夏冬季渤海、北黄海浮游动物群落结构及其与环境因子的关系*

卜亚谦， 朱丽岩， 陈 香， 董辉辉， 孙 跃， 王 超

(中国海洋大学海洋生命学院， 山东 青岛 266003)

渤海是一个典型的半封闭的海域，三面被陆地环绕，仅东部与北黄海相通。作为中国北方主要的渔场，该海域的生态系统备受关注[1]。北黄海位于山东半岛、辽东半岛和朝鲜半岛之间，西与渤海相通，南与南黄海相邻。由于同时受辽南、鲁北和西朝鲜等沿岸流及黄海暖流、北黄海冷水团的交替影响，生态系统较为复杂[2]。上述两个海域以渤海海峡相通，存在一定的水体交换。

浮游动物作为海洋食物链中的重要组成部分，其时空分布的变化可能影响整个海洋生态系统[3]。近年来，国内外大量学者进行了对浮游动物种类组成、数量分布和季节变化等的研究。李浩然等[4]在莱州湾东部近岸水域调查了浮游动物的生态特征；对于黄河口[5-8]浮游动物群落结构的调查研究十分丰富；杨青等[9]也已在北黄海进行了对浮游动物群落特征的研究；以渤海-北黄海为整体调查海域的研究主要聚焦于浮游动物优势种[10]方面。但关于渤海-北黄海整个海域浮游动物群落结构方面的研究尚未见报道。

因此，本研究于夏冬两季使用中型浮游生物网在渤海、北黄海采集浮游动物，研究了渤海和北黄海海域浮游动物种类组成、时空分布和物种多样性及其与环境因子的关系，旨在较为系统地探讨渤海-北黄海海域浮游动物群落结构的时空变化规律以及环境因子对浮游动物群落的影响。本研究为研究渤海、北黄海海域的生态系统状况提供了基础数据资料与理论依据。

1 材料与方法

1.1 采样区域和方法

本研究浮游动物样品分别于2015年8月(夏季)和2016年1月(冬季)在渤海-北黄海(118.98°E～123.99°E，36.90°N～39.552°N)采集得到，设置调查站位21个(见图1)，2个航次各站位相同(冬季因部分海域结冰，未采集B46、B50、B53和B56站位)。调查船为“东方红2”海洋综合考察船(国家基金委渤黄海共享航次)，使用中型浮游生物网(网孔近似值160 μm，网口面积0.2 m2)由底到表垂直拖曳，采集浮游动物。样品的采集及处理方法等均按《海洋调查规范—海洋生物调查》(GB/T 12763:6-2007)进行。

温度、盐度、浊度和叶绿素a等环境数据使用调查船上的温盐深仪(CTD)进行现场实时测定，取各水层平均值。

图1 调查区域及站位分布Fig.1 Investigated area and the sampling stations

1.2 数据处理

浮游动物优势种用优势度(Y)来计算：

Y=(ni/N)×fi。

式中：ni为第i种在各站出现的个体数；fi为第i种的出现频率；N为所有物种在各站的总个体数。一般认为，优势度Y≥0.02的种为优势种[11]。

物种多样性指数采用使用香农-威纳指数(Shannon-Wiener)(H′)[12]，公式为

式中：Pi为种i的个体占群落中总个体的比例；S为种类数。

使用Surfer v6.0软件绘制采样站位图及浮游动物丰度、生物量和香农-威纳指数平面分布图。

使用SPSS v17.0软件分析环境因子(温度、盐度、叶绿素a和浊度)与浮游动物丰度、生物量和香农-威纳指数的相关性。

将每站的丰度值以log10(x+ 1)标准化处理减少高丰度物种的权重，使用Primer v5.0软件建立Bray-Curtis相似性距离矩阵，进行聚类分析，并使用多维标度排序分析(MDS)来分析聚类结果的好坏[13]。一般认为，当stress<0.2时，其图形具有一定的解释意义。

2 结果

2.1 渤海、北黄海浮游动物种类组成及季节变化

2.1.1 种类组成 本研究两季样品中鉴定出14大类共81种/类浮游动物。分别为原生动物(1种)、水螅水母(11种)、栉水母(1种)、枝角类(2种)、桡足类(29种)、糠虾(2种)、涟虫(1种)、等足类(1种)、端足类(2种)、磷虾(1种)、十足类(4种)、毛颚动物(2种)、被囊类(1种)、浮游幼虫(23种/类)。其中，桡足类种类最多(约占总种数的35.8%)；浮游幼虫类是第二优势类群(约占28.4%)；水螅水母类为第三优势类群(约占13.6%)。

夏、冬两季浮游动物种类数分别为69种和50种，夏季高于冬季。相似的是，夏季渤海海域(57种)和北黄海海域(45种)的种类数分别显著高于该海域冬季(分别为30和39种)的种类数。在空间尺度上，夏季渤海海域种类数高于北黄海；而冬季渤海种类数却低于北黄海。

2.1.2 优势种 调查结果见表1。

表1 夏冬两季渤海、北黄海优势浮游动物Tabel 1 Dominant zooplankton in the Bohai and North Huanghai during summer and winter

注：加粗的为优势种。Bold for the dominant species.

