江苏草地贪夜蛾天敌资源调查及其在玉米田控害作用评价

牛洪涛，胡 慧,2，张志春，赵冬晓，赵 静，王 娜，郭慧芳*

（1. 江苏省农业科学院植物保护研究所，南京 210014；2. 南京农业大学植物保护学院，南京 210095）

草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda隶属于鳞翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae，是一种外来入侵害虫，具有食性杂、迁飞能力强、繁殖倍数高、多虫态共存等特点，已给全球多国造成巨大的农业损失[1,2]。该害虫原产于美洲热带和亚热带地区，2016年早期入侵非洲，随后蔓延至整个非洲大陆，并扩散到亚洲[3,4]。2019年1月，草地贪夜蛾侵入到我国云南[5]；5月，在江苏省宜兴、溧阳首次发现其踪迹，随后扩散蔓延至全省大部分农业县区。在江苏省，草地贪夜蛾主要为害玉米，但对水稻、小麦等作物也存在潜在威胁[6]。针对草地贪夜蛾的防治，主要依靠化学农药和种植抗性玉米品种，但国外已有关于草地贪夜蛾对化学农药[7,8]和转基因玉米[9]产生抗性的报道。因此，探寻利用潜在天敌进行生物防治，对该害虫的可持续防控具有重要意义。

在自然环境中，草地贪夜蛾天敌种类繁多，如寄生性昆虫、捕食性天敌和昆虫病原微生物等，能为草地贪夜蛾的生物防治提供物种资源[10-14]。虽然草地贪夜蛾刚入侵我国，但也发现了众多具有生防潜力的天敌资源[12-14]。目前共发现寄生性天敌12 种，捕食性天敌10 种，昆虫核型多角体病毒 5 种，昆虫病原真菌4种[15]。最近，Li等[16]发现大灰食蚜蝇Eupeodes corollae对低龄草地贪夜蛾具有较高的捕食作用。吴正伟等[17]发现一株分离自红树林的黏质沙雷氏菌ZJ9，对草地贪夜蛾具有很好的杀虫活性。因此，明确草地贪夜蛾本地天敌的种类及其控害能力，可为草地贪夜蛾的可持续防控提供重要资源。

江苏省农业生态和种植布局适宜草地贪夜蛾栖息和定殖，不但是其 “北迁南回”的过渡地带，也是往北迁飞的“虫源地”。玉米是江苏省第三大粮食作物，其中沿海的连云港、盐城、南通三市是重要的夏玉米产区，中西部地区的南京、淮安玉米生产也比较稳定。8—9月，江苏的春玉米、早播夏玉米多处于抽穗期到乳熟期，草地贪夜蛾为害较轻；晚播夏玉米多处于草地贪夜蛾喜食的苗期至喇叭口期，加之前期虫量的积累，为害较重。本文在进行田间草地贪夜蛾为害调查的同时，针对田间潜在的天敌和昆虫病原微生物，进行了田间草地贪夜蛾卵块、幼虫及感染草地贪夜蛾的采集，一方面可明确草地贪夜蛾在江苏省内的为害情况，另一方面寻找对草地贪夜蛾具备控害能力的本地天敌类群，为利用本地自然天敌防控草地贪夜蛾提供依据。

1 材料与方法

1.1 调查时间与地点

2020年8—9月，调查江苏省沿海地区连云港、盐城、南通三地的连云、大丰、响水、启东、如东、启隆，中西部地区南京六合、淮安盱眙共8个市县，主要玉米种植区的草地贪夜蛾为害及其天敌资源。

1.2 草地贪夜蛾为害调查

选取玉米长势较好且草地贪夜蛾发生为害较为明显的玉米田块，调查草地贪夜蛾的为害情况，记录受害株数，计算为害率，为害率（%）＝草地贪夜蛾为害株数/调查玉米总株数×100。

草地贪夜蛾幼虫和为害特征：头部有黄褐色倒“Y”字斑纹，尾部有四个黑点组成正方形标志的幼虫；低龄幼虫取食玉米叶片形成半透明薄膜“窗孔”，高龄幼虫取食造成叶片大范围孔洞、缺刻[18]。

1.3 天敌调查

1.3.1 捕食性天敌 采用直接观察法，5点取样，每点调查20株，每采集样点共调查百株。调查后，将采回的样品分装于70%酒精的离心管内，记录相关采样信息，将其带回试验室后进行挑选、制作干标本，以便后续鉴定。

1.3.2 寄生性天敌 除在田间调查已经明显可见的寄生状态外，还将采集到的草地贪夜蛾在室内以六孔板或养虫盒分隔饲养至天敌可识别，记录所获得的寄生性天敌的种类及草地贪夜蛾的被寄生率。收集的天敌昆虫，保存于70%乙醇的离心管内备用。

