南方小花蝽和黄蓟马的种群动态及捕食功能反应

孙 英，胡昌雄，吴道慧，陈国华，殷红慧，徐天养，陈 婷，张晓明*

（1.云南农业大学植物保护学院/云南生物资源保护与利用国家重点实验室，昆明650201；2.云南省烟草公司文山州公司，文山 663000；3.广东省农业科学院植物保护研究所/广东省植物保护新技术重点实验室，广州 510640）

黄蓟马Thripsflavus属缨翅目Thysanoptera蓟马科Thripidae，是经济作物上一种主要小型害虫之一，寄主范围较广，可直接危害近百种经济作物。黄蓟马广泛分布于我国境内乃至世界各地，对经济作物的不同生长期均能造成较为严重的为害；在云南省，黄蓟马广泛分布在田间，对禾本科、茄科、豆科、蔷薇科以及其他多科植物均能造成严重为害[1,2]。黄蓟马的成虫和不同龄期的若虫均可以直接以锉吸式的口器锉伤被害植物生长组织的表皮，吸取植物的汁液，使植物表皮上形成枯点，在日晒后连成片，使其叶片、芽枯死，严重时整株植物死亡[3]。黄蓟马同时也给我国豆类种植带来严重危害，高宇等[4]对长春地区的大豆田蓟马种类调查发现，黄蓟马数量占比最多，达到56.97%。在云南地区，黄蓟马对辣椒、花卉等作物造成严重为害[1]。此外，黄蓟马具有个体微小，隐蔽性较强等特点，使用化学药剂防治时药剂不容易直接接触蓟马，影响防治效果，并且药剂还会污染生态环境[5]。蓟马可在普通温室和农作物田周围的许多植物上越冬，越冬蓟马可能导致第2年种群暴发[6]，它们是第2年春季各种作物上昆虫的主要来源。黄蓟马可在云南冬季萝卜、油菜、豌豆等作物上顺利越冬并造成为害[7]。控制越冬昆虫的数量对于第2年提前防治蓟马具有重要意义。

南方小花蝽Oriussimilis隶属于半翅目Hemiptera花蝽科Anthocoridae小花蝽属Orius，广泛分布于中国南方农田中，是不同植物上小型害虫的重要捕食性天敌昆虫之一[8]。南方小花蝽虽然体型小，但是对小型害虫的取食量大，个体适应性强，在田间一年均有活动[9]，在南方和中西部地区的农田生态系统中自然种群密度大，容易建立种群，是一种具有很好发展前景的天敌昆虫[10]。南方小花蝽共有3个虫态，分为卵、1～5龄若虫和成虫；其在不同龄期均可捕食蓟马、粉虱、叶螨和蚜虫等多种小型害虫，并且其龄期越高对小型害虫的捕食控制能力越强[11,12]。孙猛等[13]研究发现在月季上释放南方小花蝽控制蓟马时，高密度释放小花蝽的控制效果高于低密度释放的控效，并且防治效果随着释放时间的延长而增加，最高防效约为60%。张士昶[10]研究了南方小花蝽在田间笼罩棉花条件下对朱砂叶螨和棉花花蓟马的控制作用发现，南方小花蝽对两种害虫的控制作用达到70%～80%。南方小花蝽在农田系统中对于控制蓟马的数量具有重要的应用价值[14]。曾广等[14]采用化学合成药膜的方法测定了烟田常用7种杀虫剂对蚜虫和南方小花蝽的杀虫效果和安全性，结果显示无论是处理24 h还是48 h，杀虫剂在有效地杀死害虫的同时，对南方小花蝽也具有一定的毒杀作用。因此，为了有效地减少害虫抗性的产生及更有效地保护天敌昆虫，应该尽可能减少杀虫剂的使用。生物防治是近年来现代农业中的重要防治方法和技术手段，在有害生物综合治理中逐渐开始应用并受到广泛关注。

