食蚜瘿蚊对烟蚜的捕食作用

王秀琴，欧后丁，于晓飞，芶剑渝，刘健锋，申修贤，刘明宏，杨茂发,*

（1.贵州大学昆虫研究所，贵州山地农业病虫害重点实验室，贵阳 550025；2.贵州大学烟草学院，贵阳 550025；3.贵州省烟草公司遵义市公司，贵州 遵义 563000）

烟蚜Myzus persicae（Sulzer）又名桃蚜，属半翅目Hemiptera 蚜科Aphididae 瘤蚜属Myzus，为世界性害虫，在我国各烟区均有分布。烟蚜是为害烟草的一种主要害虫，具有繁殖速度快、世代周期短、分布广[1]和迁飞、扩散能力强等特点[2]，为典型的r-型害虫[3]。通过刺吸烟株韧皮部汁液影响烟株生长发育，受害严重的烟叶不仅产量降低，品质也受到严重影响[3]。此外，烟蚜是黄瓜花叶病毒（Cucumber mosaic virus，CMV）、马铃薯Y 病毒（Potato virus Y，PVY）、烟草线条病毒（Tobacco streak virus，TSV）等100 多种病毒的传播媒介[2,4]，排泄的蜜露还能诱发煤污病，使烟叶减产乃至绝收。利用生物防治控制害虫种群是被大力提倡的环境友好型措施。烟蚜的天敌昆虫主要有寄生性天敌和捕食性天敌两类，如烟蚜茧蜂[1-2]，七星瓢虫[5]、异色瓢虫[5-6]、南方小花蝽[7]、食蚜瘿蚊[8-10]等。近年来，利用多种天敌协同防控害虫的策略已成为研究热点。如在烟蚜低密度条件下，烟蚜茧蜂能快速建立种群，降低初始蚜量；烟蚜种群增大时，引入异色瓢虫能与烟蚜茧蜂协同降低烟蚜种群[6]。因此，捕食性天敌与寄生性天敌的协同增效作用是提高害虫防控效果的有效途径之一，其中将食蚜瘿蚊开发作为烟蚜生物防治的有效补充具有重要意义。

食蚜瘿蚊Aphidoletes aphidimyza(Rondani)隶属双翅目Diptera 瘿蚊科Cecidomyiidae，具有分布广，适应性、繁殖力、搜寻能力和分散能力较强等特点[11-12]。捕食蚜虫种类多，能捕食85 种蚜虫[13]，因而在生物防治中具有广阔的开发利用前景。蚜虫密度较大时，1 头食蚜瘿蚊幼虫可以捕食几十头蚜虫[14-15]。食蚜瘿蚊不仅直接取食蚜虫体液，还具有猎杀作用，且猎杀的蚜虫量常高于捕食的蚜虫量[16]。因此，食蚜瘿蚊是一种重要的捕食性天敌昆虫[13]，常用于对青椒[17]、甜椒[18-20]、萝卜[21]等温室作物上烟蚜的防控，也有食蚜瘿蚊对烟田烟蚜防控的报道[9]。

目前国内外对食蚜瘿蚊的生物学特性[22-24]、繁殖与储存[25-29]等内容进行了大量的研究，同时对食蚜瘿蚊功能反应的报道也逐渐增多[15,24,30-32]，但是关于食蚜瘿蚊不同龄期幼虫对不同龄期烟蚜的捕食功能反应还尚未报道。因此，本试验系统测定了食蚜瘿蚊幼虫对烟蚜的捕食作用和种内干扰效应，从而明确不同龄期食蚜瘿蚊幼虫对不同龄期烟蚜的控害潜能，以期为田间利用食蚜瘿蚊防控烟蚜提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试材料

烟蚜：2017 年5 月采集于贵州省毕节市林泉镇烟草基地，在人工气候室以烟草（K326）连续饲养多代后供试。

食蚜瘿蚊：2017 年5 月采于贵州省遵义市乐山镇烟草基地，以烟蚜连续饲养多代后供试。

1.2 饲养条件

于宁波江南仪器厂RXZ-380A-LED 人工气候箱内进行饲养。温度（25±1）℃，相对湿度（70±5）%，光周期为14 h 光照、10 h 黑暗。

1.3 试验方法

1.3.1 食蚜瘿蚊对烟蚜的捕食功能反应 1～2 龄、3龄和4 龄烟蚜均设10、20、30、40、50 和60 头6个密度，将不同密度的烟蚜分别与1 头饥饿24 h 处理的食蚜瘿蚊2 龄或3 龄幼虫组合，放入直径为35 mm 的培养皿中，并用帕拉膜封口，以昆虫针在帕拉膜表面扎孔保持通风透气，放入人工气候箱内继续饲养，24 h 后于体视镜下检查，记录被捕食的烟蚜。每个处理重复10 次。

