植物转录因子HD-Zip基因家族参与逆境胁迫的研究进展

罗少 唐翠明 戴凡炜 王振江 冀宪领 吴福安 罗国庆

摘 要 HD-Zip基因家族是近年来发现的一类在植物的生长发育过程中起到重要调节作用的转录因子，该基因家族是植物中特有的。所有HD-Zip转录因子都包含同源异型盒和亮氨酸拉链2个结构域，根据基因结构和功能可分为4个亚家族。该家族基因具有多种生物学功能。基于此，结合HD-Zip转录因子的结构和亚家族分类，综述近年来HD-Zip转录因子参与植物逆境胁迫响应的相关研究进展。

关键词 HD-Zip;转录因子;逆境胁迫;抗旱;抗盐;抗低温

中图分类号：Q945.78 文献标志码：A DOI：10.19415/j.cnki.1673-890x.2021.35.058

植物为适应生长过程中不同类型的生物胁迫和非生物胁迫产生系列的分子响应机制，转录因子的调控在胁迫响应中起重要作用。HD-Zip转录因子是植物所特有的，在植物抵御环境胁迫中扮演重要角色。汇总HD-Zip转录因子参与植物抗旱、抗盐、抗低温等植物逆境胁迫的研究进展。

1 转录因子HD-Zip的结构

HD-Zip转录因子包含高度保守的同源异型结构域（Homeodomain，HD）和亮氨酸拉链结构域（Leucine zipper，LZ）[1]，如图1所示。HD结构域包含3个α螺旋结构，决定了DNA识别特异性的差异[2]。LZ结构域是由多个亮氨酸残基特异多肽链形成的稳定的拉链状疏水结构域。HD-Zip蛋白质以二聚体形式与DNA结合，LZ结构域起二聚化作用，对有效识别DNA至关重要，LZ缺失，会导致蛋白质丧失结合能力。HD-Zip转录因子存在于植物的各个组织中，参与植物各阶段的生长发育和环境胁迫的响应。

2 转录因子HD-Zip的分类

根据DNA结合特异性、基序类型和生理功能等一系列特征，HD-Zip蛋白可被分为HD-Zip Ⅰ、HD-Zip Ⅱ、HD-Zip Ⅲ和HD-Zip Ⅳ4个亚类。HD-Zip亚家族基因广泛存在于多种植物中，在拟南芥、苜蓿、番茄及烟草等植物中研究较多[3]。

HD-Zip Ⅰ亚家族主要参与植物对环境胁迫的响应及衰老发育过程的调控，拟南芥中含有17个HD-Zip Ⅰ成员[4]。HD-Zip Ⅰ亚家族基因具有与其系统发育关系一致的内含子/外显子分布，编码的蛋白质约为35 kDa，表现出高度保守的HD和保守性较低的LZ。HD-Zip Ⅰ的表达受外部因素如干旱、高温、渗透胁迫和光照条件的调节，并在植物的不同组织和器官中有特异性[5]。

HD-Zip Ⅱ亚家族蛋白主要参与植物光信号途径，尤其与避荫反应的应答相关，拟南芥中含有9个HD-Zip Ⅱ成员。HD-Zip Ⅱ亚家族基因与HD-Zip Ⅰ在HD和LZ域中，显示出高度保守性，同时还具有2个特征保守结构域：CPSCE和N-term。CPSCE结构域由5个氨基酸（Cys、Pro、Ser、Cys及Glu）構成，并位于LZ结构域下游。N-term是位于N末端的L×L×L的保守结构域，该结构域与植物激素应答调节功能相关[6]。

HD-Zip Ⅲ亚家族主要参与分生组织形成、维管束发育及叶片极性发育等植物发育过程，在拟南芥中有5个成员[7]。HD-Zip Ⅲ除具有HD和LD结构域外，还包含3个特征保守的结构域：START结构域、SAD结构域和MEKHLA结构域。START结构域与植物响应ABA功能相关，MEKHLA结构域与许多非生物胁迫应答相关。

