不同放牧模式下高原鼠兔密度与高寒植被和土壤的关系

冯 峰，贡保草，牛克昌

（1. 南京大学生命科学学院，江苏 南京 210023；2. 兰州大学生命科学学院，甘肃 兰州 730000）

青藏高原是全球面积最大、海拔最高的高寒生态系统，高寒草地是青藏高原主要的植被类型[1]。近年来，随着气候和土地利用方式的变化，青藏高原高寒草地退化日益严峻。据统计，青藏高原90%的高寒草地存在不同程度的退化[2]，从而产生了一系列的生态经济社会等问题，其主要表现为高原鼠兔(Ochotona curzoniae)的急剧增多[3-6]。

高原鼠兔通过采食、挖掘、排泄及其尸体分解参与草地生态系统的物质循环和能量流动，从而影响高寒草甸植被生产力和土壤理化属性[7-9]。虽然适度的高原鼠兔活动对植被和土壤有积极影响[4,10-17]，但过多的高原鼠兔通过直接食用牧草和挖掘活动，对植物和土壤造成严重破坏，从而加剧高寒草甸退化[18-23]。植被和土壤理化属性深受高原鼠兔活动的影响[9,24]，高原鼠兔活动、繁殖和被捕食也受植被高度、盖度和植物物种多样性等影响[25-30]。因此，在气候变化和草地利用方式改变背景下，探究植被和土壤理化属性与高原鼠兔的关系，可能有助于从机理上理解当前青藏高原高寒草地高原鼠兔危害的成因[31]。

作为最重要的草地生态系统动态驱动因子，放牧通过多种直接和间接方式深刻影响土壤理化属性、植被特征和生物多样性等[32]，进而影响高原鼠兔密度。中轻度放牧管理下草地植被高度、盖度、生产力和物种多样性等较高，土壤肥力也较高，这可能不利于高原鼠兔的大量繁殖和存活[33]。而在重度放牧下，植物生产力、植被高度和土壤肥力都较低，可能更有利于高原鼠兔等小个体食草动物栖息，进一步促使高原鼠兔增加和草地退化[34-35]。另外，完全禁牧也可能通过提供更多的越冬食物，从而促进高原鼠兔来年繁殖和增加[36]。结合青藏高原东部高寒草地的实情，大量研究表明单户(通过围栏与其他牧户划定边界，在本研究中称之为单户)和联户(两户或两户以上的牧户共用草地，牧户之间无围栏，本研究称之为联户)放牧方式对草地影响不同[37-38]。与单户放牧相比，联户放牧更利于草地生物多样性和土壤肥力维持，其草地上的高原鼠兔数量也相对较少[39-40]。然而，目前鲜有研究对比分析单户和联户放牧对高原鼠兔种群密度、植被特征和土壤理化属性及其关系的影响，验证联户能否通过改良植被和土壤以降低高原鼠兔危害。为此，探究不同的放牧模式对高原鼠兔种群密度、植被和土壤理化属性的影响，阐明土壤属性、植被特征和高原鼠兔种群密度的相互关系，将有助于理解不同放牧方式影响下高原鼠兔危害的成因，并为制定合理的放牧管理模式提供科学依据。

本研究通过调查青藏高原东缘3个站点单户和联户夏季牧场的高原鼠兔有效洞穴密度、植被高度、盖度、植物多样性和土壤理化属性，运用成对t检验比较上述指标在单户和联户草地之间的差异；并进一步运用广义偏回归相关分析和多元分析，探究不同放牧方式下植被和土壤特性与高原鼠兔有效洞穴密度的相关关系，以期从机理上阐明高寒草地高原鼠兔增加的原因，为预防和修复退化草地提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

