环境因子对林木细根功能性状的影响研究进展

李秉钧，颜 耀，王小虎，孙雪莲，马祥庆

(1.福建农林大学林学院，福建 福州 350002； 2.福建省杉木种质创新工程研究中心，福建 福州 350002)

根是林木功能器官中不可缺少的组成部分，细根是生长在植物根系最前端且直径小于2 mm的根，细根在吸收土壤中的水分和养分起到了重要作用，是对土壤环境变化响应最为敏感的部位[1]，具有重要的生态学和生物学意义[2]。细根结构的差异会影响到林木对水分、养分的吸收和利用效率。近年来，随着对林木细根研究的深入，人们发现细根在陆地生态系统的生物化学循环过程中发挥着重要作用[3]。细根本身的生物量很小，只占了根系总生物量的3%～30%[4]，但却有着强大的自养和异养呼吸功能，甚至可达到林木在土壤中全部呼吸量的60%以上[5]。细根的周转也是森林生态系统中调节土壤碳库分配的重要部分[6-7]，细根平均每年需消耗森林生态系统中植被净初生产力(NPP)的40%～50%[8-9]，其年净生产力能够占到森林总净生产力的 30%～80%[10]。根据Pregitzer等[11]提出的根序分级法，可以将细根进行分级。研究发现不同根序的细根在结构和功能上存在明显差异[12-14]，低级根序细根由于皮层组织较为发达，其主要作用是吸收水分和营养元素，而高级根序具有次生生长能力，主要功能是起运输作用[15-16]。因此，细根在整个林木生态系统中具有不可替代的重要作用，开展林木细根的研究对于提高森林生产力具有重要意义。

鉴于细根的结构和功能在植物生长过程中的不可替代作用，近年来关于植物细根方面的研究在农林业领域已成为国内外学者关注的重点，也取得了一些实质性的研究成果，但目前的研究以农作物和草本植物研究较多，有关林木细根结构和功能的研究相对较少。本文在查阅国内外林木细根结构和功能研究成果的基础上，分别从土壤养分、水分、温度和土层、海拔以及人为营林措施等6个方面，综述环境因子对林木细根结构和功能的影响研究进展，并提出存在的主要问题及今后研究的方向。

1 土壤养分对林木细根结构和功能的影响

林木细根的生长受土壤养分的调控，土壤作为细根直接接触的生长环境，其养分含量在植物细根碳水化合物分配过程中起到决定性作用，这也使得林木细根的解剖结构和功能因土壤养分含量的不同而产生差异[17-18]。当土壤中养分的有效性增加时，细根的形态和解剖结构会发生一系列变化，这些变化会使得细根从土壤中吸收养分和水分的效率增加，从而更好地生长发育[19-20]。

1.1 氮肥

N在北方温带森林生态系统中属于碳和养分的限制性因子，施加氮肥的主要作用就是增加土壤N有效性，随着土壤N有效性的提高，林木体内激素含量会发生改变，这也直接影响到林木细根的解剖结构[21]。土壤中N含量较高时，根系分生组织中的细胞分裂素会提高，抑制了细根分生组织平周分裂作用而导致细根的皮层厚度减小[22]。同时根系中生长素和细胞分裂素也会因为土壤N有效性的提高而增加，显著促进其木质部发育[23]。当土壤中N有效性较高时，细根皮层厚度降低，而在低 N 有效性下细根皮层厚度增加，主要原因是土壤中N有效性决定了根系中很大部分催化细胞生理活动的酶和调节细胞分裂生长的激素浓度及其比例，由此导致了林木细根皮层厚度的增加或减少[24]。N有效性不仅影响林木细根皮层厚度，还影响了细根皮层通道细胞的数量。Hishi等[25]在研究日本扁柏时发现：土壤N有效性会降低细根外皮层上的通道细胞数量，高N有效性土壤中，细根外皮层上的通道细胞数量显著少于低N有效性土壤中细根外皮层上的通道细胞数量，这也导致其吸收养分和水分的效率及菌根侵染比例显著低于低N有效性土壤中的细根。

