次级洞巢鸟类对不同生境下人工巢箱的选择*

王业勤 李 露 于海悦 赵新元 张 楠 安 菁 丁长青

(1.北京林业大学生态与自然保护学院 北京 100083； 2.北京松山国家级自然保护区管理处 北京 102115)

栖息地或生境是生物维持其正常生命活动所依赖的各种环境资源的总和(Hudsonetal., 1988)。生境选择指个体在对栖息地的非随机利用过程中产生的一系列行为反应(Cody, 1985; Block, 1993)。研究不同鸟类繁殖期的生境选择，可了解其繁殖期需求，对物种保护和栖息地恢复有重要意义。次级洞巢是鸟类重要的生境利用形式之一，开展相关研究对更好保护次级洞巢鸟类非常必要。次级洞巢鸟类(secondary cavity-nesting birds)指自身不开凿树洞，仅利用天然形成的树洞、石缝或啄木鸟等初级洞巢鸟类的旧巢(洞)营巢繁殖的鸟类，是温带次生林鸟类群落的重要组分。北京山地常见的次级洞巢鸟类包括大山雀(Paruscinereus)、褐头山雀(Poecilemontanus)、北红尾鸲(Phoenicurusauroreus)、黑头(Sittavillosa)、普通(S.europaea)和白眉姬鹟(Ficedulazanthopygia)等。对次级洞巢鸟类而言，巢洞数量(可利用率)和适宜度非常重要，直接影响其繁殖成效和种群数量(Newton, 1994; Holtetal., 1997; Kissetal., 2017; Kudelskaetal., 2017)。

北京地区有大量次生林分布，加之从2012年开始实施“百万亩造林工程”，种植和培育了大量人工林和次生林，仅2018年一年就完成造林绿化1.57万hm2，植树1 012万株(北京市园林绿化局， 2019)。次生林多由单一树种组成，树龄低，缺少天然树洞，防御森林病虫害较差，招引次级洞巢鸟类是林场开展生物防治的有效手段。巢址缺失影响次级洞巢鸟类的物种多样性和丰富度，利用人工巢箱可一定程度缓解这一矛盾。针对北京地区人工林和次生林面临的鸟类多样性低和森林病虫害防治问题，有必要以保护区为试点探讨有效的鸟类招引方法。

利用人工巢箱招引鸟类简单易行、收效迅速，是人工林区提高益鸟密度、防治病虫害的常用手段(常延明等， 2018； 祝文平， 2019)。人为控制巢箱位置可提高招引效果并方便查巢监测，安置人工巢箱自动捕捉装置可安全捕捉并标记繁殖个体(Saundersetal., 2019; Zhangetal., 2019)，同时，人工巢箱也越来越多地用于鸟类学研究。本研究旨在调查次级洞巢鸟类对不同生境下人工巢箱的选择, 分析其生态因子选择偏好，进而探究不同次级洞巢鸟类繁殖期的生境需求。研究结果对制定次级洞巢鸟类招引方案有实践意义，也可为人工巢箱悬挂位点选择提供参考。

1 材料与方法

1.1 研究地点概况

北京松山国家级自然保护区成立于1985年，位于延庆区境内。地理坐标115°43′44″—115°50′22″E，40°29′9″—40°35′35″N，面积4 671 hm2。保护区内动物资源丰富，记载有兽类15科29种，鸟类37科119种(杜连海等, 2012)； 不仅拥有华北地区唯一的天然油松(Pinustabulaeformis)林，还有以白桦(Betulaplatyphylla)、山杨(Populusdavidiana)等为主的落叶阔叶次生林，天然洞巢资源相对缺乏，是理想的人工巢箱招引次级洞巢鸟类实验地。

