食用昆虫的营养与应用研究进展
2021-03-28陈晓明黄国忠陈济宽张红城
陈晓明 黄国忠 陈济宽 张红城
(1 中国农业科学院蜜蜂研究所,北京 100093;2 云南龙陵县黄氏蜂业有限公司,保山 678300;3 哈尔滨商业大学,哈尔滨 150010)
联合国预测,到2050年全世界人口将超过90亿,这会增加粮食和饲料负担。为防患于未然,人类一直致力于寻找潜在的可持续性资源。近年来,研究者开始逐渐把注意力转移到可食用昆虫上。可食用昆虫种类繁多,有超过2000 种记录在案[1]。全世界消费的代表性昆虫及各目比例如下[2]:甲虫(鞘翅目,31%),蝴蝶和飞蛾(鳞翅目,18%),蜜蜂、胡蜂和蚂蚁(膜翅目,14%),蚱蜢、蝗虫和蟋蟀(直翅目,13%),蝉、蚜虫、蜜蚁、叶蝉、飞虱、介壳虫和蝽(半翅目,10%),白蚁(等翅目,3%),蜻蜓(蜻蜓目,3%),苍蝇(双翅目,2%)和其他(6%)。
摄食昆虫作为一种饮食文化流淌于人类历史长河中。在古代,特别是狩猎或农耕工具出现之前,昆虫在人类饮食中起着不可或缺的作用[1]。现如今,仍有许多国家把吃昆虫作为爱好或食物补充。一方面,是因为其营养价值高。大多数食用昆虫能提供令人满意的能量和高蛋白,拥有理想的氨基酸谱和良好的脂肪酸组成,富含部分矿物质和维生素。另一方面,也因为其味道鲜美。这不仅归功于大部分可食用昆虫都含有呈味氨基酸,即谷氨酸和天冬氨酸,还由于在烹饪时辅以佐料,使其味道更加鲜美。
近年来,国内外对于可食用昆虫的研究越来越热门,以期开发利用这种可持续的生物资源。本文综述了可食用昆虫的营养成分及其影响因素,同时也综述了可食用昆虫的安全性研究和应用,以期推动可食用昆虫的饲养化和大众化。
1 可食用昆虫的营养成分
昆虫被认为是一种很好的营养食品,富含蛋白质、脂肪、维生素、矿物质、碳水化合物和能量多种营养素。然而,昆虫的营养成分取决于许多因素。昆虫在不同发育阶段成分差异很大;甚至同一个物种的同一发育阶段也会有不同,因为还有种群区别(也就是地域影响);季节也会影响昆虫体内营养素的变化;加工方式则会影响蛋白质消化率和维生素含量;另外,饲喂昆虫的食物更是直接影响几乎所有营养素的变化[3]。
1.1 蛋白质和氨基酸
蛋白质是昆虫的第一大营养成分。昆虫的蛋白质含量通常高于大多数植物和动物产品,植物食品如大豆和花生,动物食品如畜禽肉、鱼肉和禽蛋类。据报道,昆虫干重蛋白质含量在7%~91%之间,取决于种类,大多数昆虫的蛋白质含量约为60%[4]。蚕蛹的蛋白质含量大约为49%,蜻蜓目为40%~65%,半翅目含42%~73%,直翅目蛋白含量在60%~80%之间[2]。
昆虫蛋白质优越不仅仅体现在高含量,也因为高消化率(高达75%~98%)[5]。一方面,这仅略低于动物性蛋白质(鸡蛋95%、牛肉98%和酪蛋白99%)。新鲜白蚁蛋白质消化率为90.49%,绿色蝗虫为82.34%,褐色蝗虫为85.67%[6]。以酪蛋白为参照,全干蜜蜂的蛋白质消化率为94.3%[7],豆天蛾为95.8%[8]。另一方面,昆虫蛋白质的消化率高于大多数植物性蛋白质[9]。因为植物蛋白被纤维素包围,与人体内消化酶接触较差。
昆虫不仅蛋白含量和蛋白质消化率高,而且具有良好的氨基酸组成。有研究指出,除半翅目的异亮氨酸、赖氨酸、苯丙氨酸+酪氨酸和缬草碱含量较低以及双翅目缺乏亮氨酸和半胱氨酸外,其余昆虫目均符合世界卫生组织对氨基酸的要求[3]。特别是在食用盾蝽中发现了9 种必需氨基酸,包括赖氨酸、色氨酸和蛋氨酸(谷类/豆类食物中经常缺少这些氨基酸)。
1.2 脂肪、脂肪酸和胆固醇
