互花米草与盐地碱蓬群落交错带土壤因子的梯度变化特征

夏雯雯，李 想，王钰祺，徐 驰，刘茂松

(南京大学生命科学学院， 江苏 南京 210023)

盐城滨海滩涂湿地互花米草(Spartinaalterniflora)生态入侵主要为向海与向陆的双向扩张[1]，徐伟伟等[2]研究发现，有性繁殖和无性繁殖共同决定了互花米草的快速扩张，无性繁殖对种群维持稳定影响更大。发育良好的互花米草群落下，水分和光照等条件限制都会使得有性繁殖种子萌发及幼苗成活率低[3-4]，互花米草原生斑块主要依靠地下根茎进行无性繁殖向海和向盐地碱蓬(Suaedasalsa)方向逐步推进。在两种植物分布交错区，依靠风力和潮汐作用，互花米草种子扩散定居后实生苗可以通过分蘖繁殖向外扩张形成新生斑块，与盐地碱蓬竞争开拓新的生境[5]，潮沟的发育对其扩张也有引领作用[6]，不同的扩张模式下互花米草的扩张均以分蘖繁殖为主[1]。张华兵等[7-9]研究发现，盐城滨海湿地互花米草与碱蓬、芦苇等本土植物所在的土壤理化性质显著不同。闽江口、胶州湾等地不同入侵年限互花米草所在的土壤条件也与其他群落有显著差异，且随着年限的变化而变化[10-12]，表明互花米草的生态入侵可以改变土壤条件，特别是土壤盐分状况，使土壤碳、氮、磷等元素含量增加。

一般地，土壤因子的改变将影响植物生长、繁殖和种间竞争。在厌氧环境中，有机碳的增加和土壤盐基离子的变化会改变氧化还原条件和微生物群落组成，影响碳、氮、磷、硫等物质的循环[13]，从而影响植物的生长。互花米草对土壤条件的改造，可能创造有利于自身生长和繁殖的条件，增强其与碱蓬的竞争优势。本研究以互花米草和盐地碱蓬分布交错带为研究对象，对互花米草入侵的不同梯度带进行研究，分析互花米草入侵过程中不同梯度带植物和土壤因子的变化特征及互花米草入侵对土壤的改造效应。对交错带小尺度不同生境梯度带的研究，有助于深入探讨互花米草对盐地碱蓬的生态入侵过程中土壤因子改变以及土壤因子对生态入侵的影响，为进一步研究互花米草的入侵机制和控制互花米草入侵提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

盐城沿海滩涂湿地(119°46′59″～121°07′46″E，32°36′01″～34°32′14″N)位于江苏省盐城市境内的沿海地带，是中国沿海保存最完整、面积最大的一块淤泥质海涂型湿地[14]，由海到陆呈现明显的植被分异。研究区地处亚热带向暖温带过渡地带，是我国南北方的连接区，且海洋性暖湿季风气候明显，雨热同季，夏季雨量集中，年均气温13.8 ℃，年均降水量1 023.8 mm，无霜期210～224 d。

样地选择在江苏盐城国家级珍禽自然保护区(简称盐城保护区)和江苏大丰麋鹿国家级自然保护区(简称大丰保护区)两个保护区核心区。盐城保护区由海及陆有明显的植被分异，分别为互花米草群落、互花米草和盐地碱蓬群落交错区、盐地碱蓬群落和芦苇群落；大丰保护区也有明显的植被分异，但不同植被未成带分布，镶嵌群落较多。盐地碱蓬群落为丹顶鹤等越冬鸟类和麋鹿等珍稀动物提供了优质的食源和生境栖息地，而互花米草向盐地碱蓬群落的入侵加快了盐地碱蓬的退化，两地交错区互花米草均呈现出明显的向盐地碱蓬群落扩张的趋势。