2016年在兰角沟实验区选取样地SG(泗沟)和样地YD(山坡样地)，分别悬挂人工巢箱54个和93个； 2017年在塘子沟实验区选取样地TZ(塘子沟)悬挂人工巢箱101个(图1)。样地SG(泗沟)是一条山沟，长0.92 km，海拔933～1 071 m，优势树种为大果榆(Ulmusmacrocarpa)和胡桃楸(Juglansmandshurica)，人工巢箱沿两侧山坡呈条带状布设。样地YD(山坡样地)为2处山坡，海拔860～932 m，优势树种为山杨，人工巢箱呈棋盘状布设。样地TZ(塘子沟)水源丰富，长1.55 km，海拔739～907 m，优势树种为核桃楸和油松，主要为面向公众开放的景区，人工巢箱沿游览路线两侧布设。

图1 2019年北京松山国家级自然保护区人工巢箱分布示意Fig. 1 Location of artificial nest boxes in Beijing Songshan Nature Reserve in 2019选用3块样地悬挂人工巢箱，包括兰角沟的样地SG(泗沟；a)、样地YD(2块山坡样地；b)和塘子沟的样地TZ(塘子沟；c)，分别悬挂巢箱54个、93个和101个。Three sample plots of Beijing Songshan National Nature Reserve were set out for artificial nest boxes. They are SG(Si Gou; a) and YD(two sample plots on hillside; b) in Lanjiao Gou and TZ(Tangzi Gou; c) in Tangzi Gou, with 54,93 and 101 nest boxes separately.

所有样地人工巢箱平均间距约30 m，巢箱距地面高度平均约3 m。巢箱板材厚1.5 cm，长和宽12～18 cm，高20～25 cm。巢口均位于巢箱前壁上部1/3处。使用GPS(GARMIN eTrex® 30x)记录所有人工巢箱的悬挂位点。

1.2 野外调查方法

2017年和2019年的3—7月，每2周检查1次全部人工巢箱的利用情况。巢箱中至少有1枚卵时记为被利用巢箱，记录每次查巢时利用人工巢箱的鸟种。以被利用巢箱为中心做10 m×10 m试验样方； 使用ArcGIS筛选出距被利用巢箱30 m以外的未利用巢箱，以其为中心做10 m×10 m对照样方。记录坡向、乔木密度等16个生态因子(表2)，部分生态因子的测量方法如下： 1)坡向(°)： 指巢箱所在山坡正对的方向。以正北方向为0°，记录正北方向顺时针到山坡正对方向的夹角，使用指北针测量。2)坡度(°)： 使用水平仪测量。3)乔木密度(棵·m-2)： 按样方内乔木数量(棵)/100 m2计算。4)乔木均高(m)： 目测估计。5)巢树胸径(cm)： 距地面1.3 m处的巢树胸围直径，用米尺测量。6)林冠郁闭度(%)： 树冠在地面的投影比例，目测估计。7)距地面1、2、3 m的林下郁闭度(%)： 距地面1、2、3 m处植被在地面的投影比例，目测估计。8)巢箱高度(m)： 巢箱底板距地面高度，用米尺测量。9)巢口朝向(°)： 以正北方向为0°，记录正北方向顺时针到巢口正对方向的角度，用指北针测量。10)距道路(水源)距离(m)： 巢箱距最近道路(水源)的水平距离，用红外线测距仪测量。

1.3 数据处理

统计2017和2019年各样地人工巢箱招引情况，因样地TZ(塘子沟)的人工巢箱悬挂时已进入繁殖期， 2017年数据仅包括样地SG(泗沟)与样地YD(山坡样地)内共147个人工巢箱的招引情况。使用Kruskal-Wallis H检验次级洞巢鸟类的种类和数量的样地间差异，使用Pearson卡方检验分析各样地的巢箱招引成功率差异。将被利用巢箱位点导入ArcGIS，使用点距离计算各鸟种的最短巢距和平均巢距。

