危险性害虫枫香刺小蠹的形态特征及发生现状

高 磊 王建国 王章训 李 猷 鞠瑞亭

(1. 上海市园林科学规划研究院 城市困难立地生态园林国家林业和草原局重点实验室 上海 200232； 2. 上海城市困难立地绿化工程技术研究中心 上海 200232； 3. 江西农业大学农学院植物保护系 南昌 330045； 4. 佛罗里达大学森林资源与保护学院 佛罗里达 32611； 5. 生物多样性和生态工程教育部重点实验室 复旦大学生物多样性科学研究所 上海 200438)

枫香(Liquidambarspp.)是蕈树科(Altingiaceae)枫香属(Liquidambar)树木的统称，该属有4个现生种，其中仅北美枫香(L.styraciflua)原产于西半球(Ickert-Bondetal., 2013; Adamsetal., 2015)，为落叶阔叶乔木树种，秋季时叶片变为鲜红色，是著名的彩叶景观树种。我国于2000年左右引进种植北美枫香，经过十多年的培育发展，目前该树种已遍布东部各省市，成为城市绿化中营建彩色景观的重要植物资源(杨帆, 2013; 王晓琪等, 2016)。

历史上，枫香属树木记录的害虫种类主要以食叶性和刺吸性为主，对树木造成的危害并不严重(Klineetal., 2010; 胡秀琴等, 2016; 潘爱芳等, 2016; 何学友等, 2018)。2013年起，笔者在上海及周边地区陆续发现北美枫香大面积死亡的现象，经多次现场调查并取样确认，其死亡由一种小蠹虫钻蛀为害所致(Gaoetal., 2017)；经进一步系统鉴定，该虫为我国城市化地区新发现的一种昆虫——枫香刺小蠹(Acanthotomicussuncei)，英文名Sweetgum inscriber(Gaoetal., 2017; 2018)。

当前，枫香刺小蠹对北美枫香的危害逐年加重，已严重威胁我国城市化地区的园林绿化生产和建设。为了进一步掌握枫香刺小蠹在上海及周边地区的发生情况，明确其生物学特性和分类鉴定特征，本研究基于近年来的调查研究情况，并结合标本核查，对该虫的形态特征、生物学特性及发生现状进行描述，以期为我国北美枫香种植区开展该虫的早期监测和防治提供参考。

1 材料与方法

1.1 形态特征与生物学观察 2017年3—5月，从上海市金山区廊下镇某苗圃多次采集遭受枫香刺小蠹为害的北美枫香主干，将其置于四周开放、顶部封闭的温室内饲养，选择一部分树干剖开其树皮，露出韧皮部，观察小蠹的危害习性，测量取食母坑道和子坑道的长度，收集各虫态标本，采用解剖镜检查并描述其形态特征。

通过查阅文献和检视标本，比较中国已报道的2种刺小蠹属昆虫和枫香刺小蠹的形态特征。

1.2 发生为害调查 2013年8月—2018年7月，在上海和江苏苏州等地区，选择种植北美枫香的苗圃、公园和绿地等18处区域开展不定期调查，如发现有因枫香刺小蠹为害导致树木死亡的现象，则统计该区域北美枫香的种植数量、为害致死的植株数量和胸径等参数。

2 结果与分析

2.1 形态特征 成虫(图1A、B、C)： 体长2.4～2.6 mm，宽0.6～0.7 mm，红棕色，复眼大，前缘略凹陷成肾形； 全身被毛，触角鞭节5节，锤状部呈扁平状膨大，3节，节间与毛缝波浪形，向端部明显弓曲。额面刻点粗大，额毛柔软细长，额顶处较密集。前胸背板前部瘤区鳞片状，后部刻点区平滑，具少量分散的直立刚毛。小盾片三角形，与鞘翅紧密贴合。鞘翅长约为宽的2倍，基部平截； 刻点沟凹陷，沟中刻点圆大且深陷，排成径直的纵列； 沟间部狭窄，刻点细小稀疏，中心着生短毛； 鞘翅前部及侧面茸毛较长而密，鞘翅坡面陡跌，坡面上缘至侧缘有齿4对，锥形，各着生于第2、4、6、8沟间部。前足和中足胫节外侧具4枚齿状突起。雌虫鞘翅坡面上的齿较雄虫小，鞘翅斜面相对隆起。雄性外生殖器(图2A)： 阳基愈合呈环状且较宽，中突细长，端片平。前胃(图2B、C)： 板状部和片状部有明显界线，咀嚼刚毛长，板状部有明显的中线，板状部前端还有长毛刷。

图1 枫香刺小蠹成虫形态特征Fig.1 External morphology of A. suncei adultA: 背面Dorsal view； B: 侧面Lateral view； C: 腹面Ventral view.