HD-Zip Ⅳ亚家族主要参与植物表皮细胞的分化过程，在拟南芥中有16个成员，是一个大型基因亚家族。HD-Zip Ⅳ与HD-Zip Ⅲ亚家族的基因结构类似，都包含START结构域和SAD结构域，不同的是HD-Zip Ⅳ亚家族缺乏MEKHLA结构域。HD-Zip Ⅳ亚家族的基因被证明在多个物种的表皮细胞中特异表达，对表皮细胞的发育、毛状体的形成等起重要作用。该亚家族基因还对农作物的重要农艺性状有改良作用，如棉花纤维分化和玉米籽粒发育等。

3 转录因子HD-Zip参与植物抗性研究

HD-Zip转录因子参与多种环境胁迫的响应，主要包括参与植物抗旱、抗盐、抗低温及其他非生物胁迫。

3.1 HD-Zip转录因子与植物抗旱

干旱是植物生长发育中重要环境胁迫之一，植物通过长期进化形成了生理、细胞和分子多层面的抗旱机制[8]。研究表明，HD-Zip转录因子在植物抗旱响应中发挥了重要作用。拟南芥HD-Zip Ⅰ亚家族成员AtHB7和AtHB12通过影响气孔关闭，在干旱和响应中起关键作用。AtHB7和AtHB12高度同源，它们在植物干旱反应中发挥着介导ABA信号负反馈效应的重要功能。AtHB6在幼苗中被干旱胁迫显著诱导，也表现为ABA的负反馈调节子。过表达AtHB6的拟南芥通过抑制气孔闭合，提高植株抗旱性。AtHB5也显示出与AtHB6类似的抗旱性。HaHB4是HD-Zip蛋白亚家族I的成员，HaHB4在干旱条件下延迟拟南芥衰老，过表达HaHB4的拟南芥表现出极强的抗旱性。OsHOX6、OsHOX22和OsHOX24，是AtHB7和AtHB12在水稻中的同源基因，也表现出抗旱性。在长期干旱条件下，OsHOX22和OsHOX24在抗旱和干旱敏感品种中的基因表达逐渐上调，OsHOX6仅在干旱敏感品种中略微上调。

ABA是一种对植物生长发育起着至关重要作用的激素，能整合多种胁迫信号并控制下游胁迫响应。研究表明，HD-Zip基因能够与ABA相互感应，使植物具备抗旱和抗盐能力，如拟南芥中的AtHB7与AtHB12均由干旱与ABA相互诱导，并在植物缺水反应中对ABA信号产生负向反馈。

3.2 HD-Zip转录因子与植物抗盐

土壤盐碱化是影响作物生长的一个突出问题。HD-Zip转录因子在植物抗盐响应中也发挥一定作用。玉米HD-Zip转录因子Zmhdz10受盐胁迫和ABA诱导表达，Zmhdz10转基因拟南芥植株表现出对盐胁迫的耐受性增强，同时ABA信号转导相关基因表达也有变化，表明Zmhdz10通过ABA依赖的信号途径调节植物的耐盐性。同时水稻HD-Zip转录因子Oshox22的表达受盐胁迫和ABA强烈诱导[9]。番茄HD-Zip转录因子SlHB2基因的RNAi沉默株系表现出对盐胁迫的耐受性增强，多个胁迫相关基因明显上调，表明SlHB2转录因子在盐胁迫信号通路中起着负调节作用。棉花HD-Zip转录因子GhHB1基因的表达在盐和ABA处理下被显著诱导。与植物的抗旱性相似，许多植物的抗盐性也是由HD-Zip基因与ABA相互感应并通过信号转导来实现的。

3.3 HD-Zip转录因子与植物抗低温

低温胁迫也是常见的环境胁迫之一。许多植物的HD-Zip转录因子也参与对低温的应答。拟南芥HD-Zip转录因子AtHB13被低温诱导表达，过表达AtHB13的拟南芥植株表现出更高的低温耐受性。向日葵HD-Zip转录因子HaHB1也表现出与AtHB13类似的功能，HaHB1转基因植株诱导了葡聚糖酶和几丁质酶的表达，同时积累了部分抗冻蛋白来抵御低温胁迫。小麦的HD-Zip转录因子TaHDZIPI-2和TaHDZIPI-5也参与了抗低温胁迫，过表达TaHDZIPI-2的大麦植株调节了大量与冷适应和春花开花时间相关的基因，过表达TaHDZIPI-5显著提高了小麦植株的抗冻性。