根据招引情况，选取样本量大于20巢的鸟种进行分析。坡向和巢口朝向数据属于圆形数据(circular data)，因其正弦值和余弦值不符合正态分布，且经转换后也不能满足正态分布，故采用原始数据进行分析(Zar, 2010)。使用Kolmogorov-Smirnov检验分析各变量数据是否符合正态分布。呈正态分布的数据用单因素方差分析(one-way ANOVA)，非正态分布的数据使用Kruskal-Wallis H检验比较各鸟种间的生态因子选择，置信区间为95%。

试验样方与对照样方的生态因子变量符合正态分布时，使用独立样本t检验(independent samplest-test)，不符合正态分布时进行Mann-Whitney U检验，置信区间为95%。Mann-Whitney U检验又称为两样本秩和检验，是非参数检验的一种，仅要求2个独立随机样本中产生数据的测量尺度至少是顺序的，检验2个总体分布各自的中心位置是否相同。使用二项分布的广义线性模型(GLM)，以2组数据差异显著的变量为自变量，以巢箱是否被利用为因变量做回归模型，使用向前向后逐步回归筛选出AIC信息统计量最小的模型。当ΔAIC>2时选择AIC值最小的模型作为最优模型，当ΔAIC<2时则进行模型平均，选择权重最高的模型作为最优模型。使用数据统计软件R 3.5.3进行以上数据分析。

2 结果与分析

2.1 人工巢箱对次级洞巢鸟类的招引效果

2017年和2019年利用人工巢箱招引到次级洞巢鸟类共6种209巢(表1)，其中6个巢箱在同一年内被利用2次。虽然3个样地间海拔差异显著(P<0.001)，但招引到的次级洞巢鸟类种类和数量无显著差异(2017年：P=0.405； 2019年：P=0.205，图2)。2017年SG(泗沟)和YD(山坡样地)2个样地的招引成功率分别为66.67%和50.53%，无显著差异(χ2=2.989，P=0.084)。2019年SG(泗沟)、YD(山坡样地)和TZ(塘子沟)3个样地的招引成功率分别为42.59%、44.09%和61.39%，样地TZ(塘子沟)的招引成功率显著高于样地SG(泗沟，χ2=4.288，P=0.038)和样地YD(山坡样地，χ2=5.145，P=0.023)。

表1 2017和2019年北京松山国家级自然保护区人工巢箱招引情况①Tab.1 Statistics on number of artificial nest boxes attracting birds in Beijing Songshan National Nature Reserve in 2017 and 2019

图2 2017年和2019年各样地不同鸟种对人工巢箱的利用情况Fig. 2 Utilization of artificial nest boxes by different bird species in different sample plots in 2017 and 2019SG:指样地泗沟，YD:指2块山坡样地;TZ:样地塘子沟。SG: Sample plot Si Gou; YD: Two sample plots on hillside; TZ: Sample plot Tangzi Gou

在兰角沟内样地SG(泗沟)与样地YD(山坡样地)共147个人工巢箱中，41个(27.89%)巢箱在2017年和2019年均被利用，62个(42.18%)巢箱仅1年被利用，44个(29.93%)巢箱2年均未被利用。2年均被利用的巢箱中，9个巢箱被同一鸟种利用(大山雀： 6巢； 褐头山雀： 1巢； 北红尾鸲： 1巢； 普通： 1巢)，5个巢箱被不同鸟种利用，27个巢箱至少1年利用鸟种不明。同一年繁殖期内，6个巢箱被利用2次(2017年2巢； 2019年4巢)，其中3个巢箱第2次被同一鸟种利用(北红尾鸲： 2巢； 大山雀： 1巢)，3个巢箱第2次利用的鸟种不明。大山雀、褐头山雀和北红尾鸲的平均巢距分别为49.21、89.98、75.55 m，均存在2个相邻巢箱被同一鸟种利用的现象。

