CO2浓度升高对植物生理生化影响的研究进展*

圣倩倩，高顺，顾舒文，石娇娇

(1.南京林业大学风景园林学院， 江苏 南京 210037；2.南京林业大学经济与管理学院，江苏 南京 210037；3.南京林业大学林学院，江苏 南京 210037)

二氧化碳(CO2)，一种在常温常压下无色无味的温室气体[1-2]，还是构成空气的重要组分[3]。随着城市化进程的推进，中国的能源消耗和CO2排放量在过去几年里呈爆炸式增长[4]。至2009年，我国CO2排放量高达77×108t，相当于燃烧30×108t煤炭。在发展中国家，中国的CO2排放量长期高居第一，现已成为全球CO2减排的重点[5]；在国内，CO2排放量与技术进步、经济增长、人口变动之间存在协整关系，在经济发达的中国东部地区，尤为如此[6]。在一些工业同样发达的国家，大量的CO2气体排放仍然是非常严峻的环境问题[7]。相关研究表明，园林植物对CO2浓度具有一定程度的吸收作用和适应能力，在一定范围内能够正常生长[8]。有些植物可以在高浓度的CO2环境下增加光合作用[9]，提升产量[10]。在过去的一个世纪里，已有众多国内外的科研工作者对未来CO2浓度上升对植物可能产生的各种影响展开系列研究。目前主要使用的是两种熏气装置用于科学研究，分别是开顶式气室法(OTC)和开放式CO2富集系统(FACE)[11-12]。研究证明，高浓度的CO2在一定程度上能够抑制植物呼吸[13]、提高光合速率[14]、调整Rubisco双向酶活性[15]、减小蒸腾速率[16]、促使植物的气孔关闭[17]。本研究在分析前人的文献报道后，从CO2上升是如何影响植物的光合作用、呼吸作用、叶片气孔导度、抗氧化酶活性、膜脂过氧化能力等方面总结了近年来的研究成果，以揭示CO2浓度上升对植物生长及生理活动产生影响的原因，探讨CO2浓度上升后不同类型植物之间生理响应的差异性并分析这些差异可能存在的规律，以期为研究其他环境因子变化对植物的影响提供参考。

1 CO2浓度升高对植物生长的影响

1.1 对植物形态的影响

CO2浓度升高对植物发芽率影响不大，但发芽势明显增高，9 种C3植物中有7 种植物的叶片总厚度增加,而C4植物叶片厚度减少。不同的是，当温度升高时，C4植物的叶片厚度增加，而C3叶片变化无明显特征[18]。

在高CO2浓度下，会加速植物的生长，一些植物如大豆(Glycinemax)生长会成倍增加。根系也会随CO2浓度上升在数量及形态上有所提升，有助于植物汲取更多的养分[19]。

1.2 对植物生物量、作物产量及种实品质的影响

高CO2浓度下，大部分植物的花生物量增加，对于花期，大多数也会提早开花。但也有些植物在高浓度CO2下会出现花期延迟，如茼蒿(Chrysanthemummorifolium)[20]。研究结果表明，CO2可使 C3植物产量提高约30%，而C4植物产量提高约 14%。有的C4植物如玉米(Zeamays)、高粱(Sorghumbicolor)的产量仅提高约 9%[21]。

在Bunce[22]的研究中，大豆和冬小麦(Triticumaestivum)在OTC系统中种植了2 a，采用环境加200 mol/mol的高浓度CO2处理，每天处理24 h，测定叶面积指数和中午叶片气体交换速率，并测定成熟期总地上生物量和种子产量，结果表明，CO2浓度升高可以提高种子产量，且能使得小麦产量提高15%～30%。无论晴天还是阴天，大豆叶片光合速率均随CO2浓度的增加而增加。Pleijel[23]的研究运用了开顶室对照，变量包括CO2浓度，结果发现，CO2浓度增加，通常会导致小麦锌浓度下降，而锌含量与籽粒蛋白质呈线性关系，这可能导致小麦的品质变差。

2 CO2对植物光合生理代谢的影响

2.1 CO2对植物光合作用的影响

植物的光合作用以CO2为底物进行反应，当CO2浓度短期内上升时，植物的光合能力随着CO2浓度的增加而提高，其程度因植物种类不同而异。一般认为，当CO2浓度增加1倍时，C3植物的光合作用增加10%，而C4植物的光合作用增加不到10%，也就是说，不同光合途径的植物对CO2的响应可能不同[20]。