冬季时，云南的许多地区都会种植蚕豆，为蓟马提供了越冬的场所，但是尚不清楚黄蓟马在蚕豆上越冬的种群变化情况。近年来黄蓟马在全国多地的为害日趋严重，种群不断扩大，但是减少化学杀虫剂用量是必然趋势，急需制定更好的环境友好型蓟马防治措施，例如生物防治，物理防治、农业防治等相互配合的害虫综合防治体系。了解南方小花蝽对黄蓟马的捕食效应是利用南方小花蝽高效生防的前提。为了准确地分析和客观地评价南方小花蝽对黄蓟马捕食控制的能力，本研究首先在冬季种植的蚕豆上对黄蓟马和南方小花蝽的种群动态进行了系统的调查，其后在室内条件下分别采用了数学模型和拟合法研究南方小花蝽在不同的猎物条件下对黄蓟马的捕食能力和干扰效应，以期为南方小花蝽研究和应用提供基础。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

南方小花蝽和黄蓟马均于2019年2月采自云南农业大学后山农场蚕豆植株上。在温室内饲养多代后进行试验。试验挑选行动敏捷，个体大小一致、且日虫龄相似的南方小花蝽雌成虫，接入玻璃罐（d＝10 cm，h＝15 cm）后置于人工气候箱内（三腾，LTC-1000，上海）。饲养条件为（26±1）℃，RH（70±5）%，光周期 16L∶8D。饥饿处理24 h备用。

1.2 黄蓟马及南方小花蝽种群动态的调查

调查样地设在云南省昆明市盘龙区大摆村蚕豆田，调查时间于2019年11月至2020年4月。选取面积约为400 m2互不相邻的3块蚕豆田调查，每隔10 d调查1次。在蚕豆播种30～40 d后植株高度约为5 cm时开始调查，采用五点取样盘拍法将植株上的昆虫震荡到白磁盘中，然后用软毛刷将白磁盘中的蓟马和小花蝽收集到装有 75%酒精的采集瓶中带回实验室，在解剖镜（奥林巴斯，SZ51，20倍放大倍数）下统计黄蓟马及南方小花蝽的种群数量[15]。在调查期间，调查采样田块进行常规管理，不使用任何杀虫剂。

1.3 南方小花蝽对黄蓟马成虫和2龄若虫的捕食功能反应

将双通的玻璃管（d＝3 cm，h＝10 cm）的一端用纱布（150目）封好，其内放置1段长为5 cm长的四季豆，用自制的吸虫器将不同密度5、10、20、30、40、50头/管的黄蓟马成虫接入玻璃管中，然后每管接入1头已饥饿处理24 h的南方小花蝽雌成虫，再将另一端用纱布封起来。置于人工气候箱内24 h后观察记录各管中黄蓟马成虫的死亡虫数，每个处理5次重复。黄蓟马2龄若虫处理方法同成虫[16]。

1.4 南方小花蝽对黄蓟马成虫和2龄若虫的寻找效应

根据1.3节的试验结果，南方小花蝽对黄蓟马成虫及若虫的寻找效应公式：S＝a′/(1+a'ThN)进行拟合。

1.5 南方小花蝽自身密度对黄蓟马成虫捕食量的影响

接虫方式同1.3节，研究南方小花蝽雌成虫密度对黄蓟马成虫捕食的干扰反应，每个双通玻璃管接入黄蓟马成虫60头，南方小花蝽成虫密度设置分别为每管1、2、3、4、5头。置于人工气候箱内24 h后观察记录各管中黄蓟马死亡虫数，每个处理5次重复。

1.6 同比例种内干扰对南方小花蝽成虫捕食率的影响

接虫方式同1.3节在每个管内接入10、20、30、40、50头黄蓟马，再对应接入南方小花蝽1、2、3、4、5头。置于恒温箱内24 h后观察记录各管中黄蓟马死亡虫数，每个处理5次重复[5]。