1.2 研究方法

2019年6—7月在盐城保护区和大丰保护区分别选择具一定代表性的互花米草群落-盐地碱蓬群落交错区开展研究。现场调查发现，在互花米草群落边缘带，互花米草主要以分蘖的形式向盐地碱蓬群落渐进扩张，可根据分蘖苗周围有无枯落物判断是否是当年新生互花米草。在具代表性地段的互花米草-盐地碱蓬群落，以枯落物边缘为界向两侧群落设置样带，两研究地各设置4条样带，沿线按一定距离划分6个生境梯度带(图1)，分别为：Z1(互花米草群落内部)、Z2(互花米草群落边缘带)、Z3(新生互花米草带)、Z4(互花米草入侵带，大丰保护区互花米草分蘖苗与盐地碱蓬共存，盐城保护区盐地碱蓬退化只分布有互花米草)、Z5(盐地碱蓬群落边缘带)、Z6(盐地碱蓬群落内部)。将每个保护区研究地4条样带的相同梯度带看作重复，并在每个梯度带上设置1个1 m×1 m的样方，大丰保护区和盐城保护区各24个样方，现场测量并记录每个样方内植物的种类、盖度、株高，收割地上植物带回实验室测定地上生物量，同时分别采集0～10 cm(表层)、≥10～30 cm(中层)、≥30～60 cm(下层)土壤环刀样和混合土样，用自封袋密封后带回实验室待测。

图1 互花米草-盐地碱蓬生境梯度带示意图Fig.1 The diagram of habitat gradient zones of Spartina alterniflora and Suaeda salsa

土壤含水率(SWC)用烘干法[15]测定；土壤容重(BD)用环刀法[15]测定；平均粒径(Mz)用BT-9300Z激光粒度分布仪测定。将土壤风干、研磨、过筛(孔径2 mm)后，以体积质量比5∶1的水土比混合，盐度(DS)采用电导率法(DDS-307型电导率仪)，将电导率换算成盐度[16]，土样按HJ 962—2018标准处理后用pH计测定pH。

取出一部分已过2 mm筛的土样，研磨后全部过孔径0.150 mm筛，测定土壤的总有机碳(TOC)、总氮(TN)、总磷(TP)、有效磷(AP)和活性有机碳(LOC)含量。TOC含量采用重铬酸钾-外加热法[15]，凯氏定氮法(TN采用HJ 717—2014标准)，TP含量采用碱熔-钼锑抗分光光度法(HJ 632—2011标准)，AP含量采用碳酸氢钠浸提-钼锑抗分光光度法(HJ 704—2014标准)，LOC含量采用高锰酸钾氧化法[17]测定。

1.3 数据处理与分析

采用单因素方差分析法比较不同边缘梯度带植物生长特征和不同层次土壤特征的差异性，Pearson相关性分析因子间的相关性，分析以SPSS 21.0完成。柱状图用Origin 8.0软件进行图形绘制，相关图用R语言Corrgram包绘制。

采用冗余分析(RDA)法，将不同梯度带各样点的3×24维植物生长指标包括生物量(B)、株高(H)、相对盖度(Ccov)数据矩阵作为响应变量，10×24维土壤理化指标(SWC、BD、DS、pH、Mz、TOC、TN、TP、AP、LOC含量)数据矩阵作为解释变量，根据植物群落特征和土壤因子在空间进行梯度排序。RDA分析采用Canoco 5软件完成。

2 结果与分析

2.1 不同边缘梯度植物组成和生长特征差异

两地植物在不同梯度带的生长特征变化趋势基本一致，互花米草群落的生物量、株高和盖度显著高于盐地碱蓬群落，且随着互花米草群落内部向边缘方向扩张，生物量、株高、盖度均逐渐减小，盐地碱蓬群落内部植物生物量也高于边缘带(表1)。调查发现植物的生长指标也呈现地域差异：盐城保护区交错带2018年盐地碱蓬生长正常，但2019年7月采样时萌发很少，退化严重，大多为上年枯落物，而大丰保护区两种植物长势良好。盐城保护区的互花米草生物量、株高、盖度高于大丰保护区，而盐地碱蓬生物量和盖度低于大丰，大丰保护区Z4梯度样地内既分布有新生互花米草也有盐地碱蓬。

