火龙果的功能及作用机制研究进展

(河北农业大学理工学院,河北沧州 061100)

火龙果原产于美洲地区,在北美、中美、南美[1]等地有大量种植,后被引入其他热带以及亚热带等地区[2],我国很多省区也有种植[3]。火龙果属于仙人掌科(Cactaceae),其营养成分丰富,不但含有葡萄糖、果胶、半纤维素等碳水化合物[4];还含有饱和脂肪酸(如花生酸、硬脂酸、棕榈酸)、单不饱和脂肪酸(油酸、棕榈油酸、顺-11-十八碳烯酸)以及多不饱和脂肪酸(亚油酸、亚麻酸)[5];另外,火龙果还富含植物性蛋白及氨基酸[6],维生素E、维生素C、肌醇以及铁、镁、锌等物质[7-9]。随着火龙果的营养价值不断被人们认知,销量增加的同时,食用方法也变得多样化。目前,火龙果主要以鲜食为主,在果酒[10]、果醋[11]、果脯[12]、复合果酱[13]等深加工领域中的应用已有报道,另外,汪文忠等[14]研究发现,将其添加到面制品中可提升面制品的营养价值。

火龙果所含有的功能性成分除具有较高的营养价值外[15],还表现出多样的生理生化活性,在抗氧化[16]、抗增殖[17]、抗微生物[18]、降血脂[19]、降血糖[20]等方面均可发挥重要作用。并对护肝[21]、排铅[22]、减肥[23]、改善孕妇贫血[24]等也有一定的辅助作用。

火龙果的营养价值丰富,功能颇多,少有文章对其这些方面进行详细描述,本文则总结概述了火龙果的生理生化功能及其作用机制,以期为相关功能性食品及药品的开发提供资料,为深入挖掘其潜在性的价值奠定基础,同时也为糖尿病、心血管疾病、肥胖等慢性疾病的预防和改善,以及抑癌、灭菌抗炎等方面提供新的思路。

1 特征性成分

1.1 甜菜色素

甜菜色素是一类水溶性色素,有两种存在形式:甜菜红素(紫红色)和甜菜黄素(橙黄色)[25]。火龙果中甜菜色素含量丰富,本文主要叙述Hylocereus. sp和Stenocereus.spp两大属火龙果中的甜菜色素。其含量因品种、提取方法以及提取部位等因素而不同。

Hylocereus polyrhizus属的红火龙果,Rodriguez等人运用分光光度法测得新鲜果皮、果肉中甜菜色素含量分别为30.18±3.01、42.71±2.48 mg/100 g[26],Nurul Shazini Ramli等使用同样方法测得经喷雾干燥后的果皮、果肉中甜菜红素含量分别为18.67±0.50、82.79±0.55 mg/100 g。并采用铁还原抗氧化剂功效测定方法(FRAP)测定其抗氧化能力,得出果皮、果肉的FRAP值分别为620±54.08、255±86.49 μmol Fe2+/g[27]。这种生态型的火龙果富含甜菜红素,果皮和果肉均有检出,果肉中的含量突出,Hylocereus polyrhizus是继甜菜和苋菜之后第三个富含甜菜色素的物种[28]。样品经喷雾干燥处理后从果肉中提取的甜菜红素量较鲜样提取量有所升高,也可能与提取工艺有一定的关系。

Stenocereus.spp属的火龙果,María Guadalupe Perez-Loredo等[29]采用超声波技术,从Stenocereus stellatus品种红火龙果的干置果肉中提取甜菜色素480.3 mg/100 g。Juan A. Rodríguez-Sánchez等人测得Stenocereus pruinosu品种的黄火龙果中甜菜色素含量为234.59 mg/100 g,其中甜菜黄素占到89%,它的Folin-Ciocalteu还原能力和抗自由基能力分别为7.3 mg没食子酸当量(GAE)/g和48.8 μmolTrolox当量/g[30]。Leticia García-Cruz课题组对Stenocereus属研究较为全面,同样也是使用分光光度法对比分析Stenocereus stellatus和Stenocereus pruinosus两种不同生态型火龙果中的甜菜色素含量,得到红色果肉Stenocereus stellatus火龙果(SsR)、白色果肉Stenocereus stellatus火龙果(SsW)、红色果肉 Stenocereus pruinosus火龙果(SpR)和橘色的果肉Stenocereus pruinosus火龙果(SpO)总甜菜色素的含量分别为57.13±6.69、0.78±0.20、55.99±6.51、42.46±4.84 mg/100 g。比较发现Stenocereus stellatus品种红火龙果(SsR)甜菜色素含量最为丰富,红色果肉的火龙果即红火龙果中甜菜色素的量普遍较高,白色果肉含量最少,这便是它呈现白色的原因。进一步研究中采用高效液相色谱技术(HPLC)对甜菜色素进行定性定量分析,发现红火龙果(SpR、SsR)中甜菜红素较多,每克样品(干重)的含量范围为16.51±0.70～542.34±13.53 mg/100 g,SpR的含量最高;甜菜黄素在Stenocereus spp属中最为丰富,每克样品(干重)的含量范围在1770.67±112.81～2205.35±32.91 mg/100 g之间,虽然SpR、SsR果实呈紫红色、品红色,但甜菜黄素与甜菜红素的含量比值却分别为8.8和3.26,SpO甜菜黄素最为丰富,两者比值高达136.07[31-32]。