2.2 各生态因子的种间比较

每年对所有被利用的巢箱进行试验样方调查，使用Kruskal-Wallis H检验各鸟种利用巢箱间生态因子的选择差异，表明大山雀、褐头山雀和北红尾鸲3种鸟类分别在悬挂高度(P=0.009)、乔木均高(P=0.017)上差异显著(图3)。北红尾鸲利用的人工巢箱悬挂高度最低，且显著低于大山雀(P=0.015)和褐头山雀(P=0.024)； 大山雀利用的人工巢箱所在样方的乔木均高最低，且显著低于褐头山雀(P=0.013)。

图3 大山雀、褐头山雀和北红尾鸲利用巢箱的生态因子差异Fig. 3 Differences in ecological factors of nest boxes used by Parus cinereus, Poecile montanus, and Phoenicurus auroreus图中“°”为样本中的离群值，试验结果为剔除离群值后的检验结果。*表示 P <0.05。The dots are outliers in sample, and experimental results do not include them. ‘*’ represents P <0.05.

2.3 人工巢箱条件下的最佳生境选择模型

通过Mann-Whitney U检验，对照分析试验样方与对照样方的生态因子，得到大山雀、褐头山雀和北红尾鸲3种鸟类利用人工巢箱的生态因子特征(表2)。大山雀利用巢箱的样方内乔木密度和距水源距离显著偏高，巢树胸径和枯木数量显著低于对照样方； 褐头山雀利用巢箱的样方内乔木密度和乔木均高显著偏高，巢树胸径显著低于对照样方； 北红尾鸲利用巢箱的样方内乔木密度显著偏高，巢树胸径、枯木数量、距地面3 m林下郁闭度和巢箱悬挂高度显著偏低，巢口朝向与对照样方相比显著偏东。

表2 大山雀、褐头山雀、北红尾鸲利用巢箱及对照组巢箱的生态因子平均值(±标准差)比较Tab.2 Comparison of mean(±SD) of ecological factors of nest boxes used by Parus cinereus, Poecile montanus, Phoenicurus auroreus, and control group

在构建广义线性模型(GLM)时，因大山雀、褐头山雀和北红尾鸲3种鸟类的模型ΔAIC<2，所以根据模型权重筛选出3种鸟类对不同生境下人工巢箱选择的最优模型(表3)。表明大山雀倾向于利用10 m×10 m样方内乔木密度较高、巢树胸径较小、几乎没有枯木的人工巢箱，该模型权重为60%。褐头山雀倾向于利用10 m×10 m样方内乔木较高大、巢树胸径较小的人工巢箱，该模型权重为68%。北红尾鸲倾向于利用巢箱悬挂高度较低、巢树胸径较小、10 m×10 m样方内几乎没有枯木、距离地面3 m林下郁闭度较低的人工巢箱，该模型权重为44%。

表3 大山雀、褐头山雀和北红尾鸲对不同生境下人工巢箱选择的最佳模型Tab.3 Best model of artificial nest box selection for Parus cinereus, Poecile montanus, Phoenicurus auroreus in different habitats, the lowest AIC model from each model subset

