高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物多样性对环境因子的响应

叶国辉,楚 彬,胡桂馨,张飞宇,华铣泽,周富斐,花立民

甘肃农业大学草业学院,兰州 730070

生物多样性和生态系统功能之间的关系成为生态学和环境科学的核心问题[1]。土壤动物作为陆地生物多样性关键组成部分,通过碎屑食物网参与凋落物分解与营养供应等生态学过程,对维持陆地生态系统结构和功能发挥重要作用[2- 3]。近年来,众多生态学家越来越青睐土壤动物对环境变化的指示作用[4- 5]。研究表明,土壤动物类群多样性与植物群落特征和土壤理化性质等环境因子紧密相关[6- 7]。由于植物群落构成的微生境为土壤动物提供适宜的栖息环境,且植物群落特征的改变会影响土壤动物食物资源。而土壤作为地下生物生命承载体,其结构和营养变化对土壤动物多样性可以产生直接影响。

高寒草地作为青藏高原重要生态屏障,对维护我国内陆生态系统平衡和支撑畜牧业生产具有重要意义[8]。近年来,受全球气候变暖、超载过牧以及鼠虫害等生物或非生物干扰影响,高寒草甸退化日趋严重,土-草-畜三位一体的草地生态系统衰退日益尖锐[9- 10]。高原鼢鼠作为青藏高原优势地下啮齿动物,也是引起高寒草甸退化的重要生物干扰源,其采食造丘活动形成的微生境斑块,明显改变了原有植被群落结构、土壤水热条件以及营养状况[11- 12]。鉴于植被-土壤环境因子与大型土壤动物多样性和分布密切相关。因此,高原鼢鼠造成的局域生境改变是否会引起大型土壤动物多样性以及分布对环境差异响应。基于此,本研究依据高原鼢鼠鼠丘密度设置四个不同强度干扰区,通过调查各干扰区大型土壤动物群落特征、植被和土壤状况,分析高寒草甸大型土壤动物群落多样性与环境因子之间的关系,探讨地下生物对地上生态系统格局和功能影响反馈机制,进而评价地下啮齿动物干扰下大型土壤动物多样性变化对高寒草地生态系统的影响。

1 材料和方法

1.1 研究区概况

试验地设于甘肃省武威市天祝藏族自治县抓喜秀龙乡,该区位于东祁连山金强河谷地,地理坐标N 37°12′,E 102°46′,海拔2937 m,地形受马牙雪山和雷公山影响。年均温-0.1℃,1月平均温度-18.3 ℃,7月平均温度12.7 ℃,>0 ℃年积温1380 ℃；年均蒸发量1592 mm,年均降水量416 mm,多为地形雨,集中于7,8和9月,无绝对无霜期。植物生长期 120—140 d。土壤以亚高山草甸土、亚高山黑钙土为主[13]。植被类型为高寒草甸,以莎草科、禾本科植物为主,主要植物有矮嵩草(Kobresiahumilis)、线叶嵩草 (Kobresiacapillifolia)、垂穗披碱草 (Elymusnutans)、鹅绒委陵菜(Potentillaanserina)、蒲公英(Taraxacummongolicum)、平车前(Plantagodepressa)、二裂委陵菜(Potentillabifurca)、秦艽(Gentianamacrophylla)、扁蓿豆 (Medicagoruthenica)。高原鼢鼠为该地区绝对优势鼠种。

1.2 试验设计

选取面积为7 hm2且放牧强度一致的冬季牧场。于2018年6月下旬,依据高原鼢鼠造丘数量,将研究区划分为轻度(LD,128个/hm2)、中度(MD,360个/hm2)、重度(HD,697个/hm2)和极重度(ED,982个/hm2)干扰区。各干扰区面积为50 m × 50 m,干扰区间隔50 m以上。在各干扰区鼠丘间草地设置9个大型土壤动物采样点。样方大小0.5 m×0.5 m,深度15 cm,共计36个样方。土壤理化性状的测定取样均设置在大型土壤动物调查样方附近。

1.3 调查取样

采用手捡法挑出大型土壤动物,用75%乙醇溶液保存,带回室内鉴定。大型土壤动物鉴定参考《中国土壤动物检索图鉴》[14],多数统计到科；部分大型土壤动物幼虫统计到目,并统计个体数量。根据土壤动物调查样点记录样方内植物各物种数目和种类,统计完成后按种剪掉地上部分装入信封袋带回实验室,烘箱75 ℃烘干至恒重称取地上各植物干重。鉴于调查区域高寒草甸以莎草类植物占据优势,为便于统计分析将地上植物生物量划分莎草和杂类草功能群生物量；调查土壤动物样方附近每种植物自然高度；各区随机抛掷样圆30次调查频度。