脂肪是昆虫的第二大营养成分,昆虫的干重中平均含有10%~50%的脂肪[10]。臭虫、蟑螂和白蚁的脂肪平均含量分别为30.26%、29.90%和32.74%[3]。昆虫的脂肪含量受物种、生长阶段、季节、性别、栖息地和食物等方面的影响。例如,蛹和幼虫阶段脂肪含量比成熟期高,雌性昆虫比雄性昆虫含有更多的脂肪[9]。
昆虫的不饱和脂肪酸占主导地位,饱和脂肪酸与不饱和脂肪酸的比例在0.43~0.79 之间[10]。众所周知,不饱和脂肪酸对人体更有益。昆虫的不饱和脂肪酸总量与家禽、鱼类相当,但拥有更多的多不饱和脂肪酸。昆虫的多不饱和脂肪酸主要有亚油酸、α-亚麻酸、γ-亚麻酸、二高-γ-亚麻酸、花生四烯酸和二十碳五烯酸等,单不饱和脂肪酸主要包括棕榈油酸和油酸。Schabel[11]发现家蟋蟀、短尾蟋蟀和圣甲虫的三种脂肪酸比例均为1∶1∶1(多不饱和脂肪酸:单不饱和脂肪酸:饱和脂肪酸),这对于人体来说是最佳的摄取比例。食用昆虫含有这些优质脂肪酸的原因与昆虫的饮食和酶活性有关[12],这可为饲养昆虫提供借鉴。
昆虫中胆固醇的含量比一般常见食物低,例如,新鲜生鸡蛋的胆固醇含量为372mg/100g[13],是家蟋蟀(105mg/100g)、孟买蝗虫(66mg/100g)和圣甲虫(56mg/100g)的三倍以上[11]。有研究指出,那些进食除5-甾醇以外其他甾醇的昆虫缺乏胆固醇,而且如果用7-甾醇代替5-甾醇喂食昆虫,其胆固醇含量也会降低,并在鳞翅目夜蛾上成功实现[3]。因此,可以利用昆虫制作高营养价值但胆固醇含量低的食物,给“三高”人群带来福利。
1.3 维生素
昆虫主要含有类胡萝卜素和维生素B2、B5、B6、B7、D、E 和K,但不是维生素A、C、B1 和B3的有效来源[3]。商业饲养的昆虫含有很少或不含β-胡萝卜素,而大多数野生昆虫含有各种类胡萝卜素(虾青素、α-胡萝卜素、β-胡萝卜素、叶黄素、番茄红素和茶黄素等),因为它们是自由觅食,可以从野生植物中获得。需指出的是,维生素B9 因与心脑血管疾病有关而备受瞩目,但即使在昆虫中也很少见,而直翅目蚱蜢、蟋蟀、蝗虫和甲虫富含维生素B9[3]。几乎所有昆虫维生素C 的含量都很低,但有研究发现,由昆虫排泄物制成的昆虫茶,每100ml 含有高达15.04mg 的维生素C,而粮农组织建议成人每日摄入45mg 维生素C[14],所以每天摄入300ml 这种昆虫茶即可满足成人营养中每日建议的维生素C 摄入量。
1.4 矿物质
昆虫总体上含有铁、锌、钾、钠、钙、磷、镁、锰和铜等矿物质。蛾毛虫(31~77mg/100g)和蝗虫(8~20mg/100g)铁含量相对较高[15],蝽类和一些直翅目(蚱蜢、蟋蟀和蝗虫)特别富含镁[3]。通常昆虫的钠含量较低,只有部分毛虫含量高,而且有2 种能提供超过1500mg(日最高吸收量)的钠含量。大多数食用昆虫的锌含量都很高,特别是蚱蜢、蟋蟀和蝗虫等直翅目含量很丰富;大多数食用昆虫含有足量的锰和铜,只有甲虫和白蚁锰含量低;大多数食用昆虫都是低钙的,但家蝇幼虫除外[3]。
1.5 碳水化合物
昆虫中碳水化合物含量较低,几丁质是主要的糖类。一般虫体几丁质含量在5%~15%之间,松毛虫成虫几丁质可达17.83%。几丁质是昆虫表皮和围食膜的重要组成成分,昆虫生长发育各个时期都需要一定量的几丁质。几丁质之前被认为是一种难消化的纤维,即使在人类胃液中发现了几丁质酶,因此,他们推测这种酶是无活性的[16]。然而,最近有报告称,人类和其他哺乳动物中存在多达9 种几丁质酶和几丁质酶样基因,这些基因都属于糖基水解酶18 家族[17]。