表1 不同梯度带的植物组成和特征

2.2 不同梯度带的土壤因子变化特征

2.2.1 盐城保护区

通过单因素方差分析发现(图2)，在0～10 cm土层，各梯度带DS、Mz、TP、AP均无显著性差异，SWC、BD、pH、TOC、TN、LOC含量在各梯度带间有显著性差异；在≥10～30 cm土层，各梯度下SWC、BD、DS、pH、Mz、TOC、TN、AP、LOC含量无显著性差异，TP有显著性差异；在≥30～60 cm土层，各梯度下土壤理化性质均无显著性差异。互花米草群落内各梯度相比于盐地碱蓬群落，总体上有更高的SWC、TOC、TN和LOC含量，而BD、pH、DS则较低。各因子梯度带间的差异主要表现在表层，其中从Z1到Z4，表层土壤SWC、TOC、TN、AP、LOC含量总体呈下降趋势，BD、pH呈上升趋势，DS、Mz、TP含量没有明显变化趋势。

比较不同土壤层次间的因子差异发现，从表层到下层，Mz平均值分别为18.31、18.69、18.14 μm，TP分别为595.46、569.33、571.13 mg/kg，Mz和TP在层次间均无显著差异；表层DS、TOC、AP含量在各梯度带都显著高于中下层，表层TN在Z1、Z2、Z5、Z6显著高于中下层，表层SWC在Z1、Z2、Z3显著高于中下层，表层LOC含量在Z1、Z3、Z4显著高于中下层；BD在3个层次平均值分别为1.27、1.37、1.38 g/cm3，pH为8.44、8.56、8.56，其中表层BD在Z1、Z2、Z3显著低于中下层，pH只有在Z1显著低于中下层。

图中数值为均值±标准误差；不同大写字母表示同一深度不同梯度间差异显著(P<0.05)，不同小写字母表示同一梯度不同深度间差异显著(P<0.05)。The values in the figure represent mean±standard error. Different capital letters represent that the difference among different gradients is significant (P<0.05). Different lowercase letters represent that the difference among different depths is significant (P<0.05).图2 盐城、大丰保护区不同梯度带土壤因子Fig.2 Soil factors by layer in different gradient zones in Yancheng and Dafeng reserve

2.2.2 大丰保护区

在大丰保护区样地0～10 cm土层，各梯度带Mz、TP、AP、LOC含量无显著差异，SWC、BD、DS、pH、TOC、TN含量在各梯度间有显著差异；≥10～30 cm土层各梯度下DS、pH、Mz、TOC、TN、AP、LOC、TP含量无显著差异，SWC、BD有显著差异；≥30～60 cm土层各梯度带土壤理化性质均无显著差异。互花米草群落内各梯度相比于盐地碱蓬，总体上有更高的SWC、TOC、TN、AP和LOC含量，而BD、pH、DS则较低。各因子梯度带间的差异也主要表现在表层，从Z1到Z4，表层土壤SWC、TOC、TN、AP、LOC总体呈下降趋势，BD、pH呈上升趋势，DS、Mz、TP没有明显变化。从土壤层次看，表层到下层的DS平均值分别为1.68%、0.76%、0.73%，TOC为6.07、2.75、2.41 g/kg，TN为0.61、0.29、0.24 g/kg，AP为7.35、2.44、1.96 mg/kg，各梯度带的表层DS、TOC、TN、AP均显著高于中下层；SWC在3个层次平均值分别为28.73%、26.04%、27.90%，LOC为2.48、1.71、1.54 mg/kg，表层土壤SWC、LOC在Z1显著高于中下层；pH在Z1、Z2梯度带显著低于中下层；BD、Mz、TP各梯度的3层间均没有显著差异。

2.2.3 两研究地土壤因子变化特征的共性分析

两地土壤因子的差异都主要表现在表层，且两地表层土壤的SWC、BD、pH、TOC、TN在梯度间有显著差异。其中，SWC、TOC、TN从互花米草群落内部到边缘带呈下降趋势，BD、pH呈上升趋势，互花米草群落内各梯度相比于盐地碱蓬，总体上有更高的SWC、TOC、TN，而BD、pH、DS则较低，两地各梯度带的Mz、TP在3层间均没有显著性差异。

2.3 不同梯度带植物生长特征与土壤因子的冗余分析

对两个研究地植物群落特征和土壤因子两个数据矩阵进行冗余分析，在RDA排序图(图3)中，两种植物的群落特征指标用实心箭头连线表示，土壤因子用空心箭头连线表示。采样点在土壤因子连线的投影位置代表了各样点的土壤因子差异，在连线上正向投影距离越长，代表因子值越大。对6个梯度的样点进行分组发现，在0～10 cm土层，从Z6到Z1，不同梯度带的样点在排序图上较分散，呈现明显梯度分布格局，而在中下层不明显。