①the Bohai;②North Huanghai；③Noctilucascintillans；④Calanussinicus；⑤Paracalanusparvus；⑥P.crassirostris；⑦Acartiaclasi；⑧A.bifilosa；⑨Oithonasimilis；⑩Sagittacrassa；Lamellibranchiata larva；Nauplius larva(Copepoda)；Copepoda larva

渤海与北黄海两个调查海域中，夏冬两季共同优势种有6种，分别为中华哲水蚤、小拟哲水蚤、拟长腹剑水蚤、强壮箭虫、桡足类无节幼虫和桡足幼体。虽然两个季节的优势种变化不明显，但这些种类的优势度变化很大(见表1)。夏季，浮游动物物种多样性上升，优势种集中度较低，渤海与北黄海的第一优势种分别为强额拟哲水蚤(Y=0.167 8)和夜光虫(Y=0.199 3)；而冬季，浮游动物优势种集中度回升，渤海与北黄海第一优势种分别为小拟哲水蚤(Y=0.307 4)和拟长腹剑水蚤(Y=0.479 5)。其中，北黄海冬季拟长腹剑水蚤优势度Y=0.479 5，优势种集中度最高。

2.2 渤海、北黄海生物量和丰度的平面分布

2.2.1 生物量 夏、冬两季生物量平面分布见图2。调查海区夏季浮游动物生物量范围在126.65～1 883.57 mg·m-3，平均813.08 mg·m-3，其中，渤海(858.01 mg·m-3)较高于北黄海(772.23 mg·m-3)；而冬季在83.48～880.54 mg·m-3，平均250.59 mg·m-3，北黄海(257.52 mg·m-3)较高于渤海(237.89 mg·m-3)。结果表明，整个调查海域，夏季浮游动物生物量远高于冬季。

图2 夏、冬两季浮游动物生物量平面分布

2.2.2 丰度 如图3所示，夏季浮游动物丰度范围在262.73～20 471.67 ind·m-3，平均为5 280.29 ind·m-3，其中，渤海(6 310.82 ind·m-3)高于北黄海(4 343.44 ind·m-3)；而冬季在39.13～5 002.70 ind·m-3之间，平均756.25 ind·m-3，渤海(264.36 ind·m-3)显著低于北黄海(1 024.56 ind·m-3)。与生物量相似，整个调查海域，夏季浮游动物丰度远高于冬季。

图3 夏、冬两季浮游动物丰度平面分布Fig.3 Horizontal distribution of zooplankton biomass during summer and winter

2.3 渤海、北黄海物种多样性

两季香农-威纳指数平面分布见图4。夏季所有站位的平均香农威纳多样性指数(H′=2.78)略高于冬季(H′=2.36)。并且，渤海夏冬两季的平均香农威纳多样性指数分别为3.00和2.60，北黄海分别为2.64和2.23。对数据进行比较发现整个调查海域，浮游动物多样性指数呈现夏季高、冬季低与渤海高、北黄海低的特点。

2.4 浮游动物群落聚类分析

夏季浮游动物丰度聚类结果显示(见图5)，在61%相似度时，主要分为3个群落，分别为黄河口群落、黄河口以外渤海群落和北黄海群落(见图6A)。而MDS分析得出stress=0.13，具有一定的解释意义。冬季结果显示，在50%相似度时，主要分为2个群落，分别为渤海黄河口群落和渤海中东部-北黄海群落(见图6B)。MDS分析得出stress=0.07，具有一定的解释意义。

2.5 浮游动物群落结构与环境因子关系

浮游动物群落结构与环境因子的相关性分析(见表2)表明：夏季，浮游动物丰度与温度和叶绿素a浓度呈显著正相关，相关系数分别为0.447(P<0.05)和0.445(P<0.05)；丰度与盐度呈极显著负相关，与浊度呈极显著正相关，相关系数分别为-0.591(P<0.01)和0.661(P<0.01)。冬季，生物量和丰度分别与浊度呈显著正相关，相关系数分别为0.604(P<0.05)和0.631(P<0.05)，而与温度、盐度和叶绿素a浓度相关性不显著(P>0.05)。由表2可知，浊度和盐度是影响浮游动物群落结构的主要环境因素。