N有效性不仅影响了林木细根皮层厚度和通道细胞数量，还决定了细根维管束直径的大小。当土壤中N有效性较高时，根中柱横截面面积或直径增加，反之则减少[26]。陈海波等[27]研究表明：水曲柳1年生苗木在高N有效性环境下，细根维管束直径显著高于低N有效性下的水曲柳，说明维管束和导管直径和数量会随土壤N有效性的提高而增加，这改变也使得细根在水分和养分的运输过程中效率会有明显地增加。闫国永等[28]研究发现：细根维根比可以直观反映出皮层厚度和维管束直径变化的比例以及细根C、N含量的差异。林木维根比与其组织吸收的养分呈反比，即随着维根比的增加，细根组织吸收的养分减少，这也导致细根中N元素含量减少，而C浓度则不断增加，使得细根组织中C/N呈上升趋势。王文娜[29]在对6个施氮肥温带树种细根解剖结构的研究中发现：N元素对6个温带树种细根解剖结构影响主要体现在细根导管直径和导管数量，两者均显著提高，这也导致中柱直径不断增加，说明N有效性对于细根的运输功能有促进作用。

施氮能影响细根的形态结构，包括平均长度、直径、比根长及表面积。丁国泉等[30]研究表明：施氮能降低日本落叶松细根的平均根长和表面积，增加细根的直径和比根长，这与King等[31]对火炬松和美国黄松幼苗的研究结果一致。施氮对林木细根的化学组成也有显著影响。苗宇等[32]研究发现，台湾桤木施氮后，细根低级根的全碳降低，而低级细根的N含量显著升高，导致了施氮后低级根序细根的C/N显著降低；而林木高级根由于结构性碳含量较高，结构较为稳定，施氮对其全氮含量影响远小于低级根，效果不显著，这也导致高级根的运输能力、碳氮比、寿命和抗胁迫能力均显著高于低级根。

1.2 磷

土壤中的磷含量一般低于氮含量，主要原因是由于土壤中的磷可稀释性高，同时移动性较差，这也导致林木对土壤中磷元素的吸收易处于较低水平[33]。林木可通过改变根系自身内部结构来增加对土壤中有限磷养分的吸收与消耗，维持正常的生长，而根系解剖结构是根系发育水平的直接体现，决定了植物生理功能作用。Terzaghi等[34]研究表明，磷浓度的差异可以改变林木细根的解剖结构及化学组成，细根的磷元素水平受氮元素的影响，氮元素含量越多，磷元素的吸收效率越高，二者呈现正相关关系。樊明寿等[35]研究表明，磷能影响林木细根内皮层细胞解体，当土壤处于低磷条件下，根内皮层细胞解体，形成通气组织的时间早于根系生物量、根冠比、比根长的变化时间，同时皮层细胞在解体过程中磷元素被释放出来，以缓解林木对磷元素不足环境的胁迫。

林木细根可通过改变自身的解剖结构来适应低磷环境。李秧秧等[36]研究表明，植物在适应低磷环境的过程中，细根解剖结构中的维管柱径向加粗，木质化程度和导管数量均会显著提高，对于林木根系的运输能力会显著提高，增加对土壤中磷的吸收。此外，磷胁迫对能通过促进林木细根根毛的形成，增加吸收磷的根表面积，进而提高细根对磷的吸收效率[37]。韦茹萍等[38]研究表明缺磷处理下的杉木根毛长度和密度显著增加。