○.Z1；□.Z2；◇.Z3；+.Z4；△.Z5；▽.Z6.图3 不同梯度带植物群落特征与土壤因子关系的RDA分析Fig.3 The RDA analyses of connections between community traits and soil factors

图3中，箭头的长短表示植物群落特征的梯度变化与土壤因子关系的大小，箭头连线越长相关性越大，反之，则越小。总体上，因子连线从表层到中下层明显变短，说明表层土壤性质能较好地解释植物群落特征的梯度变异与土壤因子的关系。比较发现，在盐城保护区，0～10 cm土层SWC、BD、pH、DS、TOC与植物群落特征变化相关性较大，≥10～30 cm土层的pH、TOC与植物特征变化相关性较大，≥30～60 cm土层的DS与植物特征变化相关性较大；而在大丰保护区，0～10 cm土层的SWC、pH、DS及LOC含量与植物特征变化相关性较大，在≥10～30 cm土层，SWC、TP含量与植物特征变化相关性较大，在≥30～60 cm土层，DS、pH与植物特征变化相关性较大。因此，表层土壤SWC、DS、pH、TOC含量是影响植物群落特征梯度变化的重要因子。

3 讨 论

3.1 互花米草入侵过程中同一梯度带不同层次的土壤特征

滨海滩涂湿地土壤因子常常呈现出垂直分布的差异[18]。本研究中，6个梯度带的DS、TOC、TN、AP在表层沉积物中富集，互花米草群落4个梯度带SWC、BD、pH在层次间有显著性差异，Mz、TP含量在各个梯度的3个层次间均没有显著性差异，0～10 cm土层各土壤因子的变异系数高于中下层，尤其是TOC含量在不同梯度的变异系数最高，因此，互花米草入侵对土壤表层的改造效果最明显。

毛志刚等[19]对盐城滨海湿地不同植被带的研究发现，土壤有机碳、总氮的分布自表层向下逐渐降低，15 cm以下基本保持稳定。枯落物是表层沉积物中TOC含量的重要来源，高达60%的互花米草地下生物量分布在0～20 cm土层内，植物残体的腐解归还为土壤提供了大量的营养物质[20]，同时互花米草有促淤消浪的作用，可以滞留海水，改变表层水盐条件，潮汐带来的海水中的营养物质也主要集中在表层。所以表层土壤的理化性质与中下层显著不同，而互花米草入侵过程中土壤因子在不同层次上的改变也首先体现在表层。

3.2 互花米草入侵过程中同一层次不同梯度带的土壤特征

用空间序列分析演变过程是研究植被演变常采用的方法[8]，将互花米草与其分布边缘的距离梯度可视为互花米草入侵的时间序列。本研究发现，互花米草群落表层土壤相比于盐地碱蓬有较高的含水率、总有机碳、总氮含量，较低的盐度、容重和pH。相关研究也发现，盐城自然保护区互花米草沼泽碳储量是盐地碱蓬的16.9倍[21]，作为多年生草本植物，高生产力的互花米草每年可以输入大量有机质，影响土壤碳氮磷的循环。

对滨海湿地红树林斑块以及荒漠藓类结皮斑块不同边缘梯度的研究发现，土壤环境与边缘效应密切相关，呈现出土壤因子沿边缘到中心的梯度分布格局[22-23]。本研究中交错带互花米草的入侵也可引起边缘生物或非生物环境的差异，呈现出一定的边缘效应。互花米草群落从内部到边缘带，植物的生物量、株高和盖度下降，不同梯度带SWC、TOC、TN含量、BD、pH等土壤因子也受边缘效应影响呈现较高的异质性，随互花米草入侵时间的延长(从边缘带向互花米草群内部)，表层土壤SWC、TOC、TN含量呈上升趋势，BD、pH呈下降趋势，DS、Mz、TP没有明显变化趋势。对崇明东滩和闽江河口的研究也发现[24-25]，互花米草入侵后土壤总碳、总氮和总磷含量均有不同程度的增加，并且有机碳、总氮含量随入侵时间延长而增加，变化比较一致，而TP含量的变化滞后。新生的互花米草盖度和生物量较低，其积累的碳氮等养分尚未对土壤产生明显影响，随着入侵时间的变化，TOC和TN表现出累积效应。Mz和TP受母质土壤影响较大，在梯度带间差异不显著，相同的水文条件下，局部尺度下的互花米草入侵不足以改变土壤粒径和磷含量。