1.4 土壤理化性质测定

土壤水分和温度使用土壤温湿度仪(顺科达土壤水分速测仪TR- 8型)测定,土壤紧实度使用土壤紧实度仪(Field scout SC900)测定,在各样点重复3次。土壤样品经浓硫酸和混合催化剂(硫酸钠-硫酸铜)消解后,土壤全氮采用半微量凯氏定氮法测定；土壤全磷采用钼锑抗显色法测定；全钾用火焰光度计测定；土壤有机质采用重铬酸钾氧化-稀释热法测定；土壤pH采用pHSJ- 4A型pH计土水比1(g)∶2.5(mL)测定[15]。高原鼢鼠干扰区植物物种多样性、生物量和土壤理化性质的基本情况存在一定差异(表1)。

表1 高原鼢鼠干扰下各干扰区基本概况

1.5 数据分析

1.5.1多样性指数

丰富度指数R=S(S为样方中出现的类群数);平均密度表示丰度(Abundance); Shannon 多样性指数(H′)和 Pielou均匀度指数(J)表示大型土壤动物多样性和均匀度[6]。

1.5.2多元排序及相关性分析

采用Canoco4.5软件分析大型土壤动物的类群和数量与环境变量关系。分析过程中对物种数据进行log(x+1)转换,排序之前用物种数据做去趋势对应分析(Detrended correspondence analysis,DCA)[16]。为评估环境因子对大型土壤动物数量的影响,分别计算各环境因子的总效应和净效应[17]。采用CanocoDraw绘制排序图。

利用R3.5.2中的corrplot包进行土壤动物类群多样性指数与环境因子间相关性分析并检验其相关性水平,之后绘图。

以上数据用Excel 2013进行初步处理,用SPSS 19.0中的LSD法进行数据的多重比较(a=0.05)。

2 结果与分析

2.1 高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物群落组成

本试验共捕获大型土壤动物1172只,隶属于2门4纲9目28科。优势类群有瓦娄蜗牛科(占捕获总量15.44%)、象甲科(占捕获总量13.74%)和短角亚目幼虫(占捕获总量19.71%)。常见类群主要有步甲科、隐翅甲科、埋葬甲科、拟步甲科、鳃金龟科、鞘翅目幼虫、半翅目幼虫、瘿蚊科、夜蛾科、粪金龟科、长蝽科、蚁科和叶蜂科,共占捕获总量的47.08%。而稀有类群共计12类,共占捕获总量的4.03%。纲分类水平上,昆虫纲的类群数量和个体数最多,有6目25科,占到捕获总量的83.62%。因此,从土壤动物种群数量和个数来看,昆虫纲为高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物的主要组成部分(表2)。

2.2 高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物类群多样性变化

高原鼢鼠不同强度干扰区大型土壤动物类群多样性呈现出一定差异(图1)。其中物种丰富度变化总体呈先下降后上升总体趋势,表现为极重度(ED)干扰区物种丰富度显著高于重度(HD)、中度(MD)和轻度(LD)干扰区(P<0.05)。均匀度指数在不同强度高原鼢鼠干扰区无显著性差异变化。Shannon指数是物种丰富度和均匀度综合表现,它的变化趋势同物种丰富度和丰度趋势变化相同,表现为极重度(ED)干扰区Shannon指数和丰度显著高于重度(HD)干扰区(P<0.05),但与轻度(LD)和中度(MD)干扰区Shannon指数和丰度差异不明显(P>0.05)。

2.3 高原鼢鼠干扰下大型土壤动物类群多样性与环境因子的关系

大型土壤动物类群多样性与土壤因子的相关分析结果表明(图2)。大型土壤动物的Shannon指数(A)与土壤全氮(TN)和土壤温度(ST)呈显著负相关(P<0.05)；均匀度指数(B)与土壤有机质(TOC)呈显著负相关(P<0.05)；丰富度指数(C)与土壤温度(ST)和土壤含水量(WC)呈显著负相关(P<0.01)；丰度指数(D)与土壤紧实度(SC)和土壤温度(ST)呈显著负相关(P<0.05)。总体来看大型土壤动物多样性与土壤物理性状(土壤温度、含水量和紧实度)紧密相关,与其它土壤因子相关性较弱。