在甘肃省甘南自治州玛曲县内选择了马场、采日玛A和采日玛B共3个站点，3个站点土壤瞬时湿度(同时间所测)从小到大依次为：马场(湿度平均值为13.87%，pH平均值为7.852)、采日玛A(湿度平均值为15.70%，pH平均值为6.799)和采日玛B(湿度平均值为15.87%，pH平均值为6.583)。这些站点位于青藏高原东部，地理位置在102°09'23″ -102°18'14″ E，33°24'57″-33°49'46″ N，海拔在3 430～3 440 m。降水集中在5月-9月，年降水量620 mm[41]。冷季时间较长，可达314 d，暖季较短，为51 d。年均温1.2 ℃，月均温在1月份的均温-10 ℃和7月份的均温11.7 ℃之间变化。日照充足，全年日照时数2 613.9 h，年内霜期大于270 d，年相对无霜期仅19 d，无绝对无霜期[13]。植被类型属于高寒草甸，植物生长季集中在6月-8月底[34,41]。早期的统计资料显示，甘南藏族自治州约有30%的草地受到高原鼠兔的危害[42]，根据草原灭鼠投入显示，近年来鼠害危害的草地面积并未显著减小，而高原鼠兔是最主要的危害者，其主要生活在草丛低矮的环境，一旦入侵，整个生境几乎全部占领，已经严重威胁到高寒草甸生态系统的健康[13]。

1.2 样地设计、植物和土壤采样与分析

2017年7月至8月，在以上3个站点选择了地形和植被相似的单户和联户作为样地(载畜量和畜群结构分别对应一致)，一共为3个单户样地，3个中联户(11～21户)样地[40,43]。在每个样地中，随机布设5个50 cm × 50 cm的植物调查样方，样方间隔在25～200 m，6个样地共30个样方。在每个样方内调查植被的高度(样方内随机测定50次植物高度的平均值)、总盖度(点测法测定)和植物物种丰富度(样方中的物种数)。调查完后去除地上植物采集土壤样品，每个样方内取土样5钻(0-20 cm)混合，去除石头、植物残体及根部等，过2 mm的筛后装入密封袋带回实验室进行分析。将土样在室温下空气干燥，用于理化性质分析[44]。土壤pH值采用酸度计电位法测定，土壤湿度用HH2-ML3便携式土壤水分分析仪测定，土壤有机质采用丘林法测定，速效磷采用碳酸氢钠浸提-钼锑抗比色法测定，速效氮采用凯氏法和康维皿法测定。

1.3 高原鼠兔有效洞穴密度调查

高原鼠兔有效洞穴密度在一定程度上与高原鼠兔种群密度呈正相关关系，因此本研究用高原鼠兔有效洞穴密度来衡量高原鼠兔种群密度[36,45]。在以上6个样地，30个样方位置，以每个样方为中心选取10 m × 10 m的大样方作为有效洞穴密度调查样方，在大样方中采用3 d堵洞法调查高原鼠兔有效洞穴数量[12,46-47]。

1.4 数据分析

使用R Studio软件对数据进行分析。运用成对t检验来对比分析单户和联户放牧对高原鼠兔有效洞穴密度、植物和土壤理化属性的影响；因高原鼠兔密度分布符合泊松分布，且植被与土壤紧密相关，用广义偏回归分析和多元分析(generalized canonical discriminant analyses，CCA)检验不同放牧方式(单户和联户)下，各变量之间的相关关系，广义偏回归相关分析用plsRglm程序包实现[48]，广义偏回归系数(斜率)采用Bootstrapping算法(N =999)估计，正值和负值分别表示正负影响，其95%置信区间与零无重叠表示影响显著，CCA分析用R ‘candisc'程序包实现[49]。

2 结果与分析

2.1 单户和联户放牧对高原鼠兔有效洞穴密度、植被特征和土壤属性的影响

单户和联户草地内高原鼠兔有效洞穴密度、植被和土壤属性差异明显(图1)。联户草地的高原鼠兔有效洞穴密度均低于单户草地(图1Ⅰ)，在采日玛A样点呈极显著差异(P ＜ 0.01)；联户草地的土壤速效磷(图1Ⅱ)低于单户草地，在采日玛B差异显著(P ＜ 0.05)；联户草地的速效氮(图1Ⅲ)在采日玛A极显著低于单户草地(P ＜ 0.01)；联户草地的植被高度均高于单户(图1Ⅳ)，在采日玛A和采日玛B呈显著差异(P ＜ 0.05)；单户和联户草地在植被总盖度(图1Ⅴ)、植物物种丰富度(图1Ⅵ)、土壤有机质(图1Ⅶ)、土壤pH(图1Ⅷ)以及土壤湿度(图1Ⅸ)上无显著性差异(P ＞ 0.05)。但从数据分布和均值上看，联户草地和单户草地之间有所差异，联户草地内植被盖度和土壤pH较单户草地低。