这可能是由于当CO2浓度增高时，使反应的原料增多，促进光合速率，CO2浓度增长率的上升，提高了1，5-二磷酸核酮糖(RuBP)羧化酶的活性，能够同化更多CO2。瑞典于默奥大学曾用同位素探测法对1900—2013年间的植物进行分析，得出由于CO2浓度的升高，植物光合作用会提高，而这一研究具有广泛参考性，可适用于大部分植物。然而，当短期CO2含量较高，无机磷是处于光饱和状态下植物光合速率的主要影响因素而非CO2浓度，即此时CO2浓度增高对光合作用的提升有限[24]。叶子飘等[25]曾研究CO2浓度升高对小麦光合作用的影响，其结论也表明CO2可以促进植物的光合作用。有意思的是，在长期高浓度CO2的环境中，会出现植物光合速率下降，这是由于CO2浓度过高，O2浓度相对较低，植物进行无氧呼吸，产生酒精、乳酸等产物，这些物质产生毒害作用，抑制了光合作用[26]。植物除了利用环境中的CO2外，还具有利用HCO3-的能力，这种机制被称为CO2的浓缩机制[27]。而在高浓度CO2条件下细胞对无机碳不敏感，致其利用HCO3-的能力受到抑制，也会抑制光合作用。

Ainsworth等[28]研究表明，气孔导度的降低和叶肉细胞CO2渗透能力的提高是光合速率提高的主要原因。进一步地，Tomimatsu等[29]认为气孔的关闭或开放是对细胞间CO2浓度的反应，而不是对大气CO2浓度的反应，即认为大气CO2浓度并非直接影响气孔开闭，而大气CO2浓度与胞间CO2浓度的比值基本上不变的原因是气孔导度与光合作用对CO2存在着正反馈。细胞间隙与叶绿体中的CO2存在浓度差，这种梯度差让叶绿体能更快同化CO2。另一方面，Long等[30]研究证实了高浓度的CO2可以抑制RuBP加氧酶的活性，提高RuBP羧化酶活性，加快了植物同化CO2的速率，抑制了光呼吸，提高了植物的固碳水平和光合作用。但是，CO2浓度与光合作用并非简单呈正相关关系。如刘超等[31]认为在较低水平的CO2浓度水平下，净光合速率(Pn)与CO2浓度近似正比，随着CO2浓度的增加，Pn逐渐增大，达到饱和后趋于稳定。对于各种不同类型的植物，如对C3或C4植物来说，长期或短期暴露在高浓度CO2下，其光合速率会有不同表现，在长期高浓度CO2条件下生长的C3植物，其光合作用非但没有提高，反而略有下降[32]。除此之外，对于一部分植物来说，CO2对土壤中水具有明显的阈值响应特征，当植物所处的土壤相对含水量超过一定范围，CO2浓度饱和后可抑制光合作用，如吴芹等[33]认为半干旱黄土丘陵区的2 a生盆栽山杏(Prunussibirica)，当土壤相对含水量范围不在46.3%～81.9%之间，山杏叶片的最大净光合能力随土壤水分的增加而降低，所以，土壤和水分也是研究CO2对植物光合作用时需要考虑的变量。

作为与光合作用较密切的植物器官叶绿体，在其中可存储的碳水化合物会增加CO2在叶片中扩散的阻力进而削弱光合作用。也就是说，叶绿体中积累的淀粉会通过延缓CO2与细胞结合的方式抑制光合作用，相关研究也证实，叶绿体中淀粉的积累通常会伴随光合抑制现象[34]。

总体来说，CO2对植物光合作用的影响可以归纳为以下内容：短期CO2浓度升高可提高植物的光合作用，但长期CO2浓度升高可能会导致光合速率下降，其主要原因受到植物气孔、相关酶活性对CO2浓度升高变化的影响。此外，光合作用的影响还因植物类型的不同而有差异，例如C3植物和C4植物在光合途径方面存在些许差异。

2.2 CO2对植物呼吸作用的影响

CO2是植物呼吸作用的最终产物，当外界环境中CO2浓度达到1% ～ 10%时，呼吸作用明显被抑制，Bunce[35]观察到番茄(Lycopersiconesculentum)、苋属(AmaranthusL.)的呼吸作用随CO2浓度升高而受到抑制，而CO2浓度高于10%时，植物会死亡。当CO2浓度较高时，Rubisco酶的羧化效率提高，氧化效率降低，对光呼吸有抑制作用[36]。而CO2浓度增加会导致保卫细胞收缩，气孔的传导性降低，部分细胞内氧压降低，抑制植物呼吸；另一方面，CO2分压升高会抑制呼吸[37]。如果CO2浓度在短时间内增加1倍，植物的暗呼吸减少20%左右，原因可能是CO2的浓度与细胞色素C氧化酶和琥珀酸脱氢酶的活性有关[38]。