1.7 数据统计与分析

捕食功能反应采用Hollling Ⅱ型方程式：Na＝a'TN/(1＋a'ThN)式中参数：捕食者的捕食数量Na，捕食者瞬时对猎物的攻击率a'，捕食者捕食单头猎物时间Th，最大捕食量Na(max)＝1/Th，处理时间T为1 d（T取值为1），由此原公式变化为Na＝a'N/(1＋a'ThN)[16]

南方小花蝽对黄蓟马成虫和幼虫的寻找效应公式：S＝a'/(1＋a'ThN)进行拟合。式中参数的含义同上。

南方小花蝽自身密度对黄蓟马成虫捕食量的影响采用Hasse-Varley提出的E＝QP-m进行计算，式中，E是发现域，Q代表种内搜索常数，m是种内干扰常数[17]。

数据采用MS office 2016进行记录和回归方程的拟合，方差分析利用DPS 7.05进行分析，采用单因素Duncan’s新复极差法（P＜0.05）比较差异显著性。

2 结果与分析

2.1 黄蓟马和南方小花蝽在蚕豆上的种群动态

从11月初至翌年4月初，蚕豆田的黄蓟马种群数量逐渐上升，1月中下旬达到第一个小高峰，种群数量为10.6头/株，2―3月蚕豆进入花期，黄蓟马的种群数量迅速增加，3月初达到峰值18.2头/株，3月上旬后种群下降。南方小花蝽种群动态与黄蓟马基本一致，随着黄蓟马种群数量的增加，南方小花蝽种群数量逐渐上升，亦出现两个高峰，分别为1月中下旬和3月中旬，3月中旬达到最高峰为3.4头/株，3月下旬种群数量下降。南方小花蝽种群密度的最大峰值的时间较黄蓟马种群数量最大峰值推迟19 d，说明南方小花蝽与黄蓟马具有明显的跟随现象，但高峰期稍有滞后（图1）。

图1 南方小花蝽与黄蓟马种群数量动态Fig.1 Population dynamics of Orius similis and Thrips flavus

2.2 南方小花蝽成虫对黄蓟马成虫及2龄若虫的捕食功能反应

南方小花蝽成虫对黄蓟马成虫及若虫的捕食量随着黄蓟马成虫及若虫密度的增加而增加，当黄蓟马的密度增加到一定限度时南方小花蝽成虫捕食量增加的速度逐渐变缓；同一猎物密度，南方小花蝽成虫对黄蓟马若虫的捕食量总是高于黄蓟马成虫。由 HolllingⅡ型公式拟合南方小花蝽成虫捕食量计算出南方小花蝽成虫对黄蓟马成虫及若虫的功能反应方程及其参数见表1所示：南方小花蝽对黄蓟马成虫的捕食功能反应方程为Na＝0.5655N/(1＋0.0193N)，对猎物的瞬时攻击率a′为 0.5655，捕食者处理单头猎物所需要花费的时间Th为0.0341 d，捕食上限为29.33头/d；南方小花蝽对黄蓟马2龄若虫的捕食功能反应方程为Na＝1.1864N/(1＋0.0346N)，对猎物的瞬时攻击率a′为 1.1864，捕食者处理单头猎物所需要花费的时间Th为0.0292 d，捕食上限为34.25头/d；在一定范围内，南方小花蝽成虫对黄蓟马2龄若虫的瞬时攻击率及捕食上限均高于黄蓟马成虫，对单头黄蓟马2龄若虫处理所需花费时间最短（图2）。

表1 南方小花蝽对黄蓟马成虫及若虫的功能反应Table 1 The functional response of Orius similis to adults and nymphs of Thrips flavus

图2 南方小花蝽对黄蓟马成虫及2龄若虫不同密度的捕食量Fig.2 The predation of Orius similis to adults and 2nd instar nymphs of Thrips flavus under different densities