站点之间也存在一定的差异，采日玛A和B站点的高原鼠兔均显著低于马场站点(P ＜ 0.05)；采日玛A和B站点的植被高度均显著高于马场站点(P ＜ 0.05)；采日玛A和B站点的土壤pH均显著低于马场站点(P ＜ 0.05)。

2.2 高原鼠兔有效洞穴密度与植被特征和土壤属性的关系

图 1 单户和联户放牧草地高原鼠兔的有效洞穴密度、植被特征和土壤属性Figure 1 Available burrow densities of plateau pika, plant, and soil fertility between single- and multi-household grazed plots

在总体(图2Ⅰ，不区分单户和联户)、单户草地(图2Ⅱ)和联户草地(图2Ⅲ)中，高原鼠兔有效洞穴密度与植被高度、物种丰富度、土壤速效氮、土壤pH和土壤速效磷呈现一致的相关关系，具体为高原鼠兔有效洞穴密度与植被高度和物种丰富度均为显著负相关关系(偏相关系数为负值，且95%置信区间小于0，P ＜ 0.05)；与土壤速效氮和pH呈显著正相关关系(P ＜ 0.05)；与土壤速效磷无显著相关性(P ＞ 0.05)。在总体上(图2Ⅰ)，高原鼠兔有效洞穴密度还与植物总盖度、土壤湿度和土壤有机质呈显著负相关关系(P ＜ 0.05)；在单户中(图2Ⅱ)，高原鼠兔有效洞穴密度还与植物总盖度和土壤湿度呈显著负相关关系(P ＜ 0.05)；在联户中(图2Ⅲ)，高原鼠兔有效洞穴密度还与土壤有机质呈显著负相关关系(P ＜ 0.05)。

多元分析结果与偏回归结果基本一致，但多元回归呈现了土壤因子之间、植被指标之间以及土壤和植被之间紧密的协同变化关系(图3)。具体表现为，植被高度和物种丰富度正相关，与土壤湿度和速效磷正相关，而与土壤pH和土壤速效氮负相关。说明高度和物种丰富度较高的样点，其土壤pH和速效氮较低，决定了CCA分析中多变量的协同变化，占CCA多变量协变的90%。

图 2 高原鼠兔有效洞穴密度与植被和土壤特性之间的偏回归关系Figure 2 Partial regression analysis shows the available burrow densities of plateau pika significantly associated with both plant and soil fertility in alpine meadows

比较单户和联户在多变量关系中的异同，在3个站点，高原鼠兔有效洞穴密度、土壤速效氮和土壤pH单户均高于联户(图3)；植被高度、植物物种丰富度、土壤湿度以及土壤速效磷呈现相反趋势；与单变量分析结果基本一致(图1)。同时，可以看出植物高度、植物丰富度、土壤pH和土壤速效氮对高原鼠兔有效洞穴密度的解释率比较高，与偏回归分析结果基本一致(图2)。

图 3 多元分析(CCA) 3个站点单户和联户放牧下土壤理化属性、植物与高原鼠兔有效洞穴密度的相关关系Figure 3 Multivariate analysis (CCA) shows correlation among soil attributes, plant, and available burrow densities of plateau pika on single- and multi-household grazed plots at each of three sites

