肠系膜下动脉结扎部位的历史衍变与当前争论

安柯 雷福明 王文跃

在直肠癌的手术过程中，肠系膜下动脉（inferior mesenteric artery，IMA）是具有标志性且极其重要的一根血管，根据临床及解剖学的研究结果，IMA发自腹主动脉分叉头侧4 cm左右的前壁，主要分支有左结肠动脉（left colic artery，LCA）、乙状结肠动脉（sigmoid artery，SA）和直肠上动脉（superior rectal artery，SRA），提供从结肠脾区到大部分直肠的血供。IMA及其分支存在解剖变异情况，Murono等[1]根据IMA与其分支的解剖关系，将其分为Ⅰ～Ⅳ型。Ⅰ型（直乙共干型）：LCA首先分出，SA与SRA共干分出；Ⅱ型（左乙共干型）：IMA先分出，成为LCA与SA的共干支；Ⅲ型：LCA、SA和SRA于同一点分出（全共干型）；Ⅳ型（无左型）：缺少LCA；Ⅰ～Ⅳ型所占比例依次为38%、12%、45%和5%。

直肠癌手术中对于IMA的处理方式一直存有争议，即选择“高位结扎”还是“低位结扎”。根据1999年美国结直肠外科医生协会（American Society of Colon and Rectal Surgeons）的共识来说[2]，低位结扎意味着从LCA起始处以下结扎IMA，而从IMA根部即于腹主动脉发出部位结扎则被定义为高位结扎。关于两种结扎方式的选择其历史错综，消长不停，现为更加明确两种结扎方式的由来以及历史衍变，特用一综述进行溯源及阐述。

一、各抒己见

1908年Miles在提出直肠癌的腹会阴联合切除术时首次明确提出了IMA的低位结扎，他的手术方式是自LCA起始处下方将血管结扎并完整切除远端的淋巴结和肠道，以期为吻合口提供更充足的血运，即保留了 LCA[3]。而同年，Moynihan[4]提出在IMA自腹主动脉发出处将血管结扎，有利于清除位于IMA根部的淋巴结，即不保留LCA，这便是IMA的高位结扎。因为他主张，对于恶性肿瘤的切除不仅仅是切除病灶本身，还有其淋巴系统的清除。随后在19世纪40年代，病理学家Dukes[5]也强调了在直肠癌患者中IMA根部淋巴结与原发灶的重要相关性。

除了以上经典的IMA“高位”与“低位”结扎方式以外，同时期的Bacon等[6]在自己的文章中还提出了不典型的“低位”结扎手段，即SRA或SA。而Dixon在自己经典的直肠低位前切除术式中却未对IMA的结扎部位作出明确规定[7]。

可见，到目前为止，IMA的结扎部位究竟选“高位”还是“低位”，各有拥趸，也各有理由，但最终也只是各家阐述自己的方法和意见，没有系统的研究或者明确的数据来证明孰优孰劣，因此也不能最终确定一个统一的结扎部位。

二、一枝独秀

在接下来的19世纪50年代，有研究开始显示IMA的结扎部位将影响患者的预后。低位结扎IMA有可能低估疾病的进展程度[8]，因此很多学者开始支持高位结扎，其原因就在于该方式对IMA根部淋巴结的清扫更加充分，从而可获得更加精确的肿瘤分期。

1969年，Turell在Diseases of the Colon and Anorectum一书中将IMA的低位与高位结扎的术式分别称为传统的腹会阴联合切除术和扩大的腹会阴联合切除术[9]，可见高位结扎是更为彻底的手术。同年，法国学者Lamy[10]在其文章中介绍了理想的左半结肠癌切除术，其将高位结扎IMA作为手术中必要的一步。同时仅在远段肠壁有供血不足高危因素的患者中（如患有糖尿病，动脉硬化等）采用低位结扎IMA的术式得到了较多共识[11]。1975年，英国学者Goligher等[12]在其著作中认为，不仅在左半结肠癌手术中，在直肠癌手术中也应该将IMA高位结扎作为金标准。