图4 夏、冬两季浮游动物香农-威纳指数平面分布Fig.4 Horizontal distribution of zooplankton Shannon-Weiner index during summer and winter

(A: 夏季；B: 冬季 A: Summer; B: Winter)图5 夏、冬两季CLUSTER聚类与MDS标序结果Fig.5 Results of CLUSTER and MDS during summer and winter

图6 夏、冬两季各CLUSTER聚落地理分布Fig.6 Geographical distribution of each CLUSTER group during summer and winter

环境因子Environmental factors相关系数Correlation coefficient夏季 Summer冬季 Winter生物量 Biomass丰度Abundance多样性Diversity生物量Biomass丰度Abundance多样性Diversity温度Temperature0.2560.447*0.115-0.361-0.128-0.419盐度Salinity- 0.306-0.591**-0.1480.0350.082-0.172叶绿素a Chl-a0.2660.445*0.1050-0.141-0.302浊度Turbidity0.426 0.661**-0.1780.604*0.631*0.148

注：*代表该值在P<0.05所对应的两个变量之间具有显著相关性，**代表在P<0.01所对应的两个变量之间具有极显著相关性。

Note: Data with*mean significant differences between two variables (P<0.05 ), data with**mean extremer significant differents between two variables (P<0.01).

3 讨论

3.1 渤海、北黄海浮游动物群落结构的时空变化

本次调查共鉴定出了81种/类浮游动物，分属于14个大类。其中，桡足类种类最多，为主要优势类群。毕洪生[14]发现，在1959年，桡足类是渤海浮游动物的主要构成种类，张武昌[15]指出在1998—1999年桡足类占渤海浮游动物群落的主要地位。姜会超[16]在调查2009—2010年渤海莱州湾海域浮游动物群落时也报道过桡足类的绝对优势。上述都与本文结果一致。另外，本文还发现，从时间尺度分析，调查海区浮游动物种类数夏季高于冬季；从空间尺度分析，夏季渤海海域种类数高于北黄海；而在冬季渤海却低于北黄海。有研究表明，夏季水温适宜，有利于浮游动物生长繁殖，浮游动物种类丰富；冬季水温较低，种类数则明显下降[17]。

优势种方面，渤海与北黄海两个调查海域中，夏冬两季共同优势种有6种，包括中华哲水蚤、小拟哲水蚤、拟长腹剑水蚤、强壮箭虫、桡足类无节幼虫和桡足幼体，这与近年来国内学者对本海域浮游动物优势种调查结果相似。马静等[8]报道 2007 年夏季黄河口邻近海域浮游动物优势种为小拟哲水蚤、中华哲水蚤、强壮箭虫、双刺纺锤水蚤、柱头幼虫；而范凯等[18]也有相似的结果。同时，本研究发现调查海域两个季节优势种无显著交替变化，只是优势度变化较大，夏季，水温较高，营养丰富，浮游动物物种多样性上升，优势种集中度明显下降，而冬季，水温较低，浮游动物优势种集中度回升。而朱延忠[19]和董志军等[5]分别研究了北黄海和黄河口及邻近海域的浮游动物优势种，且所得结果与本文一致。

调查发现，渤海-北黄海海域浮游动物生物量、丰度与多样性指数均表现出明显的时空变化特征。在时间尺度上：浮游动物生物量、丰度与香农-威纳指数均为夏季高于冬季，朱延忠[19]对北黄海浮游动物群落结构的调查中发现了相同的结果。原因可能是夏季降水增多，大量沿岸流注入渤海与北黄海，给海区带来大量营养盐，利于浮游动物生长繁殖[20]，而在冬季，在强大的季风影响下，上下层海水搅拌剧烈，行成低温高盐水团，浮游动物生长繁殖受到抑制[4]，另外，中华哲水蚤和强壮箭虫等优势种类丰度的季节变化也是造成这种差异的原因之一[21]。而且夏季适宜的水温使浮游动物种类数较冬季更高，而夏季渤海海域出现大量的水螅水母类，是香农-威纳指数夏季高于冬季的原因之一。