2 土壤水分对林木细根结构和功能的影响

2.1 干旱胁迫

干旱是制约林木生长的一个重要环境因素，而林木根系解剖结构是其对外界环境适应的直接体现，最终影响其抗旱能力[38-39]。大量研究表明，缺水环境能增加细根从外界吸收水分的表面积和体积，使得细根能在缺水环境中生长发育[40-41]。林木细根的解剖结构受干旱胁迫的影响发生明显改变，使得林木更好地适应干旱环境，其中最为明显的就是林木细根吸收水分的皮层组织和运输水分的导管。有研究发现[42]，抗旱植物细根皮层细胞层数显著低于其他陆生植物，同时其周皮厚度较厚，这使得植物吸收水分的距离减少，从而促进根系吸收水分的效率。干旱胁迫对林木细根解剖结构的影响还体现在细根木质部导管的数量、直径及面积。张翠梅等[43]研究表明，随着干旱胁迫时间的延长，细根根系维管束直径和维管束面积会随着干旱胁迫时间的延长呈现增大的趋势。姚瑶等[44]研究发现，干旱胁迫会导致臭柏一级和二级细根维管束直径增加，对于臭柏吸收水分和养分效率有促进作用，这也使得臭柏适应干旱胁迫的能力提高，这与张翠梅等[43]研究结果相一致。徐建华等[45]研究表明，细根内皮层细胞内切向壁的次生加厚程度会因为植物所生长环境中水分浓度的差异而不同，旱生植物细根皮层细胞次生加厚程度就远大于水生植物和中生植物，这说明干旱胁迫能使植物细根皮层细胞的次生结构加厚。

大量的研究表明干旱胁迫对林木细根功能和化学组成有显著影响。钟波元等[46]研究发现，隔离降水使杉木幼苗细根碳含量显著降低，同时显著增加了氮和磷含量，这也导致细根的C/N和C/P显著降低，而且根序级别较高的细根淀粉含量增加，可溶性糖与淀粉之比降低，从而增加细根非结构性碳的贮存比例，以更好地适应缺水环境；隔离降水使低级根序细根的生物量显著降低，而高级根序细根生物量差异不显著，并使细根的比表面积和比根长显著增加，同时降低细根的组织密度。这与 Sandrin 等[47]对地中海森林冬青栎进行的隔离降水研究结果一致。马泽清等[48]研究发现，干旱地区根系大部分会呈现出细根化，并与菌根结合获取资源，同时干旱地区林木细根根表面积、根长度、根体积较大，对水分和养分具有较高的吸收效率。吴敏等[49]研究表明，栓皮栎细根在干旱环境中可溶性糖含量极显著增加，说明干旱胁迫会促使林木将细根中的淀粉水解来增加其体内可溶性糖含量。

2.2 水淹胁迫

水淹胁迫会导致林木在厌氧条件下根系解剖结构发生变化，而通气组织则是林木根系在水淹条件下重要的适应形状[50]。大多数植物根系皮层是由薄壁组织组成，皮层的薄壁细胞间具有细胞间隙。在水淹胁迫下皮层薄壁细胞会死亡解体，形成较大的空腔，而后空腔内聚集满空气后形成通气组织[51]。朱桂才等[52]研究表明，林木根系为适应水淹环境，会生成发达的气腔，同时组织细胞疏松，排列不规则，用于贮藏氧气，保证根系在水中的存活。于斌等[53]研究表明，林木细根中会因为水淹胁迫而产生裂生性气腔，同时皮层细胞也会由于拉伸演变成气腔，气腔作用对于林木适应水淹胁迫具有重要意义。

水生植物由于生长环境长时间处于水淹胁迫中，从而导致其细根解剖结构与陆生植物存在显著差异。关超等[54]研究发现，红树林植物细根平均直径小于陆地木本植物的平均直径，且皮层厚度和维管束直径与根直径均呈显著的线性关系。

3 土壤温度对林木细根结构和功能的影响

细根对土壤温度变化的响应较为敏感[55]。由于全球气候变暖，土壤温度增加明显，细根的解剖结构及其功能也随着土壤温度增加而产生变化。细根的解剖结构可反映出林木生理活动水平，也是根系生长和功能的重要特征之一，目前有关土壤增温对林木细根解剖结构影响的研究较少。陈廷廷等[56]研究表明，土壤增温对林木细根解剖结构的影响主要表现在根直径、皮层厚度、皮层层数、维管束直径和维根比的变化。土壤增温能使细根直径和维管束直径显著减少，皮层层数和维根比显著增加，而皮层厚度变化不明显。而熊德成等[57]研究发现，土壤温度的增加会导致杉木细根数量和根长显著增加，同时对底层(30～40 cm)土壤中的林木细根平均直径也有显著影响。