在这段时期，针对直肠癌的手术治疗，大家更为关注的是针对癌灶的根治以及术后的明确分期，因此符合此目标的IMA高位结扎逐渐得到大部分人的推崇并逐渐有成为主流的趋势。

1982年，Heald教授提出了直肠癌根治术的金标准即全直肠系膜切除（total mesorectal excision，TME）原则[13]，但在其文章论述中针对IMA结扎位置没有提出明确的要求。从此之后，在TME原则下行直肠癌手术的效果以及预后有了明显及长足的提升，而随着外科手术技术的发展、更多统计数据的研究以及临床经验的积累，众多学者对IMA的高位结扎提出了新的质疑，IMA结扎部位的选择则又掀起了新一轮的争议。

三、风波再起

进入21世纪后针对IMA结扎位置的争议更加密集并且反复，主要集中在：IMA根部淋巴结清除的必要性；IMA结扎水平对吻合口漏的影响；IMA结扎水平对盆腔自主神经损伤的影响。而对两种术式优劣之分也在争议中，尚未有明确定论。

1. IMA根部淋巴结清除的必要性

进入21世纪前，Malassagne等[14]研究发现存在IMA根部淋巴结转移的患者其5年生存率与远处转移的患者相似，其死于肿瘤的可能性是没有根部淋巴结转移患者的2.5倍。因此他认为直肠癌根治术中进行IMA根部淋巴结清扫是必须的。

与此相关的则是253组淋巴结的提出与清扫选择（图1）。253组淋巴结位于IMA起始部、LCA发出部和肠系膜下静脉之间[15]，其转移率为0.3%～8.6%，是直肠癌淋巴引流的第3站[16]。Kanemitsu等[17]进行的回顾性队列研究表明，对于第3站淋巴结存在癌转移的患者来说，行IMA的高位结扎并行IMA根部的淋巴结清扫可以改善患者长期预后。此外，253组淋巴结的转移还具有跳跃现象，在第1、2站淋巴结未转移的情况下，253组淋巴结有6%的几率成为唯一受侵的淋巴结[18]。因此有专家学者坚持认为，IMA高位结扎不仅能够获得准确的肿瘤分期，同时还提高直肠癌患者的生存率[19]。

图1 大肠的淋巴结分类。红：肠旁淋巴结，蓝：中间淋巴结，黄：主淋巴结（侧方淋巴结），白：较主淋巴结更中枢的淋巴结，灰色：其他淋巴结

但在2002年，学者Cohen[20]在其著作Operation for colorectal cancer：low anterior resection中指出，采用高位结扎IMA以清除高位以及腹主动脉旁淋巴结所带来的肿瘤学收益甚小，因为以上部位淋巴结有转移的患者即使实行了高位结扎，进行了淋巴结的清扫，也终将因其较晚的肿瘤学分期而不能获得更好的根治性手术效果以及肿瘤学预后[21]。对没有以上部位淋巴结转移的患者高位结扎只带来较高的并发症发生率。同期相关文献显示，在直肠癌患者中，IMA根部淋巴结的转移率不到5%[22-23]，甚至有研究显示转移率仅为1.7%，而pT1期的直肠肿瘤甚至不会合并血管根部淋巴结转移[24]。

于此同时一系列针对直肠癌手术选择性保留血管的研究结果均提示，低位结扎IMA同样可达到与高位结扎组相当的淋巴结清扫效果[25-26]。因此，在技术上保留LCA的低位结扎IMA与IMA根部淋巴结的清扫并不矛盾。并且，2012年国外一项荟萃分析显示：高位结扎IMA相对于低位结扎，针对淋巴结转移与否来看并不能获得明显的生存获益[27]。

2. IMA结扎水平对吻合口漏的影响

吻合口漏是结直肠术后常见且严重的并发症，一旦出现将给患者带来巨大的痛苦和负担，甚至危及患者生命。因为出现吻合口漏后常并发盆腔感染以及弥漫性腹膜炎，一部分患者会因为感染无法控制而死亡，此外吻合口漏后二次手术的患者死亡率更高，综合死亡率达6%～20%，甚至能达到40%[28]。关于吻合口漏的发生，其血供则起着至关重要的作用。

2006年，Scott-Conner[29]在其论著中表明，高位结扎IMA带来的吻合口缺血的风险已大于其肿瘤学预后收益，因此他建议在直肠癌手术中采用IMA低位结扎的方式。

