森林鼠类对华北落叶松、华山松和红松种子的取食和扩散

朱雅婷, 程继铭, 林芯宇, 张 兰, 闫兴富

(北方民族大学生物科学与工程学院/国家民委生态系统建模及应用重点实验室，宁夏 银川 750021)

森林鼠类对植物种子的扩散是植物种子有效扩散的重要机制[1]，其在植物幼苗增补及其与共存物种间的竞争中具有关键作用[2]，而且对植物种群更新、群落组成和生态系统多样性等具有重要影响[3,4]。种子特征对鼠类的取食和扩散种子偏好具有重要影响[5,6]，其中种子大小是影响动物对种子扩散的最重要因素[7]，大种子的营养回报和潜在收益更高[8]，被森林鼠类优先扩散，且扩散距离更远[7]。种皮结构对动物觅食行为策略也具有影响，鼠类可能优先取食种皮薄的种子，而贮藏种皮厚而坚硬的种子[9]。

同种植物个体同步大量结实对捕食动物具有饱和效应，动物为了占据更多的食物资源，在结实大年扩散和贮藏种子的量通常远大于实际需求量[10,11]，从而增大种子逃避被动物吃掉的机会，即森林鼠类和植物在结实大年表现为互惠关系，而在结实小年表现为对抗关系[12]。因此，植物结实量在年际间的较大波动是降低动物对种子的捕食压力、实现种子扩散的适应性策略[6,13,14]。

华北落叶松(Larixprincipis-rupprechtii)为我国重要乡土树种，主要分布于华北地区[15]，其种子较小，目前还没有种子被鼠类捕食的相关报道；华山松(Pinusarmandii)种子在散落过程中面临很大的鼠类捕食压力[16]，森林鼠类的分散贮藏可有效实现其种子的扩散，且种子命运在不同结实量的年份间差异显著[17]；红松(Pinuskoraiensis)种子散落过程中也被鼠类等动物大量取食[18]，动物的分散贮藏可促进红松种子传播[19-22]和天然更新[23]。为了比较森林鼠类对上述3种植物种子的取食和扩散行为，在六盘山区的华北落叶松人工林，研究了森林鼠类对上述3种植物种子的取食和扩散特征，为3个树种直播造林过程中的鼠害防治及种群的人工辅助更新提供参考。

1 研究地区和样地概况

研究地区位于六盘山国家级自然保护区，该区冬季寒冷干燥，夏季高温多雨，年降水量676 mm，其中60%的降水集中于7—9月，年蒸发量1 426 mm；年均温5.8 ℃；土壤以灰褐土为主[24]。研究样地位于保护区内龙潭林场的大倒沟林区(106°21.12′E，35°23.54′N，海拔高度1 900 m)的华北落叶松人工林，林地为坡度约35°的西坡，华北落叶松冠层盖度70%以上，冠层下有辽东栎(Quercuswutaishanica)、栓翅卫矛(Euonymusphellomanus)、水栒子(Cotoneastermultiflorus)、华西箭竹(Fargesianitida)等乔木幼树和灌木，还有少量的冰草(Agropyroncristatum)、早熟禾(Poaannua)等草本植物，群落物种组成和研究地区的鼠类动物种类已有较为详细的报道[24-25]。

2 材料与方法

2.1 试验材料

华北落叶松和华山松种子采自六盘山区域的华北落叶松人工林和华山松林30年以上的成年植株，红松种子购自吉林省抚松县露水河镇的农贸市场。用漂浮法除去空秕种子，室内晾干后在常温下贮藏于透气布袋内备用；除去空秕粒并充分干燥，并测得华北落叶松、华山松和红松种子千粒重分别为6.89 g、306 g和529 g。

2.2 试验设计

2015年4月6日，在研究区内选择6条华北落叶松人工林带，将6条样带平均分为2组，分别模拟结实小年和结实大年投放种子，每一组的3条样带分别投放华北落叶松、华山松和红松种子；在每条样带上，沿山坡自下而上间隔20 m设置3个种子投放单位，每一种子投放单位由间隔5 m以上的3个种子投放点组成。3个投放点分别进行以下处理：1)清除凋落物：将地表凋落物清除干净后投放种子；2)培养皿中：将种子置于直径为9 cm培养皿中，然后将培养皿与凋落物混放于地表；3)凋落物覆盖：清除地表凋落物，投放种子后再用厚约3 cm凋落物覆盖种子。

2.3 种子投放

在模拟结实小年，每个投放点分别投放华北落叶松种子90粒、油松种子60粒、红松种子30粒，模拟结实大年种子投放量是结实小年的3倍；6条样带共投放：华北落叶松种子3投放单位×3投放点(处理)×90粒+3投放单位×3投放点(处理)×270粒=3 240粒、华山松种子3投放单位×3投放点(处理)×60粒+3投放单位×3投放点(处理)×180粒=2 160粒、红松种子3投放单位×3投放点(处理)×30粒+3投放单位×3投放点(处理)×90粒=1 080粒。