3 讨论

3.1 单户和联户放牧对高原鼠兔种群密度、植被和土壤的影响

虽然放牧导致同一放牧草地土壤和植物异质性较高，样方之间差异较大，但研究结果显示，单户和联户放牧草地的高原鼠兔有效洞穴密度、植被和土壤存在明显差异，尤其是高原鼠兔有效洞穴密度、植被高度、土壤速效氮和速效磷。尽管3个站点在植被、土壤、放牧等方面存在巨大差异，但同一站点单户和联户之间的差异基本保持一致。因此，可以推断出单户和联户对土壤理化属性、植被特征和高原鼠兔种群密度的影响不同。联户放牧草地高原鼠兔有效洞穴密度比单户放牧草地低，联户的植被高度较单户高，这与部分研究结果[40, 43]一致，这些研究显示11～21户的中等联户管理的草地牧草高度较高，高原鼠兔洞穴数量较少。这可能是联户放牧比单户放牧具有较好的制约和管理模式[40]，联户使各牧户相互制约不易私自增加家畜数量。同时联户放牧更有利于家畜在联户共同体所拥有的不同草地之间轮流放牧，为牧草恢复生长提供了更多的时间[50]。同样，联户放牧可能有利于退化土壤恢复。曹建军等[37]研究发现，联户草地中土壤总氮总磷等土壤肥力指标较高；而本研究发现土壤湿度较高、土壤pH较低，这可能与植被高度较高、植物物种多样性较高有关[51]。但是，联户草地的土壤速效氮和速效磷比单户草地低，这一结果与大量植物多样性和土壤资源的研究结果一致，表明联户草地中较高的植被和植物多样性[40]更能充分利用土壤营养资源，使土壤可利用性资源减少，而单户草地由于植被较矮和植物物种多样性较低对速效氮与速效磷的利用不如联户草地充分，使得土壤中残余较多[32]。当然也可能是联户中高原鼠兔数量较少，高原鼠兔对土壤营养的促进作用较少的原因[14,52-53]。

总之，根据以上结果推断联户草地较单户草地更利于维持植被生长和草地多样性，这一结果支持了近年来所提出的联户有利于土壤和草地恢复，降低鼠害和退化的观点[37-38,40]。这可能是由放牧直接影响的，联户草地土壤更湿润，但可利用性氮磷较少，也可能是家畜、植物和高原鼠兔等共同影响的结果，但机理依然不明确。再者，联户草地较单户草地有更少的高原鼠兔其原因不甚清楚。因此有必要从植被特征、高原鼠兔和土壤理化属性间的关系进一步讨论联户草地中高原鼠兔较少和土壤营养较低的原因。

3.2 单户和联户下，高原鼠兔种群密度与植被和土壤特性的关系

高原鼠兔有效洞穴密度与植被高度和植物物种丰富度都呈显著负相关关系(P ＜ 0.05)，与土壤pH和速效氮显著正相关关系(P ＜ 0.05)。虽然不能确定其中的因果关系，但基于前人相关研究和本研究可以推断：联户和单户草地植被变化更多受放牧强度和模式差异影响，土壤理化属性直接与植被变化相互影响，也受家畜和高原鼠兔的活动的直接和间接影响；高原鼠兔种群密度更多受植被差异影响，其对植被高度和植物物种多样性的影响比家畜放牧对植物的影响要小；高原鼠兔种群密度的差异可能不直接受土壤影响差异影响，但土壤可以通过影响植物，进而影响到高原鼠兔。这些推断，主要基于高原鼠兔与植物相互影响的上行和下行两种“互补”调控途径。