1.3.2 食蚜瘿蚊3 龄幼虫捕食烟蚜的种内干扰反应3 种烟蚜虫龄（1～2 龄、3 龄和4 龄）与饥饿24 h的食蚜瘿蚊3 龄幼虫分别以20∶1、40∶2、60∶3、80∶4 和100∶5 比例处理放入直径35 mm 的培养皿中（处理方法同1.3.1），24 h 后在体视镜下检查，记录各处理的被捕食量。共15 个处理，每处理重复8 次。

1.4 数据分析

1.4.1 捕食功能反应 捕食功能反应的数据分析通过两个步骤实现。采用Logistc 回归法对功能反应的原始数据进行分析并确定类型[33]，利用多项式函数（1）对猎物被捕食的比例与猎物的初始密度进行回归分析：

式中：Na为被捕食的猎物，N0为猎物的初始密度，参数P0、P1、P2和P3采用最大似然法估计（SAS v9.4）。根据参数正负判定功能反应曲线类型：P1=0，为Ⅰ型功能反应；P1＜0，为Ⅱ型功能反应；P1＞0，P2＜0 则为Ⅲ型功能反应[33-34]。由于本试验中没有补充猎物，即猎物密度随着时间推移而减小。因此，本试验采用（2）式的随机捕食模型[35]进行拟合：

式中：Na为被捕食的猎物，N0为猎物的初始密度，a为瞬时攻击率（搜寻效率），Th为捕食者处理1 头猎物所用的时间，T为猎物暴露于捕食者的时间（24 h）。参数估计采用PROCNLIN程序（SAS v9.4）。

1.4.2 种内干扰反应 根据（3）Hassell 模型[36-37]模拟食蚜瘿蚊受到的种内干扰系数：

式中E为平均捕食率，Q 为搜寻常数，P为捕食者密度，m为干扰系数，Na 为捕食的猎物总数，N为猎物密度。方程的拟合度用卡方（χ2）检验判别。

对不同密度下食蚜瘿蚊的日均捕食量进行正态分布检验，服从正态分布后进行单因素方差（One-Way ANOVA）分析，方差齐性的数据用LSD法做多重比较，方差非齐性的数据用Tamhane 法做多重比较（SPSS 20.0）。

数据采用Excel 2016 进行整理，SPSS 20.0 及SAS v9.4 软件分析，SigmaPlot 14.0 软件作图。

2 结果

2.1 食蚜瘿蚊对烟蚜的捕食功能反应

利用Logistic 模型进行回归的试验结果见表1和表2。当2 龄食蚜瘿蚊幼虫捕食1～2 龄烟蚜时，无论是用二次还是三次回归模型拟合的P1值均小于0，但不显著（表1）。因此，需结合这两个模型中的似然比进一步判断功能反应类型，因二次回归模型的=60.23，p=0.36；三次回归模型的=59.18，p=0.36，故判断2 龄食蚜瘿蚊捕食1～2龄烟蚜的功能反应为类型Ⅱ。当捕食3 龄或4 龄烟蚜时，二次回归模型拟合的P1值均小于0 且显著。因此，判断该龄期的食蚜瘿蚊对3 龄或4 龄烟蚜的功能反应类型为Ⅱ型；而三次回归模型拟合的P1值虽然均小于0 且系数不显著，但因三次回归模型对3 龄或4 龄烟蚜拟合的似然比分别是=14.27，p=1.00；=20.07，p=1.00，所以2 龄食蚜瘿蚊对3 龄或4 龄烟蚜的功能反应类型也为Ⅱ型。同理，3龄食蚜瘿蚊对1～2 龄、3 龄和4 龄烟蚜的功能反应类型为Ⅱ型（表2）。

研究结果表明，食蚜瘿蚊2 龄和3 龄幼虫对各龄期烟蚜的捕食量均随烟蚜密度的增加而增大。烟蚜密度增加到一定程度时，食蚜瘿蚊捕食量的增加趋于缓慢，即食蚜瘿蚊对烟蚜的捕食功能反应呈负加速曲线，捕食量和猎物密度之间的关系为逆密度制约，这再一次证明了食蚜瘿蚊2 龄或3 龄幼虫的捕食功能反应类型为Ⅱ型（图1 和图2）。