3 讨论

3.1 人工巢箱利用率

国内利用人工巢箱进行鸟类招引的效果不一。2015—2018年河南董寨国家级自然保护区的人工巢箱利用率为16%～30%(祝文平， 2019)， 2007年北京小龙门国家森林公园的招引成功率为40%(李臻等， 2008)， 2004年吉林省左家自然保护区的人工巢箱总利用率为90%(左斌， 2005)。产生此现象的原因可能与当地是否缺乏次级洞巢鸟巢址、人工巢箱数量是否相对过剩有关。河南董寨保护区植被以次生林为主，植物群落结构复杂，包含针叶林、阔叶林、针阔叶混交林等7个植被型组(宋朝枢等， 1996)，保护区内无生产经营活动，人为干扰小，天然树洞相对较多，次级洞巢鸟类繁殖对人工巢箱的依赖性不强。吉林左家自然保护区平均树龄45～55年，多为人工针叶林，林相单一、结构简单，次级洞巢鸟类巢址紧缺，且人工巢箱以100 m间距均匀布设，密度较低(左斌， 2005)。本研究悬挂人工巢箱时设置巢距为30 m， 2017年和2019年繁殖期均未观察到同种或不同种鸟类争夺巢箱的现象，亦无因巢箱竞争导致繁殖失败的记录。本研究中大山雀、褐头山雀和北红尾鸲利用巢箱的间距分别为49.21、101.15和95.27 m，说明巢箱安放过密(平均间距30 m)可能是招引成功率不高(2017年： 56.5%； 2019年： 50.8%)的原因。对其他次级洞巢鸟类，据范忠民(1965)报道，落叶松人工林内白眉姬鹟和沼泽山雀(Poecilepalustris)的巢距分别为50 m左右和90 m以上，北红尾鸲巢距70～80 m，大山雀巢间距也多在40 m以上； 王日昕等(2002)对灰椋鸟(Spodiopsarcineraceus)的研究表明平均每3.39 hm2有一个灰椋鸟的巢。红角鸮(Otussunia)、灰林鸮(Strixaluco)、红隼(Falcotinnunculus)等猛禽的巢距也都在100 m以上(李玲玉等， 2015； 时磊等， 2007)。因此，北京松山保护区今后悬挂人工巢箱可考虑加大巢箱间距(约50 m)，以提升巢箱利用率。

3.2 人工巢箱对不同鸟种的招引效果

不同鸟种对人工巢箱的适应程度不同，导致招引效果有所差异。周大庆等(2009)研究表明，适应在人工巢箱中繁殖的次级洞巢鸟类，可通过悬挂巢箱来增加其繁殖密度，但对普通、沼泽山雀等较少利用人工巢箱的鸟种效果不明显。本研究人工巢箱招引到的鸟类中，大山雀占绝对优势(57.04%)，这一结果与其他研究基本一致(邓秋香， 2011； 赵虹等， 2011； 常延明等， 2018； 梁立明， 2018； 张建伟等， 2019)，表明大山雀对人工巢箱适应性较强。

不同鸟种对人工巢箱的适应性主要与其生境需求有关，本研究中大山雀的最短巢距、平均巢距和样方内乔木均高都小于褐头山雀和北红尾鸲，表明大山雀对生境要求相对宽松，在繁殖期更易找到符合条件的巢箱。此外，大山雀繁殖开始时间较早且有很强竞争能力。本研究中2017年和2019年大山雀筑巢主要集中在4月中下旬，占大山雀总巢数的70.37%，褐头山雀筑巢主要在4月下旬(38.46%)，北红尾鸲则有2个筑巢高峰期，分别是4月下旬(29.63%)和6月下旬(25.93%)，大山雀筑巢时间相对较早。张建伟等(2019)的研究也显示无论在高、中、低纬度，最先开始利用人工巢箱繁殖的均为大山雀。繁殖开始时间可影响种间、种内竞争的优势度，有繁殖经验、身体质量高的亲鸟也多会选择更早地到达繁殖地进行繁殖(Wiggins, 1991; Ezardetal., 2007)，如Cooper等(2018)研究表明，由于双色树燕(Tachycinetabicolor)迁至繁殖栖息地的时间晚于其他鸟种，在种间竞争中处于劣势，使其只能被迫利用林缘附近不利于繁殖的巢箱。大山雀与多数次级洞巢鸟类相比还具有体型优势，有很强竞争力，如Fokkema等(2018)将原有巢箱移除5/6后，发现在种间竞争激烈条件下，剩余巢箱被大山雀利用的比例急剧上升至91%。大山雀在繁殖开始时间上的领先和强竞争力，使其即使与生境需求相似的鸟种竞争也能占据一定优势。

本研究中未能确定鸟种的巢较多，占利用巢箱总数的32.06%。本研究主要通过在巢箱内的雌鸟及在巢箱周围警戒的雄鸟确定鸟种，时机上有一定偶然性，查巢时亲鸟不在巢箱内或亲鸟探知到人类不敢飞回时，仅能通过卵的颜色及斑点分布推测鸟种，因相关经验尚不成熟，推测结果均未采用。在今后工作中可通过增加查巢频率、安装摄像头、熟练掌握卵壳及巢材信息等途径，提高对巢箱招引鸟种的鉴别。