2.3 南方小花蝽对黄蓟马的寻找效应

南方小花蝽对黄蓟马两个虫态的寻找效应均随猎物密度增加而逐渐降低；当猎物密度相同时南方小花蝽成虫对黄蓟马2龄若虫的寻找效应高于成虫（图3）。

图3 南方小花蝽对黄蓟马成虫及2龄若虫的寻找效应Fig.3 The searching effect of Orius similis to adults and 2nd instar nymphs of Thrips flavus

2.4 南方小花蝽自身密度对黄蓟马成虫捕食量的影响

保持捕食空间，当猎物密度不变时，南方小花蝽成虫对黄蓟马成虫的种内平均捕食量受自身密度干扰，但捕食量增加。经干扰反应公式拟合得出方程E＝0.3009P-0.4290，相关系数R2为0.9478，种内搜索常数Q为0.3009，种内干扰常数m为0.4290。南方小花蝽对黄蓟马成虫总捕食量间差异显著（F4,20＝19.59，P＜0.05），对黄蓟马成虫平均捕食量间差异显著（F4,20＝39.09，P＜0.05）（图4，表2）。

图4 南方小花蝽自身密度的干扰反应Fig.4 Interference response of Orius similis on its own density

表2 南方小花蝽自身密度与捕食作用Table 2 The density and predation of Orius similis

2.5 同比例种内干扰对南方小花蝽捕食黄蓟马成虫的影响

同比例种内干扰例对南方小花蝽捕食黄蓟马成虫的影响结果显示：保持南方小花蝽与黄蓟马的比例为1∶10不变，随着南方小花蝽和黄蓟马的密度同时同比例增大，南方小花蝽对黄蓟马的总捕食量逐渐增加，而平均捕食率却呈下降趋势。南方小花蝽对黄蓟马成虫总捕食量间差异显著（F4,20＝69.12，P＜0.05）；对黄蓟马成虫平均捕食率间差异显著（F4,20＝32.87，P＜0.05），其中捕食者密度为1头/管和2头/管之间差异不显著（P＞0.05），但是显著高于3、4、5头/管（P＜0.05）（表3）。

表3 同比例种内干扰下南方小花蝽对黄蓟马成虫捕食作用Table 3 The predation effect of Orius similis to adults Thrips flavus under the same proportion of intraspecific interference

3 讨论

寄主植物的花期对蓟马种群密度具有很大影响，花期时其种群数量迅速升高[18]。本研究发现云南昆明11月到翌年4月在蚕豆整个生长期均有黄蓟马发生，且调查地种植的蚕豆在2―3月进入花期，黄蓟马在蚕豆上的种群密度迅速增加，种群数量出现两个发生高峰，在3月初达到最大峰值18.2头/株。这与张晓明等[19]调查不同品种菊花上的蓟马种群动态结果一致，其研究发现菊花开花是导致蓟马种群数量迅速上升的主要原因。这可能因为花朵中存在较多花粉，而花中营养成分高（氨基酸含量高的特点），蓟马更喜欢取食[20]。许多研究表明，天敌跟猎物之间的种群数量存在相关性，猎物的增多给天敌增加了更多的捕食机会[21,22]。南方小花蝽种群数量随黄蓟马种群数量的变化而变化，并且种群数量的高峰期出现时间滞后于黄蓟马，这表明南方小花蝽与黄蓟马之间的种群数量互相影响，存在着一定的跟随现象。张鲁民等[11]研究发现南方小花蝽与花蓟马种群季节变化关系密切，在春季和寄主植物开花的时期蓟马增多，该研究与之结果一致。黄蓟马在我国很多地区均有分布，并且随着不同作物生长期，在不同寄主植物上转移为害，多年生的植物上一年四季均能为害。如徐淑娟等[23]对柑橘上的蓟马种群季节动态调查表明，在柑橘上蓟马能终年发生，并且冬季能以一定密度越冬，春夏季节蓟马虫口数量逐渐增多；此外蓟马在白车轴草上也能终年发生，但是在冬季具有较低的种群密度[24]。昆明地区冬季极端低温较少，蚕豆在冬季给黄蓟马的生存提供了有利的条件，同时也给许多捕食性天敌如瓢虫，草蛉和小花蝽等提供了栖息环境和食物，在实施蚕豆害虫的防治时应注意对天敌昆虫的保护[25-27]。