几丁质是一种具有高营养的大分子化合物,能够添加到食品中充当营养素,同时在其他方面也有应用。比如能显著降低血清胆固醇;充当组织修复的止血剂,加速伤口愈合;作非过敏性药物的载体;为众多消费品提供高抗拉强度的可生物降解塑料;有助于废水污染物的去除;改善纺织品的可洗性和抗静电性;抑制病原性土壤真菌和线虫的生长,从而提升小麦、大麦、燕麦和豌豆的产量。
2 可食用昆虫的安全性研究
2.1 安全隐患来源
不同国家和地区可食用昆虫的污染情况有差异。Murefu 等人[18]综述了近10年的研究,对非洲而言,微生物污染(主要是细菌)是主要原因,这可能与当地昆虫的饮食方式(野外自由觅食)和卫生状况有关。此外,重金属(如汞、镉、铅和锌)、过敏原和抗营养素也是影响非洲昆虫安全的来源。在欧洲,微生物污染同样也是最大的昆虫安全问题,其次是农业化学品和植物残留物,再之就是过敏原、抗营养素和昆虫固有毒素。而关于亚洲,农药残留是主要危害,贡献37.5%;过敏原贡献25%;无机污染物、细菌和霉菌毒素各贡献12.5%。
据此可推测,亚洲之所以微生物污染占比最少,是因为农药的大肆使用,而过敏原、抗营养素和重金属污染问题世界各地都存在。另外,厂房卫生不达标以及加工、包装和贮存不当也会导致后处理污染。总之,可食用昆虫的安全取决于种类(昆虫固有毒素)、食物、栖息环境、生产加工、包装材料和贮存方法。
2.2 安全性评价
2.2.1 农药、兽药残留评价
由于我国大多数昆虫还是从野外捕获,因此以果蔬枝叶、烂根为食物的昆虫难免会遭受农药残留污染。目前,我国对农药残留评价的关注点在果蔬上,几乎没有针对可食用昆虫评价的研究。在此情况下,我们应尽可能避免食用那些寄生在果蔬、经济作物和园林植物上的昆虫。如常见果蔬上的小菜蛾、斜纹夜蛾和粉虱等,常见农作物上的蚜虫、蝗虫和稻飞虱等,常见园林树木上的蝉、甲虫和天牛等。另外,不同昆虫对农药的敏感度不同,因此在对可食用昆虫进行农药残留评价时,要分门别类。
在畜牧业养殖过程中,家畜难免会受到寄生虫的困扰。这时候饲养员一般会在饲料里添加杀虫剂,而那些以家畜粪便为食的粪食性昆虫就容易受到污染。房晓彤等报道[19],伊维菌素可使双翅目(鼓翅蝇科、蝇科和长足虻科等)、鞘翅目(金龟子科)和膜翅目(茧蜂科)中某些成虫的繁殖能力下降;而且会抑制幼虫的发育,如抑制牛皮蝇可达排泄后数周,抑制金龟子幼虫可达排泄后10d 左右。这说明兽药会在昆虫体内保留一段时间,如不慎此期间采集可能对消费者造成健康危害。因此,在食用这些昆虫之前要进行严格地兽药残留评价。
2.2.2 微生物评价
大多数昆虫自身是安全的,但容易受到食物、栖息环境、生产加工、包装材料以及贮藏条件中微生物的影响。陈涛等[20]从中国6 个地区采集的147 头蜚镰中分离鉴定获得13 个属的细菌,包括引起肠炎的致病菌以及与人类肠道食物中毒、炎症、痢疾等疾病有关的菌株。笋蠹螟是云南省野生竹林中的一种蛀竹笋螟虫,当地人有食用该昆虫的习俗。张美玲等人[21]研究表明笋蠹螟的菌落总数达4.5×106~5.1×106CFU/g,大肠菌群总数≥2.4×104MPN/100g,含量超标。如食用不当很可能会引起肠道疾病,同时还检出沙门菌、志贺菌等致病菌。而同属云南省由大毛虫粪便制成的景迈山虫茶,菌落总数、大肠菌群和致病菌等各项微生物指标均符合标准。
2.2.3 过敏原及抗营养素评价