3.3 互花米草入侵对土壤改造效应的分析

滨海湿地土壤C、N、P等营养元素主要受潮汐作用、微生物活动、动植物残体的归还与分解等因素的影响[11]，本研究中，局部尺度下，气候、潮汐作用和成土母质基本一致，土壤因子的变化主要受植被的影响。不同梯度带土壤因子随着互花米草的入侵呈现水平和垂直异质性，这说明互花米草入侵可以增加土壤的含水率、总有机碳、总氮含量，降低土壤pH、盐度和容重。

同时在滨海滩涂湿地植被的自然演替中，水分、盐度、土壤养分都起到了重要的作用[26]， 互花米草的生长与生态位、土壤环境要素紧密相关，尤其与土壤养分相关性最强[27]，所以土壤因子的改变也会影响植物的生长和繁殖。互花米草分蘖苗和盐地碱蓬的相对竞争力与土壤含水量、全盐量呈正相关，与pH呈负相关[5]；互花米草的泌盐组织能将植物体内的盐分排出，可以显著降低土壤可溶性盐含量，且基本不随入侵时间的延长而改变；水分的改变影响了土壤的氧化还原条件，互花米草高度发达的通气组织可以为根部提供氧气，使其本身对改变盐沼环境具有极强的适应性，并提高周围土壤的溶氧，有利于邻株的生长[28]。本研究中互花米草生长的环境为高含水率、高碳氮含量，低的盐度、容重和pH，而盐地碱蓬则相反，在互花米草不同的入侵程度下土壤因子变化范围较大。张华兵等[29]也发现互花米草沼泽土壤水分和盐度阈值都高于盐地碱蓬，认为互花米草能适应较大范围的土壤因子变异。汪承焕[30]对崇明东滩的研究发现，较广的生态幅是互花米草能成功入侵并快速扩张的重要原因，并且随着定居时间的延长互花米草的生长和繁殖能力有所提高。互花米草强大的滞流作用可以使潮水滞留在互花米草-盐地碱蓬交错带滩面，改变交错带土壤水分和盐分，互花米草具有根系发达、耐盐耐淹及繁殖力强等特点，在群落交错带的竞争能力强于碱蓬[5]，所以交错区的含水量、盐度更适合互花米草的定居扩张。

本研究中表层土壤SWC、DS、pH、TOC是影响植物群落特征梯度变化的重要因子，氮也是互花米草生长的限制性因子之一[31-32]，可见水盐的改变、高碳氮量会显著影响植物入侵，需进一步研究各土壤因子对植物演替的影响，可以通过室内及野外控制实验研究影响土壤与植物竞争优势的非线性关系。

4 结 论

1)在同一梯度的不同土壤层次间，除粒径、总磷，其他指标在表层与中下层有显著差别，互花米草入侵对土壤条件的改造主要在表层，盐度、总有机碳、总氮、有效磷在表层沉积物富集。

2)不同梯度带的生物量、盖度、株高有显著差异，同一层次不同梯度带土壤因子也有显著差异。随着互花米草群落从内部向边缘方向扩张，生物量、株高、盖度均逐渐减小， 含水量、总有机碳、总氮呈下降趋势，容重、pH呈上升趋势。互花米草对土壤的改造主要表现为增加表层土壤的含水量、总有机碳、总氮，降低土壤的pH、盐度和容重，总有机碳、总氮随入侵时间的增加呈现累积效应。

3)对土壤和植物特征进行排序发现，表层不同梯度带呈现明显的梯度分布格局，表层土壤含水量、盐度、pH、总有机碳是影响植物群落特征梯度变化的重要因子。水盐条件的改变、总碳氮含量的增加会影响植物的生长，较宽的生态位可能是互花米草获得相对竞争优势的重要原因。