图2 大型土壤动物群落多样性与土壤因子的相关性Fig.2 The relationship between soil macrofauna community diversity and soil factorsA：香农多样性指数Shannon′s Diversity Index；B：均匀度指数Evenness index；C：丰富度指数Richness index；D：丰度指数Abundance index；TOC：土壤有机质Soil organic matter；TN：土壤全氮Soil total N；SC：土壤紧实度Soil compaction；ST：土壤温度Soil temperature；WC：土壤含水量Soil moisture content；TK：土壤全钾Soil total K；PH：土壤pH Soil pH；TP：土壤全磷Soil total P

大型土壤动物类群多样性与植物因子的相关分析结果表明(图3)。大型土壤动物Shannon指数(A)与植物Shannon指数(Sh)呈显著负相关(P<0.01)；丰富度指数(C)与与植物Shannon指数(Sh)呈显著负相关(P<0.01)；丰度指数(D)与植物群落高度(He)呈显著负相关(P<0.05)。总体来看大型土壤动物类群多样性与植物多样性指数(Shannon指数)紧密相关,与其它植物因子相关性较弱。

图3 大型土壤动物群落多样性与植物因子的相关性Fig.3 The relationship between soil macrofauna community diversity and plant factorsA：香农多样性指数Shannon′s Diversity Index;B：均匀度指数Evenness index;C：丰富度指数Richness index;D：丰度指数Abundance index;Ev：植物均匀度指数Plant Evenness index;Rh：植物丰富度指数Plant Richness index;Sh：植物香农多样性指数Shannon′s Diversity Index;He：植物群落高度Plant community height;SB：莎草类植物地上生物量Sedge′s above-ground biomass;FB：杂类草植物地上生物量Forb′s above-ground biomass

2.4 高原鼢鼠干扰下大型土壤动物类群分布与环境因子的关系

DCA分析结果表明各排序轴长均小于3,需采用冗余分析(Redundancy analysis,RDA)。由土壤因子与土壤动物类群排序相关性可知(图4),RDA排序第一轴反映土壤紧实度(SC)含量变化,RDA排序第二轴反映土壤含水量(WC)等其它土壤因子的综合变化。沿着轴1方向,高寒草甸大型土壤动物群落分布主要受土壤紧实度影响,其次受土壤温度和全氮含量影响。优势类群(瓦娄蜗牛科S1和象甲科S8)和常见类群(隐翅甲科S2、粪金龟科S31、步甲科S29和半翅目幼虫S12等)与土壤因子(土壤紧实度SC、土壤温度ST和土壤含水量WC)紧密相关,优势类群(短角亚目幼虫S14)与土壤因子(土壤温度ST、土壤有机质TOC和土壤全氮TN) 紧密相关。

图4 大型土壤动物类群与土壤因子排序 Fig.4 RDA biplot between soil factors and soil macrofauna communitiesS1：瓦娄蜗牛科Valloniidae；S2：隐翅甲科Staphylinidae；S3：叩头甲科Elateroidea；S4：拟步甲科Tenebrionidae；S5：叶甲科Chrysomelidae；S6：鳃金龟科Melolonthidae；S7：小蠹科Scolytidae；S8：象甲科Curculionidae；S9：鞘翅目幼虫Coleoptera larva；S10：蚜科Aphididae；S11：长蝽科Lygaeidae Schilling；S12：半翅目幼虫Hemiptera larva；S13：瘿蚊科Cecidomyiidae；S14：短角亚目幼虫Brachycera larva；S15：沫蝉科Cercopidae；S16：夜蛾科Noctuidae；S17：螟蛾科Pyralidae；S18：鳞翅目幼虫Lepidoptera larva；S19：地花蜂科Andrenidae；S20：叶蜂科Tenthredinidae；S21：茎蜂科Cephidae；S22：小蜂科Chalcididae；S23：姬蜂科Ichneumonidae；S24：虻科Tabanidae；S25：食虫虻科Asilidae；S26：食蚜蝇科Syrphidae；S27：地蛛科Atypidae；S28：地蜈蚣科Geophilidae；S29：步甲科Carabidae；S30：埋葬甲科Silphidae；S31：粪金龟科Geotrupidae；S32：蚁科Formicidae