除了上述几个外在指标会影响昆虫进而威胁人类健康外,昆虫本身具有的致敏性物质和抗营养素也会给消费者带来安全隐患。据报道,有12 个目的昆虫可能引起过敏[22],昆虫的过敏源主要是蛋白。胡蜂酒的主要功效成分之一是蜂毒,蜂毒中引起过敏的主要蛋白为胡蜂抗原5,其次为磷脂酶A 和透明质酸酶。家蚕蛹过敏原蛋白大致有6 类,包括30K 家族蛋白、几丁质酶、热休克蛋白20.8、卵黄原蛋白、家蚕血液胰凝乳蛋白酶抑制剂和丙糖磷酸盐异构酶。蟑螂能诱发哮喘,有10 种过敏原,还有许多未被发现的过敏原。此外,昆虫容易与同属节肢类的其他动物发生交叉过敏原反应[6]。如对虾、沼虾与田蟋蟀的交叉反应过敏原是精氨酸激酶,对屋尘螨过敏的患者会对含有黄粉虫蛋白的食物产生反应,其他食物与昆虫也会发生交叉过敏反应[23]。有研究指出,热加工(煎炸)可改变食用昆虫的致敏性[24]。
昆虫含有一定数量的植酸、草酸、单宁和氰化氢,这些物质被认为是抗营养素,但含量一般都属于正常范围。山药甲虫[25]中的植酸、氰化氢和单宁的含量分别为0.311、2.661 和0.42mg/100g,棕榈象虫分别为0.276、2.531 和0.481mg/100g,这些结果远低于人类的中毒水平。而草酸含量比较高,两种昆虫分别达到29.00mg/100g 和21.72mg/100g,但在营养水平上也属于可接受范围。Ekop 等人[26]调查了四种昆虫中氰化氢、草酸、植酸和单宁的含量,发现这四种抗营养物质的含量远低于人类的中毒水平。天蚕蛾幼虫[27]中植酸和草酸含量分别为1.02mg/100g 和4.11mg/100g,均属于营养上可接受的值,且没有检测到单宁存在。紫棕象甲幼虫[28]植酸和单宁含量分别为1.35mg/100g和1.049mg/100g,数值相当低,不能被认为是有毒的。
2.2.4 毒理学评价
赵敏等[29]综述了我国10 余种可食用昆虫的毒理学评价结果。除了黄粉虫需要事先彻底清除消化道和部分腺体才能无毒外,其余昆虫如家蚕(蚕蛹产品)、柞蚕(蛹蛋白)、马尾松毛虫(幼虫蛋白)、家蝇(工程虫保健品、蝇蛆粉)、栗山天牛(成虫粉)、白蜡虫(虫卵)、双齿多刺蚁(蚂蚁虫粉、提取物和蚁粉复方制剂等)、血红林蚁、黄翅大白蚁(工蚁和兵蚁匀浆液)、黑翅土白蚁(工蚁和兵蚁匀浆液、白蚁胶囊)、蜜蜂(蜂胶保健食品、蜂胶王浆软胶囊、雄蜂幼虫、雄蜂幼虫与中药混合物)、米缟螟(三叶虫茶、白虫茶)和美洲大蠊(虫粉)均无毒。在此基础上,本文增加了最新的研究进展。蝙蝠蛾幼虫(蝙蝠蛾参鹿麦冬胶囊、蝙蝠蛾参鹿片)[30]、蜜蜂(魔芋蜂胶胶囊、王浆酸冻干粉)[31-32]和紫斑谷螟(虫茶)[33]评价结果均无毒,具有很高的食用安全性。
2.3 安全性建议
前文2.1 提到食用昆虫的安全性取决于种类、饮食、生存环境、生产加工、包装材料和贮存方式。除了昆虫种类外,其他条件均可人为控制。因此,提出3 个建议以提高可食用昆虫的安全系数。
(1)昆虫饲养化。在我国,现在大多数食用昆虫仍然是野外收获的,只有家蚕、蜜蜂、黄粉虫、倍蚜、蚂蚁、家蝇和水虻等少数昆虫人工养殖。目前国内胡蜂养殖也已攻破技术难关,可以做到人工养殖。
野生昆虫因为是自由采食,无法保证其食物来源(主要是野生植物)的毒素水平。饲养的昆虫往往比野生昆虫更让人放心,因为这些昆虫是在受控制的环境下饲养的,通常采用更卫生的食材,从而减少了一些危害。另外,人工所创造的栖息环境也能最大限度避免寄生虫寄生、重金属污染和化学农药污染问题。因此,昆虫的饲养化为昆虫安全设置第一道保障。
(2)定期检查车间卫生、规范生产管理和监控货架期质量。目前国内加工产业多在经济落后的地区,存在相关人才稀缺、车间卫生不达标、基础设施落后、产品包装不当、产品检验和货架期规定不严格等问题。