但由于植物种类(例如C3和C4植物)和生长坏境的不同，对CO2浓度的响应机制也不同。在著名的美国生物圈2号试验中，豌豆(Pisumsativum)等C3植物在相同CO2浓度下比C4植物[如滨藜(Atriplexpatens)]的呼吸速率大得多。当外界温度不同时，同种植物在CO2浓度胁迫下的反应也是不同的。Ziska等[39]通过研究表明，当环境的影响因素为CO2和温度时，环境温度的升高会削弱CO2对植物呼吸作用的抑制，即在同种CO2浓度下，环境温度的升高会促进植物的呼吸作用。即任何由于高CO2浓度下的呼吸抑制而导致的碳贮量的增加，都可能随着温度的升高而下降。而在较低的温度条件下，如15、20 ℃时，呼吸作用的下降很可能是因为CO2浓度的升高而导致的更大的生长促进[40]。

2.3 CO2对植物蒸腾作用及水分利用效率的影响

植物气孔是蒸腾过程中水蒸气从体内排出体外的主要出口，也是光合和呼吸作用中气体交换的通道，气孔的关闭与打开是由保卫细胞来控制的。一般情况下，CO2浓度影响气孔关闭，并与其呈负相关。无论是黑暗还是光照条件下，低浓度的CO2促进了孔隙的开放，而高浓度的CO2使孔隙迅速关闭，降低气孔导度。周宁等[41]利用中国稻田开放式空气CO2浓度增高系统，以常规粳稻“武运粳23”(OryzasativaL.‘Wuyunjing 23’)为试验材料，测定得出高CO2浓度使移栽后不同时间的气孔导度和蒸腾速率多呈稳定的下降趋势，峰值变化分别为14%和5%。郑凤英等[42]认为在无胁迫时C3植物负响应最强的下降指标就是气孔导度，故植物的气体交换受到CO2浓度的影响较大。这一生理机制通常被解释为：高浓度CO2可以促进光合作用，增加保卫细胞中多糖浓度以及细胞水势，保卫细胞吸收水分，胀大，从而关闭气孔[20]。在长期高浓度CO2的环境中，气孔生长发育受到抑制，会导致气孔宽度先天性不良。

大气CO2浓度会影响植物水分利用。周宁等[41]在FACE(Free-Air CO2Enrichment)实验中的结果表明，移栽后61 d内，大气CO2浓度增加200 μmol/mol，可显著提高水分利用效率(WUE)，但WUE会随生育进程的增加而降低。CO2浓度在控制气孔(植物表面，特别是叶片背面的小孔)的孔径方面有重要作用。CO2浓度升高时，气孔导性和气孔密度降低，气孔的关闭导致蒸腾速率降低，会提高水分利用率。因此，调节气孔开度是为了平衡维持CO2同化和最小化水分损失[43]。在大气CO2浓度较高的情况下，植物可以获得较高的光合速率，而气孔导度是相对较低的状态。蒋高明等[44]通过研究美国生物圈二号内生长在高CO2浓度下10种植物的蒸腾速率，得知荒漠植物粉蓝烟草(Nicotianaglauca)、大黍(Panicummaximum)以及雨林植物花叶万年青(Dieffenbachiasp.)、麒麟叶(Epipremnumpinnatum)、乔木蝶豆(Clitoriaracemosa)等随着CO2浓度的增加，蒸腾和传导速率降低，水分利用增加，其关联性达显著相关或极显著相关。在董晓华等[45]对光强和CO2浓度对柑橘(Citrusreticulata)植株蒸腾研究中得知，光强不同时，植株蒸腾速率随CO2浓度增大的变化曲线是增加到峰值而后降低。然而，在相同浓度的CO2下，光照强度越强，CO2饱和点越靠后，蒸腾速率越高。在FACE实验中，高浓度的CO2平均降低了22%的气孔导度[46]。CO2浓度升高对整个植物或植物群落水分利用的影响不仅取决于叶片气孔导度和蒸腾速率，还取决于其他潜在影响，如植株大小和形态的变化。