3.4 HD-Zip转录因子与其他非生物胁迫

除响应干旱、高盐和低温胁迫之外，HD-Zip转录因子还参与诸如光照、重金属、机械损伤等其他非生物胁迫。拟南芥中的AtHB1和AtHB23参与了植物光响应。AtHB1在短日照下生长的幼苗中表达上调，AtHB1突变体和过表达植株的下胚轴分别表现为较短和较长。AtHB23转录因子是介导的光信号通路的组分之一，AtHB23突变体在R光下表现出下胚轴生长变化和子叶扩展缺陷。重金属锰（Mn）是一种土壤毒性元素，限制作物产量。利用cDNA-AFLP鉴定雪柚与甜橙根中的Mn响应基因，发现HD-Zip家族基因（TDF#170-1和170-1k）被Mn胁迫上调表达。向日葵HD-Zip转录因子HAHB4的基因表达在受到食草动物攻击和机械损伤时被强烈诱导，HAHB4转基因植株中相关防御基因表现出较高的表达水平。

4 HD-Zip的未来展望

在过去的20年间，研究人员在HD-Zip基因家族的抗性研究方面已经获得了显著成果。不仅在水稻、向日葵、模式植物拟南芥和豆科模式植物中取得了较大进展，还在番茄、土豆等常见农作物中也有不少研究。除抗旱、抗盐、抗低温等应对多种非生物胁迫的机制之外，HD-Zip还有着诸如抗细胞衰老、参与并调节植物发育过程、光信号的应答等多种生物功能。基于此，需开展相关的科学实验，从多方面、多角度探索HD-Zip家族基因参与植物生长的机制，从而在改善植物生长环境、创造植物优良生长发育条件、推动社会发展等方面发挥重大作用。

参考文献：

[1] RUBERTI I，SESSA G，LUCCHETTI S，et al.A novel class of plant proteins containing a homeodomain with a closely linked leucine zipper motif[J].Embo Journal，1991（10）：1787-1791.

[2] GEHRING W J，QIAN Y Q，BILLETER M，et al.Homeodomain-DNA recognition[J].Cell，1994（78）：211-223.

[3] HENRIKSSON E，OLSSON A，JOHANNESSON H，et al.Homeodomain leucine zipper class I genes in Arabidopsis.expression patterns and phylogenetic relationships[J].Plant Physiology，2005：509-518.

[4] ARIEL F D，MANAVELLA P A，DEZAR C A，et al.The true story of the HD-Zip family [J].Trends in Plant Science，2007（12）：419-426.

[5] OLSSON A，ENGSTROM P，SODERMAN E.The homeobox genes ATHB12 and ATHB7 encode potential regulators of growth in response to water deficit in Arabidopsis[J].Plant Molecular Biology，2004（55）：663-677.

[6] TIWARI S B，HAGEN G，GUILFOYLE T J.Aux/IAA proteins contain a potent transcriptional repression domain[J].The Plant Cell，2004（16）：533-543.

[7] PRIGGE M J，OTSUGA D，ALONSO J M，et al.Class Ⅲ homeodomain-leucine zipper gene family members have overlapping，antagonistic，and distinct roles in Arabidopsis development[J].The Plant Cell，2005（17）：61-76.

[8] WU J，ZHOU W，GONG X，et al.Expression of ZmHDZ4，a maize homeodomain-leucine zipper I gene，confers tolerance to drought stress in transgenic rice[J].Plant Molecular Biology Reporter，2016（34）：845-853.

[9] ZHANG S，HAIDER I，KOHLEN W，et al.Function of the HD-Zip I gene Oshox22 in ABA-mediated drought and salt tolerances in rice[J].Plant Molecular Biology，2012（80）：571-585.

收稿日期：2021-11-13

基金項目：广东省自然科学基金（2019A1515011433）。

作者简介：罗少（1994—），男，广西百色人，硕士在读，研究方向为生物技术。

*为通信作者，E-mail：guoqingluogd@163.com。