从理论上说，从根部高位结扎IMA后，将主要由来自结肠中动脉的边缘动脉来供应吻合口部位的血供。通常认为单纯地依靠边缘动脉也可以勉强满足吻合口的供血。但与此相关的比较重要的解剖学结构是Riolan动脉弓，对于Riolan动脉弓的解剖定义历来有多种解释，比较常见的包括：结肠中动脉左支与左半结肠动脉的交通支，或者结肠中动脉左支在脾曲附近与LCA升支之间的吻合支等[30]。不同解释下，其出现率亦不尽相同。我国学者针对此解剖结构进行研究后发现此动脉弓的出现几率大约为7.6%[31]。如若缺如此动脉弓，左半结肠将仅由IMA供血，这类患者一旦高位离断IMA，结肠中动脉的血供只能到达结肠脾曲，从而造成脾曲远端的左半结肠和吻合口的缺血性改变，进而造成吻合口漏甚至肠管缺血性坏死等严重后果。而低位结扎IMA后，因为能保留LCA及其上升支，所以可以为吻合口提供更多的血供。Komen等[32]术中利用激光多普勒检测高位结扎组与低位结扎组IMA结扎前后结肠残端的血流量比，结果发现低位结扎组血流量比更高，这表明低位结扎时吻合口灌注更好，从而可以降低吻合口漏的发生率[33]。

然而同期也有部分学者研究表明IMA的高位结扎并不会增加吻合口漏的发生率[34]，可能是由于高位结扎可以获得更长的肠道游离进而可降低吻合口的张力。因为据Bonnet等[35]的解剖研究显示：高位结扎比低位结扎可以多获得约10 cm的游离肠段。但Buunen等[36]对15例尸体标本的解剖研究则指出在80%的病例中，低位结扎IMA也可获得足够的游离肠段进行无张力吻合，LCA的降支是其他20%病例的限制因素。Reddy等[37]的前瞻性队列研究共纳入了26例接受直肠乙状结肠切除术的患者，结果表明结扎LCA降支安全可行，可以提供额外的长度完成无张力吻合，不影响结肠的血供。此外，直肠癌手术中根据实际情况选择脾曲游离也有助于降低吻合口张力。因此IMA的低位结扎也是可以得到满意的无张力吻合的。

3. IMA结扎水平对盆腔自主神经损伤的影响

直肠癌术中的盆腔植物神经损伤是患者术后排尿或性功能障碍的主要因素，也是近10余年来颇引人关注的方面。Nano等[38]和Zhang等[39]为了探索一个更为合理、安全的IMA结扎位点，进行了一系列研究，他们发现在IMA根部存在一个先天的没有分布腹下神经丛等自主神经纤维的“天窗”，并以此为依据，提出了最合理、安全的结扎位点位于IMA根部的观点。

近年来，有后续的研究，如杨晓飞等[40]提出：在IMA根部仍有腹主动脉丛的下行神经纤维分布，未发现明显的安全切入点。我国叶颖江教授的文章中也表示，在直肠TME手术中高位结扎IMA有可能损伤到肠系膜下丛神经，从而影响到其泌尿生殖功能[41]。2017年 Mihara等[42]研究结果表明，低位结扎IMA与高位结扎相比排尿功能障碍出现的几率更低。此结果与同期我国尤小兰等[43]研究结果一致。分析其原因认为，近年来，随着腹腔镜技术的普及与发展，术者得以在高清视野下打开IMA血管鞘进行裸化，IMA血管鞘内无自主神经纤维分布，剥离范围亦较小，从而在低位结扎IMA的同时也可以尽可能的保护神经，避免出现排尿及性功能障碍。

四、结语

综上所述，直肠癌根治手术中IMA结扎部位的选择争论百年余，目前仍尚无明确定论。但结合近些年的研究结果来看，低位结扎在保证吻合口血供、恢复肠道功能等方面的获益更为明显，因此对于有着高危因素（比如糖尿病、动脉硬化及可能存在的中结肠动脉狭窄、结肠边缘动脉弓闭塞或缺乏Riolan动脉弓）的直肠癌患者，在不牺牲肿瘤根治性的前提下可采用IMA低位结扎，同时亦可降低吻合口漏等并发症的发生。而对于临床分期达到cT3、cT4的患者，IMA根部及周围淋巴结转移率较高，则建议行IMA的高位结扎，手术难度不大，同时亦可确保病灶清除的彻底性。最后，一名外科医生要在知识经验与操作技术的双重加持下个体化地进行结扎位置的选择，努力做到在不增加手术难度、不牺牲肿瘤根治性的前提下，降低手术后吻合口漏等并发症的风险。