片段化生境中木本植物种子大小对幼苗存活的影响

余梅生，钟雨辰，余世成，王志平，雷艳平，徐高福，于明坚

（1.淳安县新安江生态开发集团有限公司，浙江 淳安 311700；2.浙江大学生命科学学院，浙江 杭州 310058）

植物更新是森林群落构建（Forest community assembly）和生物多样性维持（Mechanism of biodiversity maintenance）的基础，对于绝大部分植物而言，幼苗建成阶段是植物更新过程中的瓶颈期[1]。从种子到幼苗转化过程中的高死亡率对植物更新和群落构建影响深远[2-3]。植物为此进化出了不同的繁殖和生长策略，而种子大小是其中十分关键的性状[4]。小种子数量多，具有更强的扩散能力，有助于逃离捕食者，到达适宜生境并更好地拓殖[4-5]；而大种子具有较充足的营养储备，在幼苗建成阶段具有更强的抗逆性而获得更高的存活率，弥补种子在数量上的劣势[6-7]。在等量物质和能量投入的情况下，植物需要在生产少量大种子和大量小种子间做出权衡（Trade-off）[5,8]。

然而，种子大小对幼苗建成的作用还依赖于所处的环境[9]，在资源受限的生境中，种子的大小尤为重要[10]，如大种子物种幼苗建成率高的优势在荫蔽森林中更加突显[11]。而随着人类对自然环境干扰的不断加大，生境片段化（Habitat fragmentation）对生物多样性维持的影响已不容小觑。生境片段化是指连续的生境被分割成多个相互隔离的小斑块（片段）的过程[12]，其通过生境面积减小、边缘效应增强和生境隔离度增加等改变生境小气候、土壤理化性质、物种分布和物种间的相互关系等，进而影响一些重要的生态过程[13]，其中就包括种子到幼苗的转化。研究发现，片段化生境中较好的光照条件、较少的植食动物和病原菌使种子大小对幼苗存活的作用被削弱[14]。生境片段化对不同种子大小物种幼苗的选择会影响森林更新和群落构建，但是很少有研究在生境片段化的背景下研究物种间种子大小和幼苗建成的关系。

千岛湖位于我国亚热带区域，因新安江水库大坝建设形成了1 000多个陆桥岛屿，提供了不同面积和隔离度的片段化生境。本研究以千岛湖29个次生马尾松Pinus massoniana林样岛为研究地点，以木本植物种子和幼苗为研究对象，研究片段化生境中种子大小与种子数量的关系，以及岛屿参数、地形因素和土壤养分含量如何影响种子大小对幼苗早期存活的作用。通过该研究，期望能够对片段化生境中种子大小如何影响森林群落更新和生物多样性维持机制有更深入的认识。

1 研究区域与研究方法

1.1 研究区概况

研究地点位于浙江省杭州市淳安县境内的千岛湖，29°22′～29°50′N，118°34′～119°15′E，如图1。

图1 研究岛屿分布Figure 1 Distribution of sampling islands in the Thousand Island Lake

千岛湖于1959年修建新安江水电站时形成，在水位为108 m时拥有1 078个面积大于0.25 hm2的岛屿。水域面积约540 km2，平均水深为30.44 m，容积为178.4亿m3。该地区为典型的亚热带季风气候，温暖湿润，雨热同期。年平均气温为17℃，极端最高气温为41.8℃，极端最低气温为－7.6℃，年平均降水量为1 430 mm。土壤主要为红壤、黄壤和岩性土，土层较薄，保水、保肥能力一般。水库建设前，原有森林基本均遭到破坏[15]。目前，千岛湖岛屿上的森林覆盖率＞88.5%，乔木层以马尾松为主，小乔木和灌木层以檵木Loropetalum chinense、短尾越桔Vaccinium carlesii和杜鹃Rhododendron simsii等为主[15]。

1.2 研究方法

2009－2010年，选取29个人为干扰较少且以马尾松林为主的岛屿作为植物群落样岛（图1），根据岛屿面积和岛屿形状建立不同大小的森林动态监测样地，采用热带森林科学研究中心（Center for Tropical Forest Science,CTFS）森林动态监测样地的标准方法对样地内胸径≥1 cm的木本植物进行挂牌和调查。

1.2.1 幼苗监测 2011年春季，在29个样岛上建立498个1 m×1 m的幼苗监测样方，并于每年春、秋两季开展幼苗调查工作。调查对象为监测样方内胸径＜1 cm的乔、灌木植物幼苗，将样方内的每一株幼苗套上带有唯一编号的胶圈，同时记录幼苗的种名、存活情况、高度、冠幅、基径、苗区盖度和样方郁闭度。

