蜜蜂报警信息素的成分及其主要作用

吉林省养蜂科学研究所，吉林132108

一、蜜蜂的报警信息素

蜜蜂的报警信息素是指当蜜蜂受惊扰时，由工蜂上颚腺和科氏腺分泌的具有示警作用的化学物质的统称。凭借报警信息素，工蜂向同伴传递危险信息，诱导其产生相应的应激反应，使同伴快速响应突发逆境。

二、蜜蜂报警信息素的主要成分

1962年，Boch等最先通过试验证实科氏腺分泌的乙酸异戊酯（IPA）是报警信息素的主要活性成分。3年后，Shearer等在工蜂上颚腺发现一种较弱的报警信息素——2-庚酮。随着研究的深入，报警信息素的具体成分逐渐得以鉴定。目前，国内外研究者已经从从科氏腺中鉴定出40多种化合物（包括化合物前体、中间产物、最终合成产物）。李新宇等通过GC-MS分析，对中华蜜蜂的报警信息素成分进行检测，检测出乙酸异戊酯、乙酸正丁酯、乙酸正已酯、乙酸正辛酯、乙酸正癸酯、乙酸苯酯、乙酸二十酯、辛酸、苯甲酸、苯酚、对甲酚、正丁醇、正戊醇、异戊醇、正辛醇、十八醇、二十醇以及顺-11-二十碳烯-1-醇等20多种，通过对比发现与西方蜜蜂报警信息素的成分基本一致。至今为止，对蜜蜂报警信息素成分的研究仍在进行，如在非洲化蜜蜂体内发现了3-甲基-2-丁烯乙酸酯（3M2BA），尚不清楚其他蜜蜂是否含有这种物质。

三、蜜蜂报警信息素的作用

研究表明，报警信息素的作用主要是攻击、聚集、驱避。对于内勤蜂和蜂群整体来说，主要是聚集和攻击；对于采集蜂来说，主要是驱避。在对单一成分的试验研究中发现，IPA可以提高蜂群警戒程度、降低蜜蜂舞蹈的频率；但由于IPA的挥发性强，无法有效地标记“敌体”；与IPA相比，乙酸辛酯（OA）的挥发性较小，可以帮助蜜蜂锁定目标；BA（乙酸卞酯）能有效增加蜂巢扇风蜜蜂的数量，这可能是防御性反应的一部分。顺11-二十碳烯-1醇和乙酸苄酯可以停止工蜂出巢；2-庚酮能够标记敌体，例如，中蜂群出现瓦螨，工蜂会在撕咬瓦螨时留下上颚腺分泌2-庚酮，进而吸引更多工蜂攻击瓦螨。

通常，蜜蜂在防御过程中，会增加飞行活动和聚集程度等基础反应。Gerald Kastberger研究发现，比起单纯机械刺激，机械刺激和报警信息素的联合，可以增加蜜蜂进行这些基础反应的程度。在东方蜜蜂的研究中，当天敌（大黄蜂）进入蜂巢时，守卫蜂通过蜇刺和撕咬目标，释放报警信息素，使蜂群快速集结，围成一个“热球”窒息大黄蜂，将大黄蜂包起来。中华蜜蜂在蜂巢中发现蜂螨时，由于蜂螨较小，不能蜇刺，只能使用上颚撕咬，通过上颚腺分泌的2-庚酮标记敌体，对其造成局部麻醉，使瓦螨瘫痪，死亡。不同的是，西方蜜蜂并不具备这些能力，这被考虑到是同域演化的结果。有研究发现，蜜蜂不会攻击涂有报警信息素的滤纸，说明蜜蜂在防御行为中，分泌报警信息素前需要一个有效的刺激，而报警信息素的分泌又可以提升蜜蜂的防御程度。

对于采集蜂而言，在花朵上涂抹2-庚酮，蜜蜂会出现拒绝采集的现象。在采粉过程中，蜜蜂很可能通过上颚腺分泌的2-庚酮标记花朵，避免重复访花，从而提高采集效率。2-壬醇可以诱发蜂群聚集，但对采集蜂有驱避效果；报警信息素对采集蜂的驱避效果与防御时产生攻击的群体行为不同，究其原因，很可能是由于报警信息素是在群体防御的背景下演化而来的，主要的作用是标记危险，而不是标记食物位置。群体作为演化的单元，蜜蜂更可能相信在巢房中遇到同伴，而不是在花朵或其他食物上，为了降低觅食的风险，在采集过程中遇到报警信息素，采集蜂会更倾向于将危险信息带回蜂巢，通过振翅发出停止信号，警告同伴停止觅食。

此外，报警信息素的多个成分可以产生协同效应，如将（Z）11-二十碳烯-1醇和乙酸异戊酯混合，与单独乙酸异戊酯相比，会诱发更长时间的蜇刺反应；在非洲蜜蜂研究中，IPA和3M2BA混合比单独任何一种化合物都能更有效的集结蜂群。