1.4 昆虫病原微生物调查

采用直接观察法，将典型被微生物感染的草地贪夜蛾置于灭菌的离心管；对采集的幼虫以人工饲料单头饲养至化蛹，期间每天观察存活情况，记录典型症状死亡虫数，并将其保湿放置5～10 d，计算感染率。感染率（%）＝草地贪夜蛾感染虫数/采集总虫数×100。

2 结果与分析

2.1 草地贪夜蛾的为害

通过调查发现草地贪夜蛾在调查的江苏省各市县玉米田，均有为害，且对玉米植株的为害率均在50%以上（表1）。其中，南通启东的为害率最高，为100%；盐城大丰的最低，为51.09%。连云港连云区、南通启隆、盐城响水、淮安盱眙、南京六合和南通如东的为害率分别为57.78%、63.81%、74.17%、75.73%、87.93%和 90.77%。调查结果还表明，玉米苗期、喇叭口期、抽雄期草地贪夜蛾均能为害，而且能为害雄穗和雌穗（图1）。

表1 不同调查地点草地贪夜蛾为害玉米情况Table 1 The damage of S. frugiperda to maize at different locations of Jiangsu province

图1 草地贪夜蛾对玉米不同生长期的为害情况Fig. 1 Damage of S. frugiperda in different growing periods of maize

2.2 天敌类群及分布

通过直接和室内饲养观察发现，玉米田存在多种草地贪夜蛾天敌类群（图2、3），主要包括寄生性天敌寄生蜂（图2A～C：棉铃虫齿唇姬蜂Campoletis chlorideae；图2D；姬蜂科Microgatrinae；图2E，F：小腹茧蜂亚科Braconidae）、寄生蝇（图3I）、赤眼蜂Trichogramma（图3L）；捕食性天敌瓢虫科的异色瓢虫Harmonia axyridis（图3C）、黑襟毛瓢虫Scymnus(Neopullus)hoffmanniWeise（图3D）；昆虫病原微生物包括昆虫病原真菌有白僵菌Beauveria（图 3B）、绿僵菌Metarrhizium（图 3K）、莱氏野村菌Nomuraea rileyi（图3J）；还有细菌（图3G）和病毒（图3H）。

图2 江苏省不同采集地点发现的草地贪夜蛾寄生蜂种类Fig. 2 The species of S. frugiperda parasitoids at different locations of Jiangsu province

图3 江苏省草地贪夜蛾的天敌类群和昆虫病原微生物Fig. 3 Natural enemies and entomopathogenic microorganisms of S. frugiperda in Jiangsu Province

江苏省各采集点天敌种类情况，见表2。其中昆虫病原真菌、瓢虫科捕食性天敌异色瓢虫较为普遍，在各采集点均有发现；其次为寄生蜂；然后是细菌、病毒等。

表2 江苏省各采集点天敌种类情况Table 2 Species of natural enemies at different locations of Jiangsu province

2.3 田间天敌的控害作用

通过室内饲养观察发现，寄生蜂和病原微生物对草地贪夜蛾具有较好的控制作用，其自然控制率与各地采集的草地贪夜蛾幼虫化蛹率呈负相关，线性回归方程为y＝-1.1028x＋88.544，R2＝0.8235（图 4）。各采集地的天敌控害能力具体分析如下。

图4 自然控害与化蛹率相关性Fig. 4 Correlation between natural damage control and pupation rate

采集的田间草地贪夜蛾幼虫被寄生率在 0～24.55%，主要为寄生蜂（图 5）。其中，在盐城响水采集的草地贪夜蛾被寄生率最高，为24.55%；其次为南通如东，被寄生率为9.09%；然后是连云港连云区和南京六合，分别为2.13%和0.72%。在盐城大丰、淮安盱眙、南通启东、南通启隆采集的草地贪夜蛾中，未发现寄生现象。

图5 天敌昆虫对草地贪夜蛾幼虫的寄生率Fig. 5 Parasitism rate of natural enemy insects on the larvae of S. frugiperda

采集的草地贪夜蛾幼虫中病原微生物感染率较高，在2.33%～56.41%，主要是真菌感染（图6）。其中，在淮安盱眙采集的草地贪夜蛾被感染率最高，为56.41%；盐城大丰感染率最低，为2.33%。在盐城响水、南通如东、连云港连云区、南通启东、南通启隆、南京六合等地采集的草地贪夜蛾，微生物感染率分别为31.82%、27.27%、18.09%、30.00%、17.21%和15.22%。

图6 自然微生物对草地贪夜蛾幼虫的感染率Fig. 6 Infection rate of natural microorganisms to the larvae of S. frugiperda