土壤温度变化对林木细根化学组成也有影响。土壤增温能显著提高林木细根中的氮含量，但对碳含量影响不大，土壤增温显著降低林木细根的碳氮比[58]，主要原因是在更高温度下，细根具有更高的活性，细根呼吸作用加强，土壤具有更高的氮有效性，导致活细根吸收氮浓度升高[59-60]。土壤增温使细根非结构性碳显著下降，宋涛涛等[61]研究表明，林木各根序细根C元素含量和淀粉浓度均随着土壤温度的增加而减少；可溶性糖稳定性较高，并没有随着温度的改变而发生显著变化。Karst等[62]研究表明，黑云杉幼苗根系经过增温处理后，细根呼吸作用强度提高，需要消耗更多的C元素来维持呼吸作用，使得根系非结构性碳呈现显著降低趋势，这也与宋涛涛等[61]研究结果一致。以上分析可看出，土壤温度是影响林木细根解剖结构的重要因素，但有关土壤温度降低对林木细根解剖结构和功能的影响方面的研究较少，有待进一步加强这方面的研究。

4 土层对林木细根结构和功能的影响

在森林生态系统中，通常会将林木生长的土壤按不同深度进行划分，如凋落物层和土壤表层(1～10 cm)、亚表层(10～20 cm)、底层(20～30 cm)等。大量研究发现，土层深度差异也会对林木细根结构和功能产生影响。随着土壤深度的增加，林木根系直径呈上升趋势，而比根长和根长密度下降，说明林木根系的形态结构会随土壤层次变化而改变[63]。Wang等[64]选取胡桃楸、水曲柳和黄波罗3种树种研究其在不同深度土壤中细根形态结构的变化规律，结果表明这3个树种在不同深度土壤中的根尖直径呈现不同的变化趋势：在深层土壤中，3种树种的细根中柱直径和中柱直径与根直径的比率均较高，这会提高林木根系进入深层土的能力。深土层细根的运输效率高于浅土层细根，主要原因是深土层细根木质部的中柱、导管及导管数量均显著高于浅土层细根。肖丽娟等[65]在凋落物层和土壤层进行落叶松细根功能的研究中发现，林木不同根序细根的解剖结构与凋落物土壤层深度有着显著的关系，凋落物层中细根的维管柱半径低于土壤层，细根皮层厚度、皮层厚度与中柱半径比值则高于土壤亚表层和土壤底层；而土壤表层和亚表层低根序细根总导管横截面积与维管柱面积的比值大于凋落物层，但其导管平均直径则低于凋落物层。林木细根的平均直径会随土壤层深度的增加而增加，比根长则呈现出相反趋势，而组织密度差异不显著。而且林木细根中的C、N含量也会随着土层深度的增加而减少，但C/N则呈现上升趋势。可见，土层对林木植物细根结构和功能的影响主要是通过不同土层中的养分和水分差异而起作用的。