本试验采用Holling Ⅱ型捕食功能反应模型来评价南方小花蝽对黄蓟马的控害能力，Holling Ⅱ型捕食功能反应模型是单头天敌捕食者的捕食量在固定时间内随猎物密度改变而发生变化的反应，是评价天敌控害潜能的重要试验方法[28]。Holling Ⅱ型模型在昆虫生物防治评价系统中实用性和适用性较强，能够反应出天敌与猎物密度的动态变化关系，进而预测出天敌对猎物的防控效能[28]。本研究发现，南方小花蝽对黄蓟马的捕食能力受自身密度和猎物密度影响，且符合Holling Ⅱ型圆盘方程功能反应模型，当天敌自身密度和捕食空间固定不变时，单头南方小花蝽雌成虫的捕食量随黄蓟马成虫及2龄若虫密度的增加而增加，但当黄蓟马的密度增加到一定程度时，南方小花蝽成虫捕食量增加的速度逐渐趋于平缓。

天敌的捕食能力还会受捕食对象和自身密度的影响，蒋兴川等[29]研究发现南方小花蝽对西花蓟马若虫及成虫的日最大捕食量分别为41.3头与24.9头，这与本研究中南方小花蝽取食若虫数量大于成虫结果一致，在同一猎物密度下，南方小花蝽成虫对黄蓟马若虫的捕食量高于黄蓟马成虫，南方小花蝽对黄蓟马成虫和若虫的日最大捕食量分别为29.3头和34.3头。由此可见，南方小花蝽对不同虫态的蓟马可能有一定的捕食选择偏好性。此外，当保持捕食空间大小、猎物密度不变时，南方小花蝽对黄蓟马的种内平均捕食量随着其自身数量增大而减小，总捕食量则相反。当保持捕食空间不变，以固定比例（1:10），同时增加南方小花蝽和黄蓟马的密度时，南方小花蝽对黄蓟马的总捕食量逐渐增加，而由于捕食者间出现种内干扰，平均捕食率却呈下降趋势。当固定天敌捕食者自身密度和捕食空间不变时，南方小花蝽对黄蓟马成虫和 2龄若虫的搜索效应均降低；当猎物密度相同时，南方小花蝽成虫对黄蓟马2龄若虫的搜索效应高于成虫。这一研究结果与已报道的南方小花蝽的捕食功能结果基本一致，高宇等[5]和郅军锐等[17]的研究也表明天敌在捕食猎物时受到自身密度的影响。

本研究发现，黄蓟马种群密度在3月初达最大值18.2头/株，南方小花蝽种群数量在3月中下旬达到高峰值3.4头/株。该结果表明在蚕豆田南方小花蝽种群数量与黄蓟马种群有跟随现象，南方小花蝽的种群高峰期滞后于黄蓟马。南方小花蝽对黄蓟马的捕食效应受两者种群密度的影响，该结果符合HollingⅡ型功能反应模型。在一定的黄蓟马密度范围内单头南方小花蝽成虫的捕食量随黄蓟马成虫及2龄若虫密度的增加而增加；南方小花蝽成虫对黄蓟马2龄若虫的瞬时攻击率及捕食上限均高于黄蓟马成虫，对单头黄蓟马2龄若虫处理所需花费时间最短；南方小花蝽对黄蓟马的寻找效应也随猎物密度增加而降低。综上所述，南方小花蝽在室内对黄蓟马有较强的捕食能力，可作为黄蓟马生物防治实践中重要的天敌昆虫。研究结果可为黄蓟马生物防治中南方小花蝽的田间利用提供参考。