本研究分析采用2011年春至2015年秋10次调查的3 029株幼苗个体，隶属23科共40种。

1.2.2 种子性状测量 用于本研究分析的木本植物种子来自于29个样岛植物群落调查所记录到的其中的24科共46种（覆盖幼苗调查涉及到的40个物种）。每个物种随机选取5棵健康成年树，在每株成年树上采集10颗（或粒）成熟、无病虫害的果实（或种子），繁殖体过小的物种在每株成树上取50颗（或粒）果实（或种子）。将果实用剪刀和镊子分离果肉和种子，计数所有果实中包含的种子总数量。随后将种子装入纸袋，于80℃烘干48 h后称量种子干质量。种子大小与种子数量分析选择其中数据完整的19科34种。

1.3 数据分析

胸高断面积反映成年树木的生产力，从而影响种子数量，通过计算种子总数量（粒）与胸高断面积（m2）的比值得到标准种子数量。对种子大小（即种子质量）和标准种子数量进行Pearson相关性检验，使用Blomberg’s K指数分析种子大小和标准种子数量的系统发育保守性。种子大小和标准种子数量均取自然对数。

采用基于二项分布族的广义线性混合效应模型（Generalized linear mixed models,GLMMs）分析幼苗半年存活情况的影响因素。幼苗半年存活情况指幼苗在调查时第一次出现后半年内（即到下一次幼苗调查时）的存活情况，完整的固定效应为种子大小、幼苗初始高度、幼苗经历季节（夏季或者冬季）、岛屿参数（面积、形状指数、与最近岛屿的距离、与大陆的距离）、地形因素（海拔、坡度、南北坡向、东西坡向、到岛屿边缘的距离）和土壤成分（碳、氮、磷），以及种子大小与其他参数间的交互作用，随机效应为调查时间、物种、物种对幼苗初始高度的影响、岛屿及嵌套在岛屿中的样方号。模型中出现的所有自变量都经过了标准化处理，结果仅展示AICc（小样本情况下的赤池信息准则）值最小、Weight值最大的最优模型。

本研究的所有分析均在R3.6.1软件中完成。系统发育保守性分析由Ape和Phytools软件包完成，广义线性混合模型和模型选择由Lme4和MuMIn软件包完成，散点图和三维图像的制作分别由Lmodel2软件包中的MA模型和Persp函数实现。

2 结果与分析

2.1 种子大小与种子数量权衡

Blomberg’s K指数分析结果显示，种子大小（K=0.119，P=0.353）和标准种子数量（K=0.339，P=0.170）均不具有系统发育保守性，因此，不需考虑系统发育对种子性状的影响。Pearson相关性检验结果显示，千岛湖岛屿木本植物的种子大小与标准种子数量之间呈显著负相关（r=－0.367，P＜0.05），这表明种子越大，该物种所产生的种子数量越少（图2），说明千岛湖岛屿植物物种间的种子大小和种子数量存在明显的权衡关系。

2.2 种子大小对幼苗存活率的影响

图2 种子大小与标准种子数量的关系Figure 2 Relation between seed mass and standard seed number

本研究调查的3 029株幼苗中，有2 019株幼苗在出苗后半年内死亡，1 010株幼苗在半年后仍存活。由表1可知，种子大小对幼苗半年存活率的影响并不显著。这说明在千岛湖岛屿上种子大小没有直接影响幼苗的存活率。由表1还可以看出，种子大小与季节、东西坡向和土壤碳含量间均对幼苗存活率有显著的交互作用。相较冬季，夏季对幼苗的存活率显著不利，并且夏季对大种子的不利影响显著大于对小种子的影响（P＜0.001，图3）；就坡向而言，坡向越朝东，种子大小的正效应越大（P＜0.05），当坡向朝东时，大种子物种的幼苗存活率明显高于小种子物种（图4）；而对于土壤成分，土壤碳含量越低，种子大小的正效应越大（P＜0.05），当土壤碳含量较低时，大种子物种幼苗的存活优势明显大于小种子物种（图5）。以上结果说明，片段化生境中的空间异质性增强了种子大小对幼苗存活率的影响。

图3 季节和种子大小对幼苗存活率的影响Figure 3 Effect of season and seed mass on survival rate of seedlings

图4 东西坡向和种子大小对幼苗存活率的影响Figure 4 Effect of aspect and seed mass on survival rate of seedlings

图5 土壤碳含量和种子大小对幼苗存活率的影响Figure 5 Effect of carbon content in soil and seed mass on survival rate of seedlings

表1 幼苗半年存活率影响因素的广义线性混合效应结果Table 1 Generalized linear mixed effect of factors to influence survival rate of seedlings within half year

此外，由表1还可以看出，幼苗初始高度对幼苗存活率有极显著的正效应（P＜0.001）；土壤磷含量对幼苗存活率也有极显著的正效应（P＜0.001）；而幼苗所在岛屿与最近岛屿间的距离对幼苗存活率有显著的负效应（P＜0.01）。