2.4 野外调查和数据处理

分别在种子投放后的第2、4、7、14天和第21天，调查记录被动物就地取食和留存于投放点的种子数量，观测时种子投放点剩余的种子数即为种子留存数，根据鼠类取食后弃于投放点的种子残片(3种植物种子的种皮相对较厚，鼠类取食后仍保留种子的外形轮廓)统计种子就地取食数，最初投放于每个投放点的种子总数扣除种子留存数和就地取食数即为被鼠类搬离投放点的种子数；根据上述数据，按以下公式计算种子在各个调查时期的留存率、取食率和扩散率：

留存率(%)=(留存于投放点的种子数/最初投放种子数)×100%；

取食率(%)=(被取食种子数/最初投放种子数)×100%；

扩散率(%)=(被搬离投放点的种子数/最初投放种子数)×100%。

用单因素方差分析的方法分析种子的最终取食率和扩散率在不同树种、处理及大小年间差异显著性分析，所有数据统计均在SPSS 13.0软件中完成。

3 结果与分析

3.1 种子留存率及动态

从图1可以看出，在结实小年，华北落叶松种子在投放2 d后留存率相对较高，清除凋落物、培养皿中和凋落物覆盖处理分别为35.6%、49.3%和44.8%，随着投放时间延长，留存率快速降低，在投放7 d后，3个处理种子留存率均不足2%，到试验结束时留存率均为0；不同处理华山松种子留存率在投放2 d后均在10%以下，但在投放4 d后3个处理的留存率均为0；种子投放2 d后，置于培养皿中的红松种子留存率高达37.8%，凋落物覆盖处理种子留存率仅2.2%，而清除凋落物处理留存率为0。

注：A、B为清除凋落物；C、D为培养皿中；E、F为凋落物覆盖。下同。

在结实大年，3个树种的种子留存率在投放2 d后均以培养皿中最大，华北落叶松、华山松和红松种子分别为74.8%、82.8%和92.6%，其他2个处理在投放早期被消耗相对较快，尤其是华北落叶松和华山松种子，在清除凋落物和凋落物覆盖处理留存率分别为32.7%、38.3%和47.8%、25.0%，且随投放时间延长快速降低，其中清除凋落物处理在投放7 d后留存率<2%，投放14 d后均降至0；清除凋落物和凋落物覆盖处理红松种子在投放2 d后留存率也较高，分别为79.6%和88.2%，但随着投放时间延长快速降低，投放14 d后留存率降低接近于0。

3.2 种子取食率及动态

从图2可以看出，在结实小年，清除凋落物、培养皿中和凋落物覆盖处理华北落叶松种子在释放2 d后均被大量取食(取食率分别为54.1%、41.1%和41.1%)，但在试验结束时不同处理间差异不显著；华山松和红松种子在释放2 d后取食率相对较低，随着投放时间延长，培养皿中处理种子取食率增大，其他2个处理基本稳定；相同投放方式的华北落叶松种子最终取食率均显著大于华山松和红松种子(p<0.01)，凋落物覆盖处理华山松种子最终取食率显著高于培养皿中处理(p<0.05)。

图2 华北落叶松(LP)、华山松(PA)和红松(PK)种子在六盘山区华北落叶松人工林被森林鼠类取食率及动态

在结实大年，清除凋落物处理种子在投放2 d后取食率表现为华北落叶松(59.4%)>华山松(26.5%)>红松(3.0%)，培养皿中处理最低(华北落叶松、华山松和红松种子分别为9.5%、10.74%和0)；试验结束时，清除凋落物、培养皿中和凋落物覆盖处理华北落叶松种子最终取食率分别高达88.4%、77.4%和86.5%，华山松和红松种子仍相对较低，各处理红松种子最终取食率均显著低于华山松和华北落叶松种子(p<0.01)，其中培养皿中处理最小，显著低于清除凋落物处理(p<0.05)。

华北落叶松种子最终取食率在结实大小年间差异较大，清除凋落物和凋落物覆盖处理在结实大年显著高于结实小年(p<0.01)，而培养皿中处理在结实大年显著低于结实小年(p<0.01)；置于培养皿的华山松种子最终取食率在结实大年显著高于结实小年(p<0.05)，尽管其他处理在结实大年均高于结实小年，但差异不显著；各处理红松种子的最终取食率在结实大小年间无显著差异。

3.3 种子扩散率及动态

在结实小年，不同处理华北落叶松种子在投放2 d后的扩散率均在10%左右，随着时间延长略有增大，试验结束时各处理均小于20%；华山松和红松种子在投放2 d后即大量被扩散(>60%)，除培养皿中处理随着时间延长略有提高外，其他处理增幅均不大，其中凋落物覆盖处理显著高于培养皿中处理(p<0.05)，不同类型种子间差异不显著(图3)。

