双团棘胸蛙的两性异形

姚冲学 王智红 王 方 刘 宇 陈明勇

(云南大学生命科学学院，昆明，650091)

早在1871年，达尔文在研究生物进化中就对生物的两性异形进行过研究[1]。动物的两性异形可能是由性选择、非性选择或者两者某种组合的选择压力导致的[2]。对特定物种进行雌雄两性形态差异分析，不仅有助于了解该物种两性异形的产生机制，同时对于了解物种不同性别个体的繁殖对策、繁殖投入和进化选择压力具有重要意义[3]。两栖动物两性异形的研究近年来得到广泛的关注，如昭觉林蛙(Ranachaochiaoensis)[4]、泽陆蛙(Fejervaryalimnocharis)[5]、金线侧褶蛙(Pelophylaxplancyi)[6]、花狭口蛙(Kaloulapulchra)[7]、多疣狭口蛙(Kaloulaverrucosa)[8]、华南湍蛙(Amolopsricketti)[3]、中华蟾蜍(Bufogargarizans)[9]、花背蟾蜍(Buforaddei)[10]、康县隆肛蛙(Feiranakangxianensis)[11]、大蹼铃蟾(Bombinamaxima)[12]等。

双团棘胸蛙(Paayunnanensis)属无尾目(Anura)蛙科(Ranidae)棘蛙属，成体一般生活在海拔1 500—2 400 m的山溪中[13]，分布海拔上限为2 600 m[14]。雄蛙胸部有2个刺团，刺粗大而分散，咽喉部有分散的小黑刺，前腹部和腹侧有分散小黑刺；雌蛙皮肤光滑，但第一指基部有黑刺(仅见双团棘胸蛙有此特征)[13]。主要分布于云南、贵州、四川(西南部)和湖南(绥宁)[15]等地。双团棘胸蛙是棘蛙类的典型代表之一，在最新中国脊椎动物红色名录中被列为濒危物种[16]。目前，有关双团棘胸蛙两性异形的文章尚未见报道。研究其两性异形，对于进一步保护该物种、指导监督管理和科学的人工繁育具有一定的指导意义，以及为后续研究其性选择和进化机制提供更多的基础资料。

1 材料和方法

1.1 实验材料和方法

2019年4月在云南昆明禄劝县采集到40只双团棘胸蛙成体(20♂，20♀)，用英衡电子天平(精度0.01 g)称量体质量(body mass，BM)，用上海恒量电子数显游标卡尺(精确度为0.01 mm)测量以下16项外部形态特征：体长(body length，BL)、头长(head length，HL)、头宽(head width，HW)、吻长(snout length，SL)、鼻间距(internasal space，INS)、眼间距(interorbital space，IOS)、上眼睑宽(width of upper eyelid，WUE)、眼径(diameter of eye，DE)、鼓膜径(diameter of tympanum，DT)、前臂及手长(length of lower arm and hand，LLAH)、前臂宽(diameter of lower arm，DLA)、腿或后肢全长(leg length，LL)、胫长(tibia length，TL)、胫宽(tibia width，TW)、跗足长(length of foot and tarsus，LFT)和足长(foot length，FL)。各个形态特征指标的测量标准参照《中国两栖动物图鉴》[15]，测量后放回原处。

1.2 数据处理方法

采用Excel和SPSS 23.0处理数据。首先用Kolmogorov-Smirnov和Levene分别检测所有数据的正态性和方差同质性。用独立样本t检验，比较两性的体长和体质量。当测量数据符合正态性和方差同质性时，相关分析采用Pearson检验，否则用Spearman检验。当局部形态特征与体长显著相关时，以体长为协变量，做单因素协方差分析(one-way ANCOVA)，最后将两性异形差异明显且与体长显著相关的形态特征与体长做一元线性回归分析。描述统计值用平均值±标准误(Mean±SE)表示，显著性水平设置为α=0.05。

两性异形指数计算公式为：两性异形指数=1-体型较小性别的平均体长/体型较大性别的平均体长[17]。

2 结果

经Kolmogorov-Smirnov检验显示，所有数据都符合正态分布。从Levene检验的结果显示，所有数据都满足方差齐性(P>0.05)(表1)，所以采用Pearson检验各个形态特征与体长的相关性。Pearson检验结果显示，雌雄所有形态特征都与体长具有极显著的正相关性(P<0.05，表1)。

表1 双团棘胸蛙雌雄两性成体各项形态特征与体长的相关性

Tab.1 Correlation between morphological features and body length of sexes of adult Paa yunnanensis

双团棘胸蛙雄性平均体长为(88.02±2.37)mm(n=20)，雌性平均体长为(87.45±2.08)mm(n=20)，两性间体长相差不大，雄性略大于雌性，雌雄体长比为1.007，两性异形指数为0.01(表2)。雌雄平均值比除了前臂宽(1.46)、腿或后肢全长(1.05)和体质量(1.08)差异稍大外，其他13项形态特征平均值比差别不是很大，雄性均略大于雌性(表2)，由此可见，双团棘胸蛙属于雄性成体大于雌性成体类型且雌雄大小差异较小的两栖类。独立样本t检验的结果显示，双团棘胸蛙雌雄的体长(t=0.107，P=0.857>0.05)和体质量(t=1.017，P=0.484>0.05)在性别之间的差异无统计学意义(表2)。