由植物因子与土壤动物类群排序相关性可知(图5),RDA排序第一轴反映植物Shannon指数(Sh)变化,RDA排序第二轴反映植物群落高度(He)等其它植物因子综合变化。沿着轴1方向,高寒草甸大型土壤动物群落分布主要受植物Shannon多样性指数影响,其次受莎草类和杂类草地上生物量的影响。优势类群(瓦娄蜗牛科S1和短角亚目幼虫S14)与植物因子(Shannon多样性指数Sh、莎草类植物地上生物量SB和杂类草地上生物量FB) 紧密相关。常见类群(隐翅甲科S2、粪金龟科S31和半翅目幼虫S12等)与植物因子(植物群落高度He、Shannon多样性指数Sh和植物均匀度指数Ev)紧密相关。综合结果表明大型土壤动物类群分布受土壤和植物因子综合影响。

图5 大型土壤动物类群与植物因子排序Fig.5 RDA biplot between plant factors and soil macrofauna communities

通过冗余分析和偏冗余分析评估环境因子对大型土壤动物类群分布影响解释贡献,检验各环境因子的膨胀系数( Inflation factors,IFs) 均小于10,因此不受因子间自相关性影响。对土壤因子经Monte Carlo 随机置换检验999次(表3),结果表明8个独立的环境解释变量中,土壤紧实度(SC)、土壤含水量(WC)、土壤温度(ST)和土壤全氮(TN)对大型土壤动物类群分布解释总效应达到显著水平(P<0.05),而其余因子对大型土壤动物类群分布解释的总效应未达到显著水平(P>0.05),土壤因子累计解释总效应达到39.5%。除去协同变量影响,土壤紧实度(SC)、土壤含水量(WC)和土壤有机质(TOC)对大型土壤动物类群分布解释净效应达到显著水平(P<0.05),其余因子对解释变量净效应均无显著影响(P>0.05),土壤因子累计解释净效应达到31.4%。

对植物因子经Monte Carlo 随机置换检验999次(表3),结果表明6个独立的环境解释变量中,植物群落高度(He)对大型土壤动物类群分布解释总效应达到显著水平(P<0.05),而其余因子对大型土壤动物类群分布解释的总效应未达到显著水平(P>0.05),植物因子累计解释总效应达到26.6%。除去协同变量影响,植物群落高度(He)、莎草类植物地上生物量(SB)和均匀度(Ev)对大型土壤动物类群分布解释净效应达到显著水平(P<0.05),植物因子累计解释净效应达到28.3%。综合分析表明土壤因子(土壤物理因子21.7%) 对大型土壤动物类群分布解释贡献大于植物因子(6.3%)。

表3 环境因子对大型土壤动物类群组成影响解释的总效应和净效应

3 讨论

3.1 高原鼢鼠干扰下植被因子对高寒草甸大型土壤动物类群多样性影响

地下生物以及生态系统的功能和稳定性受地上过程的影响[18],在草地生态系统中,植物多样性以及土壤理化性质变化均会影响土壤动物群落的组成和结构[6- 7]。高原鼢鼠属于终年营地下生活鼠类[19],其特殊生活习性对草地生态系统扰动效应比较复杂。一方面,高原鼢鼠通过采食挖掘活动直接改变植物物种组成和土壤结构[11- 12],加速土壤营养物质矿化分解；另一方面,其推土造丘活动形成的微地形改变了局域尺度下草地水热格局,从而对土壤-植被界面造成间接影响。本研究结果显示,高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物类群多样性与植物多样性和地上生物量相关性较弱。同样Hedlund[20]等研究认为,植物物种多样性和初级生产力梯度变化对土壤动物数量影响差异不明显。而吴鹏飞[6]研究表明,退化高寒草甸大型土壤动物类群多样性与生物量和植物种类存在显著相关关系。由于植物组成变化可以改变生物量质量、凋落物的性质和根系分泌物[21- 22],且多数研究表明草地植物群落的物种组可以影响土壤动物群落组成和结构[23- 25],因而退化高寒草甸植被物种多样性变化造成地上地下物质输入以及根系分泌物不同近而影响土壤动物多样性。但部分学者利用同位素标记法研究发现土壤动物主要依靠根系而不是凋落物的碳[26- 27],这就表明根系资源多元化对土壤动物多样性影响较大。本研究中高原鼢鼠干扰下鼠丘间植被多样性和地上生物量变化差异均较小,且以莎草类植物占据优势的高寒草甸其草毡层根系资源单一,从而造成高寒草甸植物多样性和生产力对大型土壤动物组成影响较小,大型土壤动物多样性与植物多样性相关性弱。其次,植物影响土壤动物的机制主要包括选择效应和互补效应[28]。在本研究中,由于大型土壤动物自身较强的扩散能力,以及食性生态位分化(植食性、捕食性、腐生性和杂食性)使得大型土壤动物类群受植物多样性和生产力的限制较少,而小型土壤动物如弹尾目、甲螨及线虫类群多样性与植物多样性呈正相关[29],其类群多样性明显受限于自身扩散能力与食性特化限制。因此,大型土壤动物种群调控机制也是其多样性受植物环境因子影响较小的部分原因。综合以上表明,由于高寒草甸草毡层根系资源的限制以及大型土壤动物自身较强的拓殖-竞争能力使其多样性与植物因子相关性较小。