3 CO2浓度升高对植物生理生化的影响

3.1 抗氧化酶活性

活性氧(ROS)是植物体代谢过程中的毒副产物，而抗氧化酶可以一定程度上减少这种不良影响，其中最为重要的3种酶分别为过氧化物酶(POD)、超氧化歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)。高浓度CO2下，春小麦叶片的POD、SOD、CAT活性均出现增加，表明高浓度CO2可促进抗氧化酶活性提高，减少代谢过程中的毒副产物，对于植物起到了保护作用[47]。其主要的生理机制可能是高浓度CO2改善了光合反应的电子传递,三磷酸吡啶核苷酸(NADPH)的量快速提升，这大大促进了抗坏血酸-谷胱甘肽循环[48],增强了自由基的快速清除能力。但是，长期高浓度CO2处理下，毛竹(Phyllostachysedulis)叶片POD、SOD和CAT活性均下降，这可能是由于在这种环境下，植物对CO2的同化能力上升，从另一方面看，这减少了O2成为活性氧的可能，导致细胞的抗氧化需求减少，可以理解为植物对高浓度CO2的适应性调节。

3.2 膜脂过氧化能力

丙二醛(MDA)，是具有一定毒性的细胞膜脂过氧化作用的最后产物，并且通常用来衡量植物细胞的膜脂过氧化程度。高浓度CO2下，银杏(Ginkgobiloba)叶片的MDA含量显著下降，即高浓度CO2可以降低叶片细胞的膜脂过氧化能力[48]。

高浓度CO2能增加光合作用的产物，而光合作用的产物有利于抗坏血酸(ASA)的合成，从而提高植物的抗氧化性。而抗坏血酸过氧化物酶(APX)与ASA合成能力线性相关。两者活性的同时上升亦会减少MDA含量，可减轻细胞膜脂过氧化程度[49]。

3.3 渗透能力

植物体内的可溶性糖和可溶性蛋白含量是重要的生理生化指标，除供给植物营养物质之外，还与植物体渗透压有着密切的关系。

高浓度CO2条件下，毛竹叶片的可溶性糖含量显著升高，而可溶性蛋白质含量却显著降低。这是由于高浓度CO2下光合作用固定CO2速率大，植物来不及将光合产物从原叶输送到其他部位。而且可溶性糖的大量产生会抑制可溶性蛋白质合成。因为可溶性糖的大量积累会导致植物叶片内碳水化合物源—库失衡，抑制Rubisco再生，积累到一定程度就会阻碍蛋白质生成[50]。

4 总结与展望

4.1 总结

CO2对光合作用的影响较为复杂，目前已经涉及到的影响因子有植物种类、长短期CO2环境、土壤水分。而CO2对呼吸作用的影响，主要因子是温度，温度升高可以在一定程度上减少CO2浓度升高对呼吸作用的抑制。对于植物的蒸腾作用，CO2可以通过控制植物气孔来改变蒸腾效率和水分吸收。CO2浓度的增加，会影响一些酶的活性以及植物的生理生化指标成分，与光合作用有关的一些酶的活性会出现一定程度上的适应性下降；阔叶针叶混交林具有一定抗CO2优势。对于土壤肥力、环境温度以及其他影响因子的了解还远远不够，不能分析这些因子是否会因CO2浓度变化对植物光合作用产生一定的影响，而这些影响因子都是客观存在的，具有一定研究的必要性；对于呼吸作用方面，呼吸作用随CO2浓度增加的抑制机制尚不清楚，这是一个认知盲区。CO2可以减少水分的蒸发，从长远来说，势必会对生态环境产生巨大的影响。植物体内的相关酶活性，与CO2作用的机理尚未明确，只是简单的检测到相应酶活性的减少。其次，在抗CO2树种筛选中，叶面积、树冠的特点也并未作为变量进行考量，这是已有研究的不足之处。

4.2 展望

从研究的方法来看，miniFACE是最具有性价比的一种仪器，经济实惠，可以较大程度上模拟自然环境。CO2对植物光合作用的影响是极其复杂的，短期和长期会有不同的结果，所以有理由猜测，短期或长期对于其他影响因子也可能产生相反的结果，不能以短期的结果武断推测长期结果。在研究土壤肥力、环境温度等因子时必须要注意这一点。CO2到底是如何影响植物的呼吸作用的，这是解释在一定温度下，呼吸作用随CO2浓度增加的关键。这是与CO2直接有关亦或者是间接有关，尚需要进一步后续研究。短期来看，高浓度CO2被证明是可以减少水分蒸发的，那么长期来看，这会不会导致很多有关生态再平衡的问题，可以通过对高浓度CO2地区和低浓度CO2地区的生态系统调查，来阐述这方面的问题。在树种筛选的研究中，可以用相同树种，不同叶面积、树冠等作为变量进行研究，重点考察其长期抗CO2能力，得出最后的结论。