环境卫生、加工方式、包装材料和贮藏条件决定昆虫的后处理污染。因此,相关部门要加强在这些方面的资金投入。首先加大环境卫生整治力度、引入专业人才、引进高端设备,其次选择合适包装材料(固体产品使用干净且封闭良好的聚丙烯袋)。最后面向社会,接受消费者监督,只有这样才能促进昆虫产业发展,使昆虫产业步入正轨,为昆虫安全设置第二道保障。
(3)提倡热加工食用昆虫。在大多数情况下,昆虫会经过一些加工然后才端上餐桌供人类享用。但是在贫困偏远的山区,仍有生吃昆虫的习惯,如蚂蚁蛋。建议最好避免此类情况,因为未经处理的昆虫含有各种寄生虫和微生物。除非特定条件或只能以昆虫充饥的情况下才可食用,但最好也要清除昆虫的肠道和腹部。
宣传生吃昆虫的危害,如可以派专业人员对比检测生吃和熟吃昆虫人的胃部和粪便卫生情况。然后提倡正确的食用方式,如煮沸、油炸和烘烤等热加工能杀死几乎所有微生物和寄生虫以及可能降低过敏原和抗营养素含量,大大提高了食用昆虫的安全性。适当的热处理,为昆虫安全设置第三道保障。
3 可食用昆虫的应用
3.1 在食品方面的应用
历史上,亚洲、澳大利亚、南美洲和中美洲都食用昆虫[2],可能与这些地区都属于热带或亚热带气候有关。墨西哥享有“食虫之乡”的美誉,可食用昆虫达500 多种,占全世界的1/3,当地人习惯把虫子油炸后浇上辣椒粉和柠檬汁再食用。泰国畅销昆虫罐头,市场上随处可见以蝗虫、蟋蟀、龙虱和蚕蛹为原料制作的罐头。日本人把蝗虫、蚂蚁和蚕蛹等做成各种高端美食呈上餐桌。中国吃虫文化也很盛行,许多省份都有特色“虫”吃,比如云南“虫草汽锅鸡”、“炸蜂蛹”,江浙一带“爆炒蚕蛹”、“油炸知了猴”,江西“烤蝉”、“油炸茶象甲幼虫”,四川、贵州一带“虫茶”,京津一带“油炸蝗虫”。近年来,西方国家把昆虫作为食物的兴趣也越来越大。在欧洲和美国市场上发现很多食品由昆虫制作而成,这些昆虫包括蟋蟀、黄粉虫、黑菌虫和蝗虫[4]。
3.2 在医药方面的应用
蜂毒肽是一种碱性蛋白质,约占蜂毒干重的40%~60%,具有抗菌消炎、镇痛、抑制血小板凝集、抗肿瘤、抗艾滋病毒、防电离辐射、治疗关节炎和心血管疾病以及免疫调节等多种药理学作用。天蚕素(cecropins)在天蚕蛹的血淋巴中首次发现,它是世界上第一个被发现的抗菌肽,有助于破坏细菌的细胞膜。王浆酸是从蜂王浆中提取的一种不饱和脂肪酸,具有抗菌消炎、增强免疫、抗癌、防辐射、降血脂等重要生理功能。蚁卵含有丰富的磷脂,具有清除胆固醇、健脑、防衰老、降血脂、治疗脂肪肝和肝硬化等功效[34]。
3.3 在农业、生态和经济方面的应用
昆虫不仅对人类在食物和医药方面贡献巨大,还在于其对农业、生态和经济的积极影响。与传统的畜牧养殖方式相比,养殖昆虫有许多优势,包括提高饲料转化效率,减少温室气体排放(减少100 倍),减少水污染,减少环境污染以及较小的土地利用。
农业方面,可以用昆虫代替动物饲料喂养家畜。例如,用4.65%蝇蛆粉和6.17%黄粉虫的混合物代替鱼粉饲喂仔猪,其增重、料重比和腹泻率均有改善。家蝇幼虫、蚕、黄粉虫、蚱蜢和白蚁等昆虫是富含蛋白质的传统动物饲料(如大豆或鱼粉)有前途的替代品。生态方面,金龟子、蜣螂、蝇蛆和黄粉虫等昆虫对动植物残体或排泄物有分解作用;利用天敌昆虫捕食农业害虫,减少了农药用量;显花植物传粉85%依赖于昆虫,借风传粉和自花授粉仅占10%和5%。如果没有传粉昆虫不但影响生态系统稳定,而且危及人类生存。经济方面,产生相同数量蛋白质所需的土地面积约为1 公顷(粉虫),2~3.5 公顷(猪或鸡),10 公顷(牛),这说明饲养昆虫比饲养家畜能赚取更多的经济效益。同时,昆虫的广泛分布、高繁殖率和短繁殖周期是支撑其经济潜力的进一步优势。