在空间尺度上，夏季生物量、丰度与香农-威纳指数均为渤海高于北黄海，而冬季生物量和丰度为北黄海较高于渤海，香农-威纳指数为渤海高于北黄海。夏季渤海大中型浮游动物及夜光虫丰度显著高于北黄海(中华哲水蚤渤海显著低于北黄海)，并出现大量水螅水母类，导致夏季渤海生物量与丰度较北黄海更高。冬季两个海区均很少出现夜光虫与水螅水母类，北黄海优势种丰度比渤海更高，使冬季北黄海生物量和丰度高于渤海。另外，董志军等[5]也指出，由于中华哲水蚤、拟长腹剑水蚤和小拟哲水蚤等优势种在北黄海水域密集分布，进而导致香农-威纳指数比渤海更低，这与本研究结果一致。

3.2 夏、冬两季浮游动物聚类分析

根据聚类分析结果(见图5)，结合地理位置、环境因子等因素，夏季将研究水域划分为3个群落(见图6A)：群落Ⅰ位于黄河口水域，该水域夏季受黄河口冲淡水影响剧烈，种类组成丰富，物种多样性较高[8]，但总丰度极低。群落Ⅱ位于黄河口以外渤海水域，受黄河冲淡水和黄海混合水的影响[22]，营养丰富，因此适合浮游动物生长繁殖，丰度、生物量和物种多样性较高。群落Ⅲ位于北黄海水域，受北黄海冷水团影响[2]，水温较低，浮游动物丰度、生物量和物种多样性均比渤海水域更低。马静等[8]发现，夏季黄河口及邻近水域受黄海海流影响不显著，高盐种出现的种类和数量均较少，浮游动物种类组成以广盐种和低盐种为主；而本文仅在渤海西部B50站位发现黄海高盐代表种细足法虫戎(Parathemistogracilipes)，这与上述发现一致。冬季将研究水域划分为2个群落(见图6B)：群落Ⅰ位于黄河口及邻近水域，群落Ⅱ位于渤海中东部及北黄海水域。冬季黄河入海径流量显著减少，黄河口及邻近水域受到冲淡水影响，而渤海中东部等水域受其影响微弱[23]。在北黄海多个站位发现高盐种墨氏胸刺水蚤，而在渤海未发现，说明冬季北黄海海流对渤海的影响不显著。

3.3 浮游动物群落结构与环境因子的关系

浮游动物种类组成和群落结构特征与水温、盐度、叶绿素a浓度和浊度等环境因子密切相关。生物量、丰度和香农-威纳指数与环境因子的相关性分析结果：夏季，浮游动物丰度与盐度和浊度呈极显著相关；冬季，生物量和丰度与浊度呈显著相关。这表明，温度、盐度、叶绿素a和浊度是影响渤海-北黄海水域浮游动物群落结构的主要环境因子。

3.3.1 温度、盐度和叶绿素a国内外多名学者已发现浮游动物群落结构与温度、盐度和叶绿素a浓度显著相关，例如：Dong Sun等[24]研究证明西太平洋160°E的浮游动物生物量与表层温度、盐度呈显著负相关；王晓等[25]提出与夏季南黄海浮游动物生物量、丰度显著相关的因子是表底水温、底盐和叶绿素；Gao等[26]对长江口及邻近水域浮游动物群落研究表明，盐度是影响长江口浮游动物群落特征最重要的环境因子。Mouny等[27]对英吉利海峡塞纳河口的研究进一步表明，在河口水域盐度是影响浮游动物分布最重要的环境因子之一。李浩然等[4]指出影响莱州湾东部近岸水域浮游动物群落结构的主要环境因子为温度和盐度。这都与本文结果相似。另外，本文发现夏季温度、盐度和叶绿素a与丰度有显著相关性，而冬季相关性不显著，徐东会等[23]在对渤海中部浮游动物研究中也发现了相似的结果。

3.3.2 浊度 关于浮游动物群落结构与浊度相关性的研究较少。黄河携带大量泥沙进入渤海，而渤海水体极浅，颗粒物易受海流和海浪影响而悬浮与海水中，从而导致渤海水域浊度受颗粒物影响显著，浊度较高。本文发现夏、冬两季浮游动物丰度均与浊度呈显著正相关(其中夏季极显著)，Bianca Salvador等[28]猜测巴拉那瓜湾浮游动物丰度极高，可能是其周围“最大浊度区”阻碍浮游动物运动并将其聚集在高浊度区的结果。而由于渤海夏季浊度高于冬季，导致夏季浮游动物丰度与浊度的相关性比冬季更显著。另一方面，本研究猜测，研究海域浮游动物密度对浊度的贡献较显著，夏季浮游动物丰度远高于冬季，所以对浊度的贡献率更高，导致与浊度的相关性更显著。值得一提的是，若上述假设成立，某些对浮游动物指标精确度要求较低的调查可以考虑是否使用浊度数据来估计浮游动物丰度。