图2 枫香刺小蠹的前胃和雄虫外生殖器Fig.2 Male genitalia and proventricule of A. sunceiA: 雄成虫外生殖器Male genitalia； B: 前胃Proventricule; C: 前胃板Proventricular plate.

图3 枫香刺小蠹幼期虫态的形态特征Fig.3 External morphology of A. suncei at its immature stagesA: 初期蛹Callow pupa； B: 后期蛹Mature pupa； C: 幼虫Larva； D: 卵及母坑道Eggs and mother’s gallery.

蛹(图3A、B)： 离蛹，乳白色，羽化时变为淡黄色，体长约3 mm。随着蛹的发育，复眼首先变为黑色，其后变色顺序依次为口器、翅和前胸背板。

幼虫(图3C)： 低龄幼虫略带肉色，后期变为乳白色，弯曲，足退化，老熟幼虫体长约3.5 mm。

卵(图3D)： 长椭圆形，白色，半透明，长约0.5 mm，宽约0.2 mm。

2.2 形态特征比较 除枫香刺小蠹外，中国已报道的刺小蠹属昆虫有2种，即华南刺小蠹(A.perexiguus)和多刺小蠹(A.spinosus)。枫香刺小蠹与这2种小蠹的形态特征差异明显，其中华南刺小蠹体长小于2 mm，鞘翅坡面有齿3对； 多刺小蠹和枫香刺小蠹大小相似，但多刺小蠹鞘翅坡面有8对尖锐的长齿，枫香刺小蠹有齿4对。

2.3 生物学特性 枫香刺小蠹在上海地区1年发生2～3代，世代重叠明显，越冬虫态以幼虫为主，同时也有少量的成虫和蛹； 该虫幼虫多数钻蛀北美枫香主干，在韧皮部和木质部之间取食，钻蛀孔常产生流胶，受害植株叶片会逐渐枯黄并在1～2月内迅速死亡。每个母坑道内有成虫1雄1雌或1雄多雌； 母坑道以横向居多，有时会相连形成环状，阻断树木的营养输送而造成死树，其长度为5～15 cm； 子坑道近垂直分布于母坑道两侧，长2～6 cm，幼虫老熟后在子坑道尽头筑蛹室化蛹(图4)。

2.4 为害现状 经过持续5年的调查，在上海及周边的苗圃、公园和绿地等生境下，共发现14处北美枫香种植区遭受枫香刺小蠹为害而导致植物死亡，其中苗圃地6处、公园和绿地8处。在上海，有4处被调查区域的寄主植物死亡率超过90%(表1)，特别是在闵行区某苗圃地北美枫香受害情况最为严重，死亡植株数量超过2万株； 值得注意的是，在宝山区罗店镇某苗圃周围，亦发现有数株种植多年的枫香(L.formosana)被该虫为害致死。此外，枫香刺小蠹也在上海临近的苏州地区形成严重危害，在苏州某公园内调查的250株北美枫香中，有245株已经死亡，且有行道树被为害致死。

图4 枫香刺小蠹为害北美枫香形成的母坑道和子坑道形状Fig.4 Mother’s gallery and sub-galleries caused byA.suncei boring in American sweetgum

表1 上海及周边地区枫香刺小蠹发生情况(2013年8月—2018年7月)Tab.1 Occurrence of A.suncei in Shanghai and its adjacent regions (August， 2013—July， 2018)

3 讨论

枫香刺小蠹虽然是近年来在我国新发现的一种严重为害北美枫香的钻蛀性害虫，但该虫的模式标本早于1980年在南京雨花台烈士陵园内就被采集到，目前该标本保存于美国国家自然历史博物馆，标签记录的寄主为我国本土枫香(Gaoetal., 2018)。资料记载，枫香刺小蠹最早的为害纪录可追溯到1959年，曾造成南京雨花台烈士陵园内的枫香林成片死亡，其平均株受害率达98%。20世纪80年代，由住建部组织的全国园林病虫害普查名录中，南京地区亦有严重为害枫香的小蠹种类——枫香六齿小蠹(Ipssp.)的记载。尽管缺乏标本支撑，但是由于齿小蠹属(Ips)与刺小蠹属形态上的近似性，同时考虑到雨花台烈士陵园亦属南京地区，因此有理由认为，该名录中的枫香六齿小蠹可能为枫香刺小蠹。此后数十年中，各地鲜有关于小蠹严重为害枫香的报道。