3 讨论

草地贪夜蛾是为害玉米的新入侵害虫，理清本地天敌资源及其自然防控作用，对于制订利用天敌生物进行生态控制和生物防治的措施尤为重要。本文通过对江苏省玉米田草地贪夜蛾及其自然天敌进行调查，明确了草地贪夜蛾在江苏省的为害、天敌种类及其自然控害情况。在调查的江苏省各市县玉米田，草地贪夜蛾均有为害，且对玉米植株的为害率均在50%以上。同时，对草地贪夜蛾具有防控潜力的本地天敌资源也非常丰富，包括寄生蜂（棉铃虫齿唇姬蜂，姬蜂科一种，小腹茧蜂亚科一种）、病原真菌（白僵菌、绿僵菌、莱氏野村菌）、瓢虫（异色瓢虫、黑襟毛瓢虫）；另外还发现寄生蝇、细菌、病毒侵染的草地贪夜蛾幼虫。这些本地天敌可为草地贪夜蛾的可持续防控提供重要自然资源。

寄生性天敌在控制草地贪夜蛾的种群数量上拥有巨大的潜力[14,19,20]。已报道的草地贪夜蛾寄生蜂，多达170余种[14]。本文在江苏省各采集点也获得了部分寄生性天敌，包括寄生蜂3种（棉铃虫齿唇姬蜂，姬蜂科1种，小腹茧蜂亚科1种），寄生蝇1种。其中在盐城响水玉米田采集的草地贪夜蛾幼虫，寄生蜂的寄生率最高，为24.55%；其寄生蜂的种类为棉铃虫齿唇姬蜂。棉铃虫齿唇姬蜂在南京六合、南通如东等地也有发现，说明其在江苏省分布较为广泛。草地贪夜蛾的寄生性天敌在省内分布也有地域性差异，如在南通如东发现姬蜂科、小腹茧蜂亚科等寄生蜂种类；在南通启隆发现赤眼蜂；在南通启东、南通如东发现了寄生蝇。了解这些本地寄生性天敌特性，有望为草地贪夜蛾的生物防治提供潜在的资源。

昆虫病原微生物是防控草地贪夜蛾的另一类重要自然资源[17,21-24]。在我国防治草地贪夜蛾的产品中，球孢白僵菌、金龟子绿僵菌、苏云金杆菌已先后获得产品登记（中国农药信息网，http://www.chinapesticide.org.cn/hysj/index.jhtml）。昆虫病原微生物在江苏各采集点，同样构成了自然控害的主力。在江苏各采集点的草地贪夜蛾幼虫均有微生物感染死亡现象；除盐城大丰感染率为 2.33%外，其他采集点的感染率均在15.22%以上；淮安盱眙感染率最高，为 56.41%；其中多为真菌感染。另外，还发现感染细菌或病毒的草地贪夜蛾幼虫。在开发真菌的同时，细菌[17]和病毒[23]的控害潜力也应受到重视。在实际应用中，昆虫病原微生物要应对复杂的自然环境，要获得在室外条件下的防效，需对菌株进一步优化筛选[24]。

异色瓢虫具备防控草地贪夜蛾幼虫的潜力，可用于对草地贪夜蛾的防控实践。有关异色瓢虫的控害能力，孔琳等[25]报道了异色瓢虫对草地贪夜蛾低龄幼虫的捕食能力；赵英杰等[26]报道了异色瓢虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应。在江苏省各采集点，发现在玉米植株上，异色瓢虫普遍存在，是玉米田的优势捕食性天敌。另外，发现黑襟毛瓢虫是另一普遍存在的捕食性天敌。其个体小（体长约2.0 mm），可以进入玉米心以及两片玉米叶间的狭小缝隙，这对于取食草地贪夜蛾低龄幼虫非常有利。因此，进一步明确黑襟毛瓢虫对草地贪夜蛾幼虫的捕食能力，可为草地贪夜蛾的防控提供新的天敌资源。

通过对玉米田草地贪夜蛾发生及其天敌控害情况调查发现，江苏省草地贪夜蛾发生为害较为普遍，同时本地自然天敌资源也很丰富；而且寄生性天敌（棉铃虫齿唇姬蜂等）、捕食性天敌（异色瓢虫等）、昆虫病原微生物（白僵菌、绿僵菌、莱氏野村菌）等具有较好的防控潜力，其自然控制率与草地贪夜蛾化蛹率密切相关，能为利用自然天敌防控草地贪夜蛾提供重要资源。同时，由于调查点、玉米品种、玉米生长期等条件局限性，田间还有众多的潜在天敌等待发现。另外，本文涉及的天敌种类较多，大部分种类只进行了初步的鉴定，后面更准确鉴定除借助分子生物学手段外，还需要我们广大分类专家提供帮助。

致谢：非常感谢北京市农林科学院虞国跃研究员给予瓢虫鉴定的支持！感谢河南农业大学杨赛赛和福建农林大学李骏给予寄生蜂鉴定的指导！