大量研究分析了高原鼠兔与植物高度、生产力和植物多样性的负相关关系。其中，机理可分为上行和下行两种“互补”的调控途径。从上行控制的角度，植被较高更利于捕食者捕食高原鼠兔，不利于高原鼠兔的观察行为和警戒防御天敌行为[54]，因此通过捕食者介导高的植被与低的高原鼠兔关联。反之，低而开阔的植被更有利于高原鼠兔逃逸捕食者，保持较高的种群数量[36,55-56]。从下行控制的角度，较高的生产力和生物多样性意味着更多的禾草类、莎草类植物以及更少的杂类草植物，已有研究表明，高原鼠兔更加喜食菊科等一些杂类草[57]，这可能与小个体食草动物比大个体家畜需要更多的磷含量[34,58-59]有关。基于上述两种互补关系，就不难理解为什么高原鼠兔对栖息地植被条件选择具有一定的倾向性，即主要选择植被高度较低、视野较为开阔、地势平坦的生境[30]。这也解释了为什么高原鼠兔洞穴周围存留物种多为禾草类，物种多样性较低[9]。另外，在高寒草地植物总盖度普遍较高(本研究中介于80%～95%，图1Ⅴ)的情况下，不难理解植被盖度与高原鼠兔种群密度之间没有显著的相关性(P ＞ 0.05)。与此相应，在草地极度退化为“黑土滩”时，植被高度和物种多样性总体上都很低，高原鼠兔种群密度可能较高[60]，表现出大尺度上盖度与高原鼠兔种群密度的强相关性。

基于观测高原鼠兔洞穴周围的土壤理化属性，也有大量的研究报道了高原鼠兔对土壤理化属性的 影 响[9, 47, 61-63]。本 研 究 中 土 壤 采 自 离 高 原 鼠 兔 洞穴较远的地方，尽量回避高原鼠兔洞穴对土壤的直接影响，故土壤差异可能更多受单户和联户放牧影响，土壤理化属性与高原鼠兔种群密度关系更可能是通过土壤与植物相互作用来表现。例如，干旱的土壤(pH较高)，更利于高原鼠兔喜食的杂类草生长，使群落中杂类草物种占优势，群落高度更低，所以土壤pH越高指示土壤越干旱，高原鼠兔越多。在单户和整体上，土壤湿度与高原鼠兔洞穴呈负相关关系，即土壤越湿润的草地上高原鼠兔越少。这一结果与一些研究报道高原鼠兔洞穴周围土壤较湿润的结果相反，在高原鼠兔洞穴周围，由于洞穴具有很好的保持水分作用，可能会使较深层土壤湿度较大。但需特别注意的是，长期来看，洞穴的增加会伴随植被覆盖和多样性的减少，从而增加土壤水分蒸发，不利于水土保持[51]，会导致高原鼠兔洞穴越多、土壤湿度越低、土壤pH越高的结果[64]，这与本研究结果一致，作用机理相反。本质上土壤营养与高原鼠兔的相互影响也可能是通过植被介导，即土壤速效氮越多，高原鼠兔洞穴越多。这可能是由于土壤速效氮存留越多，草地植被越低、禾类草种群密度相对于较少、杂类草越多，从而有利于高原鼠兔取食、繁殖和逃逸扑食。当然需要注意，也可能是高原鼠兔影响了土壤速效氮存量，即高原鼠兔的挖掘活动增加了植物受掩埋和死亡比例，从而增加土壤的氮含量。同时其排泄物也可以充当肥料，可能增加土壤氮[52]。这就不难理解为什么本研究的结果中单户草地中植被较联户草地矮、土壤速效氮和高原鼠兔洞穴较多。

4 结论

综上所述，通过调查分析3个站点单户和联户草地高原鼠兔、植被和土壤理化属性的差异，以及总体、单户和联户放牧草地上高原鼠兔有效洞穴密度与植被特征和土壤属性关系，结果发现，与单户草地相比，联户草地植被较高、物种多样性较高、土壤较湿润但土壤营养较少，联户放牧可能通过降低放牧强度、增加轮牧等方式，促进土壤修复和植被生长，从而降低高原鼠兔的危害。这一结果进一步证实了联户有利于土壤和草地恢复，为联户放牧方式可促进草地可持续发展的观点提供了一定的支持。但是，高原鼠兔危害的成因和结果需要整合考虑不同放牧模式和强度下，植被、土壤和高原鼠兔的相互影响的机理。

致谢：感谢兰州大学高寒草甸和湿地生态系统野外定位站提供的技术支持；感谢国家自然科学基金项目(31870402)和中央高校基本科研业务费专项资金项目(020814380111)提供资金支持！