以体长为协变量，单因素协方差分析结果表明，双团棘胸蛙的眼间距(F=12.937，P=0.01<0.05)、上眼睑宽(F=5.791，P=0.021<0.05)、前臂及手长(F=13.787，P=0.001<0.05)、前臂宽(F=101.643，P=0.000<0.05)和腿或后肢全长(F=7.296，P=0.010<0.05)在两性间的差异有统计学意义(表2)。而头长(F=0.001，P=0.979)、头宽(F=1.773，P=0.191)、吻长(F=0.026，P=0.837)、鼻间距(F=0.137，P=0.714)、鼓膜径(F=3.372，P=0.074)、眼径(F=0.411，P=0.525)、胫长(F=0.528，P=0.472)、胫宽(F=0.284，P=0.597)、跗足长(F=2.392，P=0.135)和足长(F=0.790，P=0.380)在两性间的差异无统计学意义(表2)。

表2 双团棘胸蛙成体形态特征的两性差异

Tab.2 Morphological differences between different sexes of adult Paa yunnanensis

将在性别间差异有统计学意义眼间距(IOS)、上眼睑宽(WUE)、前臂及手长(LLAH)、前臂宽(DLA)、腿或后肢全长(LL)这5项形态特征分别与体长做一元线性回归分析，结果表明，雄性眼间距(0.069)、上眼睑宽(0.075)、前臂及手长(0.049)、前臂宽(0.284)和腿或后肢全长(1.449)的回归斜率均大于雌性，其中，前臂宽的差异最大，说明雄性这5项形态特征随体长的生长速率大于雌性(图1a-e)。

图1 双团棘胸蛙雌雄两性形态特征与体长的关系Fig.1 The relationship between morphological characteristics and body length of sexes of adult Paa yunnanensis

3 讨论

一些研究显示，两栖动物两性异形有3种类型：(1)雌性成体大于雄性成体；(2)雄性成体大于雌性成体；(3)两性个体大小同形[18]。第一种类型较为普遍，有利于雌性提高繁殖输出，如黑斑侧褶蛙(Pelophylaxnigromaculata)[19]、凹耳蛙(Odorranatormota)[20]、中华蟾蜍[9]、华南湍蛙(Amolopsricketti)[3]和康县隆肛蛙[11]等物种。第二和第三种两性异性模式与雄体争夺配偶，提高繁殖成功率有关，如花背蟾蜍[10]和大蹼铃蟾[12]等物种。性选择假说是一种常用于解释动物两性异形现象的假说，该假说认为，性选择是雄性个体向较大体型进化的驱动力[1]。在配偶竞争中，个体较大的一方可通过雄性斗争占据优势，从而增加交配的成功率，因此性选择促使雄性个体向体型较大方向发展[3]。从本文研究结果看出，双团棘胸蛙属于第二种两性异形类型，即雄性成体大于雌性成体，性选择假说能解释双团棘胸蛙的两性异形现象。

双团棘胸蛙雄性平均体长为(88.02±2.37)mm(n=20)，雌性平均体长为(87.45±2.08)mm(n=20)，雌雄体长比为1.007，两性异形指数为0.01，远小于花臭蛙(Odorranaschmackeri)(雌雄平均体长比：1.814，异形指数：0.496)[21]、大绿臭蛙(Odorranagraminea)(雌雄平均体长比：1.814，异形指数：0.476)[21]、凹耳蛙(雌雄平均体长比：1.716，异形指数：0.418)[20]，而接近康县隆肛蛙(雌雄平均体长比：1.091，异形指数：0.08)[11]和大蹼铃蟾(雌雄平均值体长比：1.015，异形指数：0.01)[12]。由此可见，双团棘胸蛙属于雄性成体大于雌性成体且雌雄异形较小的两栖类。形成这些雌雄异形的原因，可能是由于双团棘胸蛙雄性在性选择上竞争激烈，只有身体强健和四肢发达(尤其是用于抱握雌性的前臂)的雄性个体才能在交配权的竞争中占据优势，发达的前臂能保证雄性在抱对过程中不会从雌性背上掉落[12]，强烈的性选择压力促使雄性个体向体型较大的方向发展。

协方差分析结果表明，双团棘胸蛙的眼间距、上眼睑宽、前臂及手长、前臂宽和腿或后肢全长这5项形态特征在两性间的差异有高度统计学意义。一元线性回归分析的结果也表明，雄性的这5项形态特征的回归斜率都大于雌性，说明雄性这5项形态特征随体长的生长速率大于雌性。

综上所述，双团棘胸蛙存在两性异形现象，雄性成体大于雌性成体，性选择假说能解释其两性异形现象。