呈现出明显的阶段性，大部分指标在水体界面分解时期的变化趋势都与大气分解时期产生了较大差异，表明了在分解后期植物进入水体界面后，水体对凋落物沉水阶段分解的元素动态变化产生了显著的影响。3）除C、N、P 3种主要营养元素之外，2种凋落物的Ca、Fe、S、K等元素含量在大气界面分解时期甚至整个分解期的动态变化趋势也呈现出一致性，这可能是挺水植物在大气界面分解阶段的固有模式，故Ca、Fe、K等元素在以后凋落物分解研究中应加强这些元素的研究。

致谢：本研究中部分实验得到了中国科学研究院昆明植物研究所齐金峰副研究员的指导，在此表示感谢。