目前全世界已知的刺小蠹属昆虫约有96种，主要分布于热带地区，其中亚洲种类最多； 但该属昆虫中，具有经济危害性的报道并不多见，枫香刺小蠹是刺小蠹属昆虫为害健康植物的首例报道(Gaoetal., 2017; 2018)。除枫香刺小蠹以外，我国仅有2种关于刺小蠹属昆虫的记载(Woodetal., 1992; 黄复生等, 2015)，有关刺小蠹属昆虫新种类的发现及其经济意义值得进一步研究。

一般来说，植物对昆虫的吸引与其特定的生理特征有关，根据生理等效性(physiological equivalence)原理(Harveyetal., 2012)，如果外来植物与土著植物的亲缘关系较近，则易导致原来在土著植物上寄生的本地害虫发生宿主转移或偏好性改变(Connor, 1980; Yelaetal., 1998)。在这种情况下，由于外来植物和土著昆虫缺乏长期的协同进化过程，甚至会导致本地害虫在外来植物上的为害更为严重(Keeleretal., 2008; Suwaetal., 2012)。本研究中，枫香刺小蠹以中国本土枫香作为原始寄主，在与枫香刺小蠹的协同进化中，枫香的防御和小蠹的适应性之间可能已经形成了一种平衡关系(trade-off)； 而北美枫香作为新引进的外来植物，一方面缺少与枫香刺小蠹的防御协同进化，另一方面可能会给其提供同样甚至更好的营养，根据寄主植物的生理等效性原理，枫香刺小蠹因此发生了寄主转移，更偏好于北美枫香。

在枫香刺小蠹新种描述和前期报道(Gaoetal., 2017; 2018)的基础上，本研究对该虫各虫态的形态特性和危害现状进行了进一步补充描述。从文献记载和野外调查中发现，除枫香刺小蠹外，削尾缘胸小蠹(Cnestusmutilatus)和暗翅足距小蠹(Xylosandruscrassiusculus)等多种小蠹也有为害枫香属植物的记录，但这些小蠹属于弱寄生性种类，且寄主不专一，通常只为害树势较弱的寄主植物(Oliveretal., 2012; Rangeretal., 2016; Gaoetal., 2017)。本研究为枫香类树木种植区及时发现枫香刺小蠹的危害，并开展其科学监测与防控工作提供了基础资料。

枫香刺小蠹属于树皮小蠹(bark beetles)类，该类小蠹直接取食寄主植物韧皮部和边材中的淀粉纤维等成分，其寄主植物通常较为单一(殷惠芬等， 1984； 黄复生等， 2015)。枫香刺小蠹目前也仅观察到取食枫香和北美枫香这2种植物(Gaoetal., 2017)，因此可以推测，该虫属于寡食性昆虫，其寄主范围应限于枫香属植物，取食为害其他寄主植物的可能性不大。

枫香刺小蠹为害后的寄主植物，大多在1—2月内迅速出现死亡症状，这给该虫的有效防控带来了巨大挑战。枫香属植物富含树胶脂，被枫香刺小蠹攻击后，钻蛀孔附近会大量流出树胶阻塞蛀孔，导致药物很难渗透杀灭虫体；同时，流出的树胶是否会进一步诱集更多小蠹成虫到寄主植物上产卵繁殖值得进一步研究。目前，尚未找到能有效防控枫香刺小蠹的药剂和其他方法，能做的工作仍停留在销毁受害株，减小虫源进一步扩散。因此建议，各地北美枫香种植区应尽快开展监测，一旦发现枫香刺小蠹为害，应立即清除有虫植株，设置隔离区，保护健康植株，阻止成虫侵入，防止其扩散蔓延。

北美枫香在其原产地美国中东部是一种常见树种，具有重要的经济和生态价值，常被应用于木材加工、生物质燃料等领域(Kormanik, 1990; Adamsetal., 2015)，若枫香刺小蠹传入美国，有可能对美国的森林生态系统产生重要影响。据估算，枫香刺小蠹一旦传入美国并在其境内扩散，将会导致1.52亿美元的经济损失(Susaetaetal., 2017)。因此，枫香刺小蠹防控的中美合作研究也十分重要，该虫在北美枫香上的成灾机制、扩散风险及有效的防控技术等应该成为合作研究的重点。

4 结论

目前，枫香刺小蠹在上海及周边地区已造成至少30 000株北美枫香死亡，对我国北美枫香引种种植区带来巨大危害风险；随着北美枫香在我国园林绿化中的广泛应用，其苗木调运的频繁性日益加大，枫香刺小蠹的发生范围可能会进一步扩大。当前，急需加强对枫香刺小蠹适生区的风险预测、早期监测预警和防控技术等方面的研究，为该虫的最终控制提供理论依据。