图3 华北落叶松(LP)、华山松(PA)和红松(PK)种子在六盘山区华北落叶松人工林被森林鼠类扩散率及动态

华北落叶松种子在结实大年扩散率也很低，清除凋落物、培养皿中和凋落物覆盖处理种子在投放2 d后扩散率分别为7.9%、15.7%和6.5%，试验结束时各处理间无显著差异；投放2 d后，清除凋落物和凋落物覆盖处理华山松种子扩散率分别高达35.2%和39.8%，培养皿中处理较低(6.5%)，试验结束时各处理均大于50%，但差异不显著；培养皿中和凋落物覆盖处理红松种子在投放2 d后扩散率均小于10%，随着投放时间延长均大幅提高，试验结束时培养皿中处理显著大于清除凋落物处理(p<0.05)。

清除凋落物和凋落物覆盖处理华北落叶松种子最终扩散率在结实大年均显著低于结实小年(p<0.01)，而培养皿中处理种子在结实大年显著高于结实小年(p<0.01)；不同处理华山松种子最终扩散率在结实小年均高于结实大年，其中培养皿中处理种子在结实大小年间差异显著(p<0.01)；红松种子的最终扩散率在结实大小年间无显著差异。

4 讨 论

森林鼠类能够识别植物种子大小和种皮结构的差异，并有效调节取食和扩散行为[5,6,24]，动物通常倾向于扩散营养价值较高且种皮坚硬的大种子，而就地取食营养价值较低且种皮较薄的小种子[7,9,17]。本研究3种植物种子的大小和种皮结构差异较大，在结实小年，较小的华北落叶松种子在投放早期留存率相对较高，但随着种子投放时间延长，不论在结实大年还是小年，各处理种子均被大量取食，因而最终扩散率都很低；相反，较大且种皮较厚的华山松和红松种子被动物消耗较快，而且被大量扩散，这些结果均与以往的研究结论一致，因为动物觅食行为过程的能量投入与种子大小呈正相关关系[7]，大种子具有单位时间和能量投入的更高营养回报和潜在收益[8]。种子大小差异引起的处理种子时间不同可影响动物对自身被捕食风险的判断，从而影响觅食策略[11]，尤其在结实大年更为明显，不同处理种子的最终取食率均表现为华北落叶松种子>华山松种子>红松种子，而最终扩散率高低顺序与最终取食率完全相反，且不同树种间差异显著。此外，在林下环境缺乏树木冠层遮蔽的春季，动物对自身被捕食风险的反应可能更为敏感，从而减少觅食过程的时间投入以降低被捕食风险[9]，在种子投放早期，甚至将非本地分布的红松种子作为一种“异物”而采取驱避行为(留存率较高)，这一结果也可能与鼠类对觅食效益和自身被捕食风险的权衡有关[9,26]。

多数鼠类物利用嗅觉和随机挖掘搜寻食物，凋落物覆盖对种子具有保护作用[25]。研究发现，清除凋落物和凋落物覆盖处理的种子被动物消耗较快，而培养皿中处理种子被动物消耗较慢，且更多被扩散，表明清除凋落物可降低动物觅食障碍而有利于动物成功搜寻种子，这一结果可从闫兴富等[25]的结论得到佐证，佟国波等[22]以红松种子为材料的研究结果也与本研究结论一致。值得注意的是，不论是结实大年还是结实小年，凋落物覆盖种子最终也被全部消耗，可能因为种子被覆盖后更接近于散落后的自然状态，即凋落物覆盖对种子的保护作用仅限于种子投放前期阶段，而置于培养皿中的种子则因为自然状态改变而增大了动物对自身被捕食风险[25]，即森林鼠类将大量置于培养皿中的种子视为具有潜在风险的食物源而采取更为保守的策略，因此选择大量扩散培养皿中的种子，而不是就地取食。

结实大小年是木本植物应对动物捕食压力的重要策略之一[6,13,14]，结实大年对捕食者的饱和效应在为种子提供逃避动物捕食机会的同时，也使种子的成功扩散成为可能[10-11]，因为在结实大年森林鼠类可能会大量贮藏种子，而在结实小年则以取食种子为主[16]。研究发现，不同处理华北落叶松种子在结实大年和小年最终取食率均很高，但清除凋落物和凋落物覆盖处理种子的扩散率在结实小年更高，甚至华山松种子在结实大小年的最终取食率和扩散率表现出与上述结论完全相反的趋势，这些与上述研究相互矛盾的结果反映了鼠类即使在食物不足的情况下也可能贮藏一定量的食物以应对春季食物供应紧缺。在结实大年，供应充足的种子可能对森林鼠类具有饱和效应，尽管种子扩散的绝对量增大，扩散率也会相对降低。