3 讨论与结论

3.1 讨论

（1）千岛湖岛屿区域的木本植物间存在显著的种子大小与种子数量间的权衡，且种子大小对幼苗半年内存活率有积极影响，但并不显著。

种子大小与数量的权衡以及种子大小与幼苗存活的关系，两者共同影响植物更新的早期阶段[16]，并对群落构建和物种共存有重要意义。若种子大小-数量权衡存在，则只有当大种子物种具有更高存活率时，大种子物种和小种子物种的更新才可能达到平衡状态，从而利于物种多样性的维持，本研究结果表明在森林群落中，不同植物采取了不同的繁殖策略和生活史对策，以保持最大的适合度。在郁闭度较高的森林中，较弱的光照条件和以病原菌（Pathogen）和植食动物（Herbivore）为代表的天敌是种子和幼苗面临的主要威胁[17-19]。但千岛湖岛屿植被以次生马尾松林为主，透光率高，幼苗光胁迫不严重[20]，同时，Chavez-Pesqueira和Nunez-Farfan发现，大种子物种在连续森林中有较强的幼苗存活优势，而片段化生境中光照条件较好，病原菌和植食动物活动较少，导致种子大小的作用被削弱[14]。这与本研究种子大小对幼苗半年内存活率的积极作用不显著结果相呼应。因此，在本研究中种子大小没有表现出显著的正效应可能是因为千岛湖岛屿的环境对于幼苗早期建成阶段来说总体较为温和，大种子物种的存活优势不明显。

（2）千岛湖岛屿区域的种子大小与坡向、土壤碳含量存在显著的交互作用，大种子物种的幼苗存活率在坡向朝东和土壤碳含量较低的情况下存有明显优势；幼苗初始高度和土壤磷含量对幼苗半年存活有极显著的正效应（P＜0.001）。

坡向对幼苗存活率的影响主要通过光照，大量研究表明，幼苗在阳坡有更高的存活率[21-22]。在千岛湖岛屿上，相较上午，下午时段西坡生境的温度和光合有效辐射强度更高，更有利于植物光合作用，因此相较东坡的幼苗，西坡的幼苗有更高的光合效率和有机物积累量，从而更易存活。土壤碳含量反映土壤有机质的含量，是衡量土壤质量的重要指标，对植物幼苗生长发育有重要影响[23]。千岛湖岛屿土层较薄，土壤碳含量过低不利于幼苗生长。本研究中，在资源较充足（西坡、土壤碳含量高）的生境中，小种子物种和大种子物种均有较高的幼苗存活率，而当资源受限，大种子物种因营养储备充分，幼苗初始高度较大，有更强的利用弱光和吸收营养物质的能力，进而展现出更高的适应度。这说明在千岛湖片段化景观中，光照和土壤营养含量在空间上的异质性增强了种子大小的作用。

幼苗初始高度大，意味着更好的健康状态和更多的有机物积累，能够更好地利用弱光[4]，也更容易从病原菌和植食动物造成的损伤和物理损伤中恢复，对幼苗的存活有关键性作用。磷元素是植物生长发育必不可少的元素之一，且主要来源于土壤，是土壤肥力的一项重要指标[25]。研究表明，土壤磷含量对植物生长有很大影响，低磷胁迫可导致植物光合作用能力的下降[26]，并阻碍植物的水分吸收[27]，而这两个过程对于幼苗的生长均十分关键，缺磷也会导致植物抗性的减弱。本研究结果显示，随着土壤磷含量的增大，幼苗的存活率显著上升，说明磷元素在植物幼苗早期建成阶段起到了重要作用。

（3）千岛湖岛屿区域内，生境片段化对幼苗半年内存活率无显著影响，仅与最近岛屿间距离对幼苗存活表现出了显著的负效应（P＜0.01）。

千岛湖岛屿形成时间短，林下小生境未出现明显的梯度分化，这可能是边缘效应和面积效应对幼苗存活无显著影响的原因。而千岛湖片段化生境光照资源相对充足，空间异质性较小，可能为幼苗提供了一个更为有利的生长环境，从而也间接减轻了对种子大小的选择压力。Latimer和Zuckerberg研究发现森林片段化程度越高，与邻近森林斑块的距离越远，冬季生境的日最低气温和日平均气温越低[28]，而温度对幼苗光合作用和各项机能的运作十分关键，气温过低对幼苗的生长发育不利。岛屿间最近距离对幼苗存活的负效应，可能是由于岛屿间距离越大，岛屿就越孤立，邻近岛屿对气象因素如温度、风等的缓冲作用就越弱，导致生境小气候波动变大，不适宜幼苗生长，从降低了幼苗存活率。

3.2 结论

综上所述，在片段化生境中，木本植物种子大小与种子数量间存在权衡关系，但种子大小对幼苗半年存活无显著影响，小尺度的生境异质性增强了种子大小对幼苗存活的作用。本研究对片段化生境中幼苗早期建成阶段的影响因素做了分析，有助于更好地理解片段化森林群落的更新机制，但就如Moles和Westoby的研究发现，在幼苗早期建成阶段，幼苗存活与种子大小并无明显关系，但在随后的定居、成长过程中，大种子物种表现出更高的存活率[29]。种子大小对植物更新的影响是长期的、复杂的，生境片段化究竟如何影响种子大小对幼苗建成的作用，从而影响森林群落构建和物种共存，还有待进一步研究。