值得一提的是，一些花序通过模拟分泌蜜蜂报警信息素的类似物，可以吸引到蜜蜂的“天敌”对花序授粉，工蜂分泌的报警信息素是向同伴发送危险信号，但蜜蜂的天敌（如蚂蚁、大黄蜂）则会将蜜蜂的报警信息素作为一个捕食线索。同样，蜜蜂也可以通过识别天敌的气味（如大黄蜂）并做出反应，说明在漫长的自然演化过程中，捕食-被捕食-植物授粉的演化中是以报警信息素或类似物为媒介的。而报警信息素对蜜蜂觅食学习的研究认为，报警信息素可以干扰气味-蔗糖的关联，导致觅食学习出现障碍，如蔗糖溶液中添加2-庚酮饲喂蜜蜂的试验中，观察到明显的觅食排斥反应。

四、日龄对蜜蜂报警信息素成分水平的影响

蜜蜂群体中，工蜂的平均寿命为35天，蜂群中日龄不同的工蜂分工明确。分为内勤蜂（哺育蜂、守卫蜂等，承担巢内任务）和采集蜂（承担外部采集任务），通常日龄以哺育蜂＜守卫蜂＜采集蜂为序，守卫蜂为7～22日龄。Allan的试验研究表明，科氏腺中2-壬醇、苯甲醇、乙酸苄酯的含量采集蜂显著高于内勤蜂，乙酸异戊酯的含量在承担内勤任务的前期，随着日龄增加IPA含量会有明显的升高。而随着工蜂年龄的增长，上颚腺发育完善变大，2-庚酮分泌量相应增加，这意味着采集蜂的2-庚酮分泌量高于守卫蜂。这些情况说明，蜜蜂报警信息素成分的分泌量受到日龄与分工的影响；此外，有文献提到已经识别出特定数量性状基因座（QTL）可以影响报警信息素成分水平，但与基因组序列关联尚不清楚。

五、蜜蜂报警信息素的调节方式

1.嗅觉神经调节

蜜蜂在长期演化中，形成复杂的嗅觉系统，其主要功能由感觉器、嗅觉感受蛋白、嗅觉受体、感觉神经元膜蛋白和气味降解酶等相互协调运行产生。而蜜蜂的嗅觉感受蛋白中气味结合蛋白（OBP）是在嗅觉受体激活前参与气味识别的起始蛋白，气味可以通过与OBP结合而发生作用。已有研究证实，西方蜜蜂OBP14能与2-庚酮结合，OBP21能与9-氧代-癸二烯酸结合，这说明蜜蜂对报警信息素的气味可以通过OBP进行特异性识别。神经生理学研究发现，气味首先由位于触角特殊结构的嗅觉受体神经元（ORN）检测，再由ORN投射到大脑嗅觉受体，因为受体较多，往往可以响应广泛的气味。目前，虽然在蜜蜂中尚未发现报警信息素直接作用的大脑结构，但与一般气味物质不同的是，报警信息素成分的挥发性更强。有研究认为，大脑很可能是将报警信息素当作一个特异的信号，通过直接作用神经前导中心引发快速反应。此外，在触角叶中，转录因子c-Jun可能诱导对报警信息素的反应。这意味着，蜜蜂为了快速响应“危险信号”，存在对报警信息素反应的特定嗅觉调节机制。

2.激素与生物胺

相比嗅觉神经的快速调节，激素调节更趋于精细化。Morgane Nouvian研究表明报蜜蜂警信息素不是直接触发行为反应的，而是通过促进大脑中5-羟色胺（5-HT）和多巴胺（DA）的分泌，当它们的分泌量超过神经的响应阈值时才引发行为反应。与此同时，保幼激素（JH）作为蜜蜂调节行为、发育的重要物质，可以直接作用于中枢神经系统，可以通过降低神经响应阈值的方式提高对报警信息素的敏感性。一般情况下，从内勤蜂到外勤蜂，与JH的滴度升高有关；研究表明，JH滴度高的老蜂比JH滴度低的幼蜂更凶。在Morgane Nouvian对越冬蜂的研究中，报警信息素刺激引起大脑中5-HT浓度增大后并未引发蜇刺反应，推测越冬蜂体内JH的滴度含量低，导致神经响应阈值高，很难产生攻击反应。这些情况意味着，蜜蜂接收到同伴的报警信息素后，先要通过神经响应阈值进行一个威胁程度评估，随后由体内JH含量较高的工蜂做出响应，扩散到整个蜂群。

六、小结

报警信息素的成分及作用不断被人们重视，已有人将蜜蜂报警信息素应用于规划非洲象的行动路线，获得很好的效果。当今在绿色农业的背景下，使用蜜蜂为作物授粉蓬勃发展，但因农药残留导致授粉蜂群群势的快速下降。因此，如果能在不影响生物安全的情况下，将报警信息素开发成一种新型生物制剂，让蜜蜂识别并远离农药喷洒区域，对蜜蜂健康具有重要意义。同时，通过高通量技术发掘参与报警信息素调节的候选基因，明确其分子调控机制，将加深人们对蜜蜂群体的信息交流、区域协同演化和环境的适应性等方面的认知，也有望解决蜜蜂实际饲养管理中的许多难题。