上海绿地和农田生态系统陆生繁殖鸟类群落稳定性研究

李必成，王军馥，刘 威，谢汉宾，张 伟，马 硕，杨 刚①，伊剑锋②

(1.上海科技馆自然史研究中心，上海 200127；2.生态环境部南京环境科学研究所，江苏 南京 210042；3.华东师范大学生命科学学院，上海 200241)

城市化导致生物群落结构变化是生态学领域研究热点之一[1]。超大型城市或城市群具有多样的城市化梯度[2]，是研究城市化与生物多样性关系的典型“样地”。上海作为中国内地城市化率最高的地区[3]，存在差异巨大的城市化进程：部分中心城区硬地化率达到80%以上，而一些郊区硬地化率不足20%。因易于观察和广布于不同类型生境的特点，鸟类是城市生态学和景观生态学领域重要的研究对象，也是城市生态系统健康的重要指标类群[4]。上海城市化进程造成生境斑块化，使上海形成了以绿地生态系统和农田生态系统为主的陆生鸟类群落格局[5]。

在上海典型绿地和农田生态系统中，陆生繁殖鸟类作为主要鸟类类群之一，其对城市化进程的差异性响应更为显著[6]，其群落稳定性直接决定城市生物多样性水平[7]。陆生繁殖鸟类种类众多，对单一鸟种稳定性的研究无法反映其在群落水平上的资源分配和变化情况，对以相似方式利用相同等级生境资源的鸟类集团[8]进行相关研究，才能深入了解群落构成、种间竞争和资源分割情况[9]。近年来，对于群落稳定性的研究多集中在植物群落[10]和岛屿生态学[11]，对城市及其周边地区动物群落稳定性的研究较少。城市化为鸟类提供了有定向选择压力的生境和扩散条件，城市及其周边区域是研究鸟类群落稳定性的“新场景”。研究绿地和农田鸟类群落稳定性，以针对各生态系统特点预测鸟类群落变化规律并提出相应保护对策。同时，探讨城市鸟类群落稳定性可以丰富群落演替理论，特别是适应对策演替理论方面研究[12]。

因此，以上海典型绿地和农田生态系统为样地，研究2种生态系统优势鸟类集团、不同集团鸟类密度和鸟类群落稳定性是否存在显著差异，进而分析绿地和农田生态系统中陆生繁殖鸟类集团稳定性差异及其对人为干扰的响应，为人为干扰下鸟类种间竞争机制提供理论依据，同时为城市生物多样性保护提供科学建议和预警。

1 材料与方法

1.1 研究地点

上海2017年城市化率为87.7%。陆生鸟类集团占上海林地鸟类总数的80%以上[13]，是上海城市生态学重要的目标类群和生物多样性指示类群[14]。因此，在上海市选择滨江森林公园、海湾森林公园和佘山国家森林公园3个典型绿地以及崇明陈家镇、港西镇和庙镇3个典型农田区域(表1)，分析不同生态系统间陆生繁殖鸟类集团稳定性差异及其对人为干扰的响应。

1.2 样线设置和鸟类调查

2016—2018年采用样线法在繁殖期(5—6月)进行鸟类调查，每年调查2次。样线穿过各种典型生境类型，抽样强度不小于研究区域面积的3%。调查在晴朗少风的工作日进行，时间一般为上午06:00—10:00和下午15:00—18:00，记录样线两侧25 m内听到、看到的鸟类种类和数量。为减少调查人员系统误差，主要调查人员固定。

表1 6个典型研究区域概况

Table 1 The basic information of 6 typical study areas

研究区域 栖息地类型面积/hm2样线长度/km单侧样线宽度/m抽样比例/%滨江森林公园公园1203.02512.50海湾森林公园公园1 0657.0253.29佘山国家森林公园公园4013.0253.74陈家镇农田3002.5254.17港西镇农田3502.5253.57庙镇农田2902.5254.31

1.3 鸟类集团

根据食性和取食方式对鸟类进行集团划分。参考以往研究[6]和笔者观察，鸟类食性可分为4种：(1)食虫，以昆虫及其幼虫为食；(2)杂食，兼食昆虫和植物材料；(3)植食，以植物材料为食；(4)食肉，以鱼类、鸟类、哺乳动物等脊椎动物及大型无脊椎动物为食。鸟类取食方式可分为3种：(1)拾取，直接从地面或叶层表面啄取静止或移动缓慢的食物；(2)探取，啄破外壳或爪穿破树干、粗枝表面，获得其下的食物；(3)飞取，在空中追赶捕食移动迅速的猎物。鸟类可有多种食性和取食方式。