5 海拔对林木细根结构和功能的影响

海拔梯度引起的环境异质性对林木细根的结构和功能有显著影响。海拔梯度的差异使得林地土壤理化性质、植被分布及其降雨量产生明显变化[66-67]。李爱琴等[68]在对杉木成熟林细根形态与功能的海拔梯度变异研究中发现，杉木成熟林的细根生物量、根长密度、比表面积、体积均随着海拔梯度的升高呈现出先减少后增加的趋势；随着海拔的增加，杉木细根C、N含量呈现出先增加后减少的趋势，C/N则表现出先减少后增加再减少的趋势；杉木细根 N 含量与生物量、根长密度和体积密度显著正相关，C/N 与生物量、根长、比表面积和体积呈极显著负相关。胡瑞芝等[69]在对不同海拔华北落叶松细根的研究中发现，华北落叶松细根的比根长、比表面积、组织密度等均随着海拔的增加而呈现出先减少后增加的趋势，这也与李爱琴等[68]研究结果一致；同级根序细根的解剖结构表现出维管束直径和维根比随海拔升高先减小后增加的趋势；皮层厚度表现出随海拔高度升高先增加后减小的趋势。而不同级别根序在各个海拔梯度细根的维管束直径和维根比表现出随序级的升高而增大；皮层厚度1级和2级根无显著变化，而3级根显著减小。

6 营林措施对林木细根结构和功能的影响

营林措施对林木细根结构和功能有一定的影响。间伐是森林经营的重要措施，在森林经营中得到广泛应用[70]。间伐不仅可以扩大林分开阔度和林地光照，还能提高土壤水分含量、温度及营养元素含量[71-75]，而这些因素的改变均可能影响林木细根的解剖结构[76-77]。贺竟等[78]以30年生杉木人工林为研究对象，研究4种间伐强度对杉木细根解剖结构和化学组成的影响，结果表明，杉木细根解剖结构与间伐有关，同时受间伐强度的影响；与空白组对比，间伐后杉木低级根皮层厚度和皮层比显著增加，而高级根的维管束直径在间伐后则会减小；此外，杉木细根的皮层比例和维管束直径受间伐强度调控，强度弱的间伐对杉木细根的皮层比例有促进作用，却会降低高级根维管束直径，随着间伐强度的增加，杉木低级根的维根比呈现上升趋势，而高级根的皮层比例也会增加，同时显著降低高级根维管束直径。此外，间伐还会影响林木细根解剖结构的元素计量。间伐能显著增加林木细根中氮含量，同时降低碳含量，促进细根的生长速率[79]。间伐可以增加氮元素和磷元素通过林木细根周转进入土壤的量[80]。刘运科等[81]研究表明，间伐对粗枝云杉人工林林分细根生物量及碳储量有显著影响。

7 问题与展望

由于细根在林木植物生长发育过程中的重要作用，近年来关于林木细根结构和功能对环境因子的响应方面已有大量研究，取得了较大的研究进展，特别是一些根系结构观测等研究手段的进一步改善，如激光显微技术等仪器的应用，能更好对植物的细根结构进行观察。比如可利用激光共聚焦扫描显微镜对水稻根系进行扫描[82]；或者应用激光共聚焦扫描技术精准测定毛竹维管束的截面形态及变异规律[83]。随着这些先进研究仪器和技术的应用，人们对林木细根结构和功能的研究一定会有新的飞跃。

从以上的综述中可看出，虽然目前有不少有关林木细根结构和功能对环境因子的响应方面的研究，但研究还存在一些问题，主要表现在以下方面：不同林木根系功能性状在进化过程中与环境因子的协同进化机制及其生物地理格局还不清楚；不同林木细根的结构与功能性状的相互关系还有待于进一步研究；林木为适应环境胁迫形成的细根可塑性改变的分子调节机制不清楚；有关林木细根结构和功能的研究手段有待改进。针对这些不足，今后应加强以下方面研究：①加强林木根系在进化过程中与环境因子的协同进化机制研究，探讨林木细根功能性状的协同进化格局；②加强林木细根内部结构与功能性状改变的内在机制研究，进一步探究林木根系结构和功能发挥的相互关系；③加强林木对环境因素胁迫的根系可塑性变化的分子调控机制研究，更好地揭示林木根系对不同环境因子胁迫的生理生态学响应，筛选抗逆性强的林木品种；④加强环境因子对林木根系结构和功能影响研究方法的研究，更多地应用现代技术手段研发林木根系结构观测设备，提升现有林木根系结构的观测和研究水平，更深入地揭示林木根系结构和功能对环境因子响应的内在机制，指导当前的林业生产。