3.3 次级洞巢鸟类对不同生境下人工巢箱的选择

筛选出的最佳模型显示，大山雀利用人工巢箱的概率与该巢箱所在10 m×10 m样方内的乔木密度成正相关，与巢树胸径和枯木数量成负相关，表明大山雀偏好乔木密度高、树龄较小、无枯木的生境。乔木密度高低可影响巢隐蔽性，张克勤等(2010)分别对2004—2008年大山雀重复2年以上被捕食的巢箱和一直未被捕食的巢箱进行主成分分析，筛选出影响巢捕食的生境因子(巢箱高度和巢上盖度)均与巢隐蔽性相关。巢树胸径与树龄有关，笔者认为树龄较大的乔木因树冠荫蔽范围大，不利于周围乔木的生长，会使相邻乔木的间距比树龄小的乔木更大，间接减小样方内的乔木密度。本研究中巢树胸径与样方内乔木密度成显著负相关(P<0.001)，符合上述解释。繁殖期枯木数量较多会降低样方内的林冠郁闭程度，进而影响大山雀在巢域活动时的隐蔽性，增加其被捕食者发现的概率。褐头山雀利用人工巢箱的概率与该巢箱所在10 m×10 m样方内的乔木均高成正相关，与巢树胸径成负相关。与大山雀相似，乔木均高和树龄均与巢隐蔽度有关，表明褐头山雀倾向于选择乔木高大且密度高的生境。

北红尾鸲利用人工巢箱的概率与巢箱高度、巢树胸径、10 m×10 m样方内的枯木数量和距离地面3 m郁闭度成负相关，表明北红尾鸲偏好巢箱高度较低、树龄较低、无枯木且林下有一定开阔度的生境。本实验中北红尾鸲利用的人工巢箱全部分布于兰角沟，与塘子沟相比样方内乔木密度(P<0.001)和林冠郁闭度更高(P=0.062)，北红尾鸲选择悬挂高度低、树龄小、距离地面3 m林下郁闭度低的巢箱，能够减少林冠及周围灌木对巢箱的遮蔽，利于其在繁殖期获得更多光照，利用太阳辐射维持适当的巢内温度。温度对窝卵数、孵化率、雏鸟体征和生长发育速率等均有重要影响(Chaplinetal., 2002; Broggietal., 2004; Cooperetal., 2005; Montietal., 2019)。繁殖期胚胎发育所需热量通常从孵卵雌鸟身上直接获得，选择日辐射量高的巢箱筑巢，便于亲鸟更灵活地调整孵卵节律，减少坐巢率，投入更多时间进行觅食等活动(Boultonetal., 2010; Amininasabetal., 2016)。北红尾鸲选择的巢箱周围枯木数量很少(0.07±0.27棵)，表明其在寻求高太阳辐射量的同时，也避免选择隐蔽性较差的生境。光照和隐蔽性之间的矛盾表明北红尾鸲的生境选择受到繁殖和安全性的双重影响，是2种需求权衡后的结果。

4 结论

人工巢箱作为次级洞巢鸟类招引的常用手段，具有操作简便、灵活通用的特点。本研究中人工巢箱对大山雀的招引效果最好。基于大山雀、褐头山雀和北红尾鸲3种次级洞巢鸟类繁殖生境选择的最佳模型，对人工巢箱安置提出建议如下： 1)为提升巢箱安全性，减少天敌干扰，尽量选择乔木高大、隐蔽度高的密林悬挂巢箱。2)考虑巢箱安全性的同时需兼顾鸟类的光照需求，可通过将巢箱向阳悬挂等方式增加日辐射量。3)为提高巢箱利用率，可将巢箱间距设置为50 m，以减小种内竞争和种间竞争压力。