3.2 高原鼢鼠干扰下土壤因子对高寒草甸大型土壤动物类群多样性影响

生境土壤因子变化会造成土壤动物类群在空间尺度上的差异性分布[30]。高原鼢鼠造丘活动也会造成局域小生境水热条件改变。而土壤结构和营养状况与土壤动物类群数量和组成又紧密相关[7,31]。本研究中,土壤动物类群多样性随高原鼢鼠干扰强度增大总体呈上升趋势(重度干扰区除外),各干扰区土壤化学性状(土壤有机质和全钾含量)差异较小,但土壤物理性状(土壤紧实度和温度)在高原鼢鼠干扰下存在明显差异。李岳诚[32]利用冗余和偏冗余分析方法发现土壤温度、含水量、土壤有机碳和全氮是影响土壤动物多样性的主要因子。刘继亮[30]研究表明,土壤温度与土壤动物类群分布呈显著负相关,其余土壤因子(含水率、有机质和全氮)与大型土壤动物类群分布也紧密相关。本研究中高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物类群多样性与土壤温度、含水量、紧实度、土壤有机质以及全氮相关,且大型土壤动物类群分布与土壤因子相关,进一步分析土壤因子对土壤动物类群空间分布影响发现,土壤温度、紧实度、含水量和全氮对土壤动物类群分布有显著影响,累计解释总效应贡献达到26.8%。其中,土壤物理因子解释贡献21.7%,土壤化学因子5.1%,表明相比土壤化学性状土壤物理性状对高寒草甸大型土壤动物类群组成和分布影响较大。一方面,青藏高原地理环境特殊,土壤温度终年偏低,草甸表层植被的高持水性能使土壤温度和含水量成为限制土壤动物群落分布的主要环境因子。

另一方面,由于草甸致密草毡层影响造成表层土壤结构紧实限制了大型土壤动物扩散繁殖,从而影响大型土壤动物丰度和多样性。因而,相比森林和农田生态系统,高寒草甸大型土壤动物类群数量和丰度明显较低[33]。同样,吴鹏飞[6]研究高寒草甸退化大型土壤动物结果表明大型土壤动物类群数和多样性与土壤容重呈负相关,而高原鼢鼠掘洞推土形成的复杂洞道系统破坏了致密草毡层明显降低表层土壤紧实度[34],从而有利于大型土壤动物的栖息与繁殖。因此,研究区极重度干扰梯度下大型土壤动物多样性明显高于重度干扰。另外,由于本研究重度干扰区受牧道变迁影响成为高原鼢鼠扩散新区域,家畜践踏使其土壤紧实度显著高于极重度和中度干扰区。总之,高原鼢鼠干扰对丘间土壤物理性状影响较大,使得高寒草甸大型土壤动物类群多样性主要受土壤物理性状影响。环境因子制约以及土壤动物群落竞争机制综合影响明显提高了大型土壤动物对高寒草甸生态系统的环境适应程度,从而影响局域尺度上大型土壤动物物种组成和多样性。

4 结论

本研究中,采集到大型土壤动物标本分属9目28科,其中柄眼目瓦娄蜗牛科、鞘翅目象甲科和双翅目短角亚目幼虫为高寒草甸主要优势类群。高原鼢鼠干扰下高寒草甸大型土壤动物多样性与土壤理化性状相关性较高,而与植物多样性和生物量相关性较小。冗余分析表明土壤温度、土壤含水量和紧实度是影响高寒草甸大型土壤动物组成和分布的主要环境因子。青藏高原生境的特殊性以及土壤动物对微生境改变响应存在迟滞效应,要想揭示高寒草甸土壤动物多样性对环境因子的响应机理,还需要开展长期野外定点监测和多因子综合控制实验。