表1 2 龄食蚜瘿蚊幼虫对烟蚜的捕食率与初始密度的logistic 回归结果Table 1 Maximum likelihood estimates via logistic regression of proportion of aphids consumed by second instar larvae Aphidoletes aphidimyza and initial aphid densities

表2 3 龄食蚜瘿蚊幼虫对烟蚜的捕食率与初始密度的logistic 回归结果Table 2 Maximum likelihood estimates via logistic regression of proportion of aphids consumed by 3rd instar larvae Aphidoletes aphidimyza and initial aphid densities

图1 食蚜瘿蚊2 龄幼虫对不同龄期烟蚜的捕食功能反应Fig.1 Functional response of second instar larvae Aphidoletes aphidimyza under different aphid densities (Mean±SE)

图2 食蚜瘿蚊3 龄幼虫对不同龄期烟蚜的捕食功能反应Fig.2 Functional response of third instar larvae Aphidoletes aphidimyza under different aphid densities (Mean±SE)

Rogers’s 随机捕食方程对2 龄食蚜瘿蚊捕食不同龄期烟蚜的参数估计见表3。2 龄食蚜瘿蚊对烟蚜的平均瞬时攻击率（a）为0.019 9±0.003 7，对1～2 龄烟蚜最大（0.027 0），是4 龄烟蚜（0.014 1）的1.91 倍。2 龄食蚜瘿蚊对烟蚜的平均处理时间为(7.415 5±2.690 9) h，1～2 龄烟蚜的是2.052 5 h，是3 龄烟蚜的0.211 倍，是4 龄烟蚜的0.196 倍。2 龄食蚜瘿蚊对1～2 龄烟蚜的理论最大捕食量为11.69头，而对4 龄烟蚜的理论最大捕食量仅为2.29 头。因此，2 龄食蚜瘿蚊对1～2 龄烟蚜的处理时间短，理论最 大捕食量最大，由此说明其对低龄烟蚜的控制作用最佳。

Rogers’s 随机捕食方程对3 龄食蚜瘿蚊捕食不同龄期烟蚜的参数估计见表4。3 龄食蚜瘿蚊对不同龄期烟蚜的瞬时攻击率（a）为1～2 龄>3 龄>4 龄，处理时间Th为3 龄>4 龄>1～2 龄，理论最大捕食量T/Th为1～2 龄>3 龄>4 龄。因此，3 龄食蚜瘿蚊对低龄烟蚜（1～2 龄）的控制作用也最强。

2.2 食蚜瘿蚊3 龄幼虫捕食烟蚜的种内干扰反应

由表5 可见，食蚜瘿蚊3 龄幼虫对不同龄期烟蚜的日均捕食量随着食蚜瘿蚊密度的增加而显著增大（1～2 龄：F4,35=72.89，p<0.001；3 龄：F4,35=334.96，p<0.001；4 龄：F4,35=145.07，p<0.001），但平均捕食率随着食蚜瘿蚊密度的增加而逐渐减小。食蚜瘿蚊捕食1～2龄烟蚜的干扰反应方程：E=0.355 8P-0.763，χ2=1.262，df=4，p=0.868＞0.05；捕食3 龄烟蚜的干扰反应方程：E=0.2184P-0.5736，χ2=0.807，df=4，p=0.089＞0.05；捕食4 龄烟蚜的干扰反应方程：E=0.195 7P-0.6415，χ2=5.80，df=4，p=0.215＞0.05；经卡方（χ2）适合性检验，3 个方程的理论值与观测值均无显著差异，表明3 个方程均可描述种内干扰对食蚜瘿蚊捕食烟蚜的影响。因此，食蚜瘿蚊3 龄幼虫捕食烟蚜的种内干扰系数平均值为（0.659 4±0.055 4），且捕食不同龄期烟蚜的种内干扰作用不同，顺序为1～2 龄（0.76）＞4 龄（0.64）＞3 龄（0.57）。

表3 2 龄食蚜瘿蚊幼虫对烟蚜的捕食功能反应参数Table 3 Estimates of instantaneous attack rate(a) and handling time (Th) of second instar larvae Aphidoletes aphidimyza

表4 3 龄食蚜瘿蚊幼虫对烟蚜的捕食功能反应参数Table 4 Estimates of instantaneous attack rate(a) and handling time (Th) of third instar larvae Aphidoletes aphidimyza