根据每种鸟实际情况，符合某种食性或取食方式的赋值1，其他赋值0。采用主成分分析法(principal component analysis, PCA)对每种鸟类食性和取食方式进行降维计算，最终确定鸟类所属集团和集团数量。

1.4 群落稳定性测度

鸟类群落稳定性采用群落变异性(variability)指数[15]，其计算公式为

(1)

式(1)中，V为群落变异性指数，其值越大，说明鸟类群落变异性越高，稳定性越低，反之则稳定性越高；Nt为t时间后密度与原密度的比值；n为鸟类群落中的集团数量。

种群密度[16]计算公式为

D=N/(2LW) 。

(2)

式(2)中，D为种群密度，只·km-2；N为观测到的鸟类个体数；L为样线长度,m；W为单侧样线宽度,m。

1.5 人为干扰强度测定

对于绿地，其人为干扰类型主要为旅游干扰；对于农田，其人为干扰类型主要为公路等建设施工干扰。根据干扰特点和实地调查，采用人为干扰强度变化量(表2)衡量研究地点人为干扰水平。

表2 绿地和农田人为干扰强度及其定义

Table 2 Definition of the human disturbance according to the types and intensity in greenspace and farmlands

1.6 数据处理

统计调查到的鸟类物种数(richness)和鸟类多度(abundance)。采用单因素方差分析检验不同生境鸟类集团密度和年际变化以及鸟类群落变异性指数是否存在显著差异。采用单样本K-S检验判断数据是否符合，若符合正态分布，采用Pearson相关分析；若不符合，则采用Spearman秩相关分析确定人为干扰对陆生繁殖鸟类稳定性的影响。对连续变量进行标准化处理(Z-score)，并进行方差齐性检验。统计分析采用R 3.2.333软件。

2 结果与分析

2.1 鸟类群落与鸟类集团

表3 基于鸟类食性和取食方式的主成分分析

Table 3 Principal components analysis of the variables that responded to the feeding habits and behaviors

在PC1中，显著变量(载荷量绝对值≥0.6)为食肉、拾取和飞取，其相关系数分别为0.827、-0.865 和0.833，因此PC1正方向为食肉和飞取，负方向为拾取。同理，PC2正方向为杂食，负方向为食虫；PC3正方向为植食；PC4正方向为探取。如某种鸟类取食方式或食性大于或等于2种，将其定义为兼性。以PC1和PC2以及PC3和PC4分别建立直角坐标系，对鸟类进行数值分类，生成9个鸟类集团(图1)，分别为食虫飞取集团(insectivorous flying catching，IF)，包括10种鸟类，代表物种为北灰鹟(Muscicapadauurica)、灰纹鹟(M.griseisticta)；食虫兼性集团(insectivorous multiple patterns，IM)，包括12种鸟类，代表物种为白鹡鸰(Motacillaalba)、黄腰柳莺(Phylloscopusproregulus)；食虫拾取集团(insectivorous collecting，IC)，包括19种鸟类，代表物种为远东树莺(Cettiacanturians)、四声杜鹃(Cuculusmicropterus)；食虫探取集团(insectivorous pecking，IP)，包括8种鸟类，代表物种为大斑啄木鸟(Dendrocoposmajor)、红胁蓝尾鸲(Tarsigercyanurus)；食肉飞取集团(raptorial flying catching，RF)，包括4种鸟类，代表物种为棕背伯劳(Laniusschach)、红尾伯劳(L.cristatus)；杂食性兼性集团(omnivorous multiple patterns，OM)，包括6种鸟类，代表物种为白头鹎(Pycnonotussinensis)、棕扇尾莺(Cisticolajuncidis)；杂食性拾取集团(omnivorous collecting，OC)，包括26种鸟类，代表物种为八哥(Acridotherescristatellus)、灰椋鸟(Sturnuscineraceus)；植食兼性集团(herbivorous multiple patterns，HM)，包括5种鸟类，代表物种为黑尾蜡嘴雀(Eophonamigratoria)；植食拾取集团(herbivorous collecting，HC)，包括4种鸟类，代表物种为金翅雀(Carduelissinica)、珠颈斑鸠(Streptopeliachinensis)。