3 讨 论

本研究结果表明，食蚜瘿蚊对烟蚜各龄期的捕食量均随着猎物密度的增加而增大，2 龄幼虫对低龄（1～2 龄）烟蚜的捕食量最大，3 龄幼虫是控制高龄（3～4 龄）烟蚜的最佳虫期，且捕食量明显多于2 龄。这与林清彩等[24]报道的食蚜瘿蚊幼虫随着龄期的增长其捕食量也明显增加的结果基本一致。因此，在烟蚜发生初期，释放2 龄幼虫不仅能控制烟蚜的初始密度，而且利于自身发育至3 龄，最终将烟蚜控制在一个低水平的范围内。而食蚜瘿蚊在田间的释放方式多为蛹[9]。因此，提前释放食蚜瘿蚊蛹可以更好地控制烟蚜。

当2 龄食蚜瘿蚊幼虫捕食3 龄或4 龄烟蚜时，二次Logistic回归模型拟合的P1值均小于0且显著，而三次Logistic 回归模型拟合的P1值虽然均小于0，但不显著。由此推测在使用Logistic 回归模型拟合功能反应曲线类型参数时，若使用三次Logistic 回归模型拟合的参数不显著，可降元为二次Logistic回归模型，再对参数进行重新拟合；若参数仍不显著，需再结合模型中的似然比最终综合判断功能反应的类型[33-34]。结果表明，食蚜瘿蚊各龄幼虫（2龄或3 龄）对不同龄期烟蚜的捕食功能反应均属于类型Ⅱ。这与食蚜瘿蚊对其他蚜虫如甘蓝蚜Brevicoryne brassicae、蔷薇长管蚜Macrosiphum rosae[30]、玉米蚜Rhopalosiphum maidis[15,24]、棉蚜Aphis gossypii[32]的捕食功能反应类型一致，表明功能反应Ⅱ型是分析食蚜瘿蚊捕食蚜虫功能反应的最佳方法，可用类型Ⅱ拟合该天敌对蚜虫的功能反应。每头食蚜瘿蚊幼虫一生取食40～60 头甘蓝蚜Bravicoryne brassicae，28 头苹果黄蚜（又名绣线菊蚜）Aphis citricola，25 头蚕豆蚜Aphis fabae，28头桃蚜Myzus persicae或13 头豌豆蚜Acyrthosiphon pisum[16]，而本试验结果发现3 龄幼虫对1～2 龄、3龄和4 龄烟蚜的最大捕食量分别为12、9 和10 头，原因可能与蚜虫种类、大小和密度相关，甚至与食蚜瘿蚊的生理状态有关。

在一定的空间范围内，天敌昆虫常常对邻近的同种个体存在着明显的干扰反应，使其平均捕食率下降[38]。食蚜瘿蚊3 龄幼虫对不同龄期烟蚜的捕食也受到较强的种内干扰，在烟蚜密度和捕食空间一定的情况下，食蚜瘿蚊3 龄幼虫的平均捕食率随其自身密度增加而降低。这与异色瓢虫捕食枸杞木虱会受到自身密度的干扰[39]和七星瓢虫捕食草地贪夜蛾时表现出种内干扰使捕食率呈现下降的趋势[40]一致。同样在寄生性天敌中也存在种内干扰作用，如沙地木虱跳小蜂[41]、枸杞木虱啮小蜂[42]寄生枸杞木虱时均受到种内干扰作用。因此，根据益害比合理地释放食蚜瘿蚊，有助于对烟蚜的最佳防控。

由于本研究在恒温恒湿的条件下进行，且只对食蚜瘿蚊不同龄期的幼虫捕食量进行了相关试验，而当食蚜瘿蚊处于自然环境条件时，对烟蚜的捕食量受到日照、风、温度、雨水等因素的影响。因而在田间释放食蚜瘿蚊，需综合考虑自身的捕食效率、田间环境条件、猎物密度等因素，最终确定适当的释放量、释放次数和释放方式。

4 结 论

研究结果表明，食蚜瘿蚊不同龄期的幼虫对烟蚜各龄期的捕食量均随着烟蚜密度的增加而增大，其捕食功能反应均属于Ⅱ型，3 龄食蚜瘿蚊幼虫对烟蚜的控制效能最高，试验建立的模型能较好地反应不同龄期食蚜瘿蚊对各龄烟蚜的潜在捕食能力，对实践上利用食蚜瘿蚊防治烟蚜具有一定的指导意义。