2.2 不同集团鸟类密度与鸟类群落稳定性分析

表4显示，上海绿地陆生繁殖鸟类密度显著低于农田区域(F=5.707，P=0.018，n=162，df=161)。不同绿地或农田之间鸟类密度无显著差异(F=1.817，P=0.113，n=6，df=5)。杂食拾取鸟类密度均值最高，为779.60只·km-2，食虫探取鸟类密度均值最低，为1.62只·km-2，不同鸟类集团鸟类密度间存在显著差异(F=17.516，P<0.001，n=9，df=8)。绿地杂食兼性鸟类密度均值最高，为324.66只·km-2；食虫探取鸟类密度最低，为3.24只·km-2。农田杂食拾取鸟类密度最高，为1 256.89只·km-2。2016—2018年，鸟类密度年均值分别为111.20、195.00和231.95只·km-2，呈增加趋势，但差异不显著(F=1.834，P=0.163，n=3，df=2)。

表4显示，鸟类群落变异性指数与人为干扰强度变化呈显著正相关(r=0.954，P<0.001，n=12，df=11)。鸟类群落变异性指数年际变化无显著差异(F=0.027，P=0.873，n=12，df=11)，绿地鸟类群落变异性指数年际变化无显著差异(F=0.115，P=0.752，n=6，df=5)，农田鸟类群落变异性指数年际变化无显著差异(F=0.283，P=0.623，n=6，df=5)。上海绿地与农田鸟类群落变异性指数无显著差异(F=1.155，P=0.702，n=12，df=11)。

表4 绿地和农田生态系统鸟类密度、人为干扰及群落变异性指数

Table 4 Population density，human disturbance and variability index among sampling sites in greenspaces and farmlands

3 讨论

3.1 不同生态系统中鸟类集团格局

杂食鸟类对人为干扰具有较高容忍度[18]，无论是绿地还是农田，杂食鸟类均为最优势集团，但绿地生态系统中杂食兼性与杂食拾取鸟类密度无显著差异，而农田生态系统中杂食拾取鸟类密度显著高于杂食兼性鸟类。因此，城市绿地生态系统中杂食鸟类的取食方式更加趋于兼性，这与墨西哥对杂食鸟类的研究结果[19]一致。其他8种鸟类集团在上海绿地和农田生态系统中分布格局则不同(2.2节)。农田生境中杂食鸟类优势度更高，如食肉飞取集团(伯劳科)、食虫飞取集团(燕科)和植食拾取集团(鸠鸽科)，鸟类密度更大。这是由于农田均质化程度较高的生境特点和食物构成所致。绿地生境中食虫拾取集团(鸦科)、食虫兼性集团(鹎科)和食虫探取集团(鸫科)密度更大，这主要取决于生境中斑块化的林地结构[20]、植被花果期[21]以及绿地昆虫数量和生活史[22]。

3.2 鸟类群落稳定性

群落稳定性研究多见于植物生态学领域，如放牧[23]及其他人为干扰造成的植物群落退化等。鸟类群落稳定性研究则大多关注繁殖成功率[24]等。关于城市人为干扰对鸟类群落稳定性的研究相对较少。上海绿地和农田鸟类密度近年来呈稳定增长趋势，其群落结构稳定，年际变化较小。这主要是由于上海部分公园通过改变生境和植被结构，如增加本土灌木、营造层次复杂的栖息结构，增加了食虫和植食鸟类的比例，从而达到增加生物多样性水平的目的[13]。上海传统农田的传统农业需求逐渐减弱，在上海崇明国家级生态岛部分区域增加了“农林结合”“农渔结合”的复合农业模式，使农田生境异质化程度和边缘效应指数增加，提升了鸟类密度和多样性水平[25]。人为干扰对繁殖鸟类群落的影响主要为间接影响[26]，其对繁殖鸟类带来的繁殖风险包括栖息地改变造成的食物减少、营巢地丧失、繁殖成功率下降和幼鸟死亡风险增大[27]等。现阶段，影响鸟类群落稳定性的主要因子为人为干扰水平，因此减少不必要的人为干扰对提高鸟类群落稳定性尤为重要。