本文只介绍了市场上较为常见的Hylocereus sp和Stenocereus.spp两大属火龙果中的几个品种,其甜菜色素含量虽然不及甜菜根(甜菜色素3976±98 mg/100 g)[33],但在仙人掌科水果中其含量是最为丰富的[31],并且这种天然色素对人类健康没有危害[34]。

1.2 多酚类化合物

火龙果中酚类化合物含量丰富,Cristiane Andréa de Lima[35]等测得Hylocereus.costaricensis品种火龙果果实中总多酚化合物的平均值为23.15 mg GAE/100 g,果实基部含量最高,达24.71 mg GAE/100 g,Hylocereus.undatus含量略少于前者,其平均值为17.28 mg GAE/100 g。Li-chen Wu等人对Hylocereus polyrhizus种新鲜红火龙果果肉和果皮中的多酚类化合物提取定量,两者含量分别是42.4±0.04、39.7±5.39 mg GAE/100 g[17]。果肉与果皮中多酚化合物含量相近,只是果皮不作为食用部分常被当做废料处理掉,其价值往往被忽略。Ow Phui San Rebecca等测量红火龙果(Hylocereus polyrhizus)提取物(干重)中总多酚化合物的量为86.10 mg GAE/0.50 g[36]。Hylocereus polyrhizus品种红火龙果不但含有丰富的甜菜色素,其酚类化合物含量相比于其他两个品种也具有明显的优势,文献报道数目较多,关注度相对较高。

Leticia Garcia-Cruz等研究了Stenocereus pruinosus品种SpR和SpO两个生态型的火龙果,其总可溶性酚的含量分别为1.6、1.2 mg GAE/g(新鲜样品)。运用总抗氧化能力检测技术(2,2′-连氮基-双(3-乙基苯并噻唑啉-6-磺酸)ABTS法)测得,SpR和SpO鲜果肉抗氧化能力值分别为1090.6、735.4 mumol Trolox当量/g,两者的氧自由基吸收能力(ORAC)值分别是7.84、5.16 mumol Trolox当量/g[37]。María Guadalupe Perez-Loredo等先采用超声波技术对红火龙果(Stenocereus stellatus)进行预处理,最大化地从干果肉中获得总酚类化合物804.5 mg GAE/100 g,并测出干果肉的抗氧化值4925.7 mg Trolox当量/100 g,将测得结果进行方差和主成分分析得出其抗氧化能力与总酚类化合物的含量相关[29]。Leticia García-Cruz等运用福林-西奥卡特(Folin-Ciocalteu)方法对Stenocereus spp种属火龙果中总可溶性酚含量进行测定,发现SsR含量最高(707.7±90.6 mg/kg),其次为SpR(535.9±69.8 mg/kg)和SpO(421.6±69.7 mg/kg),含量最少的是SsW(351.6±42.7 mg/kg)。ABTS方法检测结果SsR果肉中的抗氧化活性最高(6.68±0.72 mmol/kg),SpR次之(4.91±0.28 mmol/kg),SpO(3.46±0.47 mmol/kg)和SsW(2.93±0.43 mmol/kg)较低[31]。红火龙果中酚类化合物含量普遍较高,SsR火龙果不但含有丰富的甜菜色素,其酚类化合物的含量较其他三者也是最多的,抗氧化能力亦是如此。

火龙果的品种、种植环境气候、栽植条件等因素都影响着火龙果内成分、含量以及成分间的浓度比例,进而形成了生态型多样化,营养价值不同的火龙果。而最终成分含量检测结果也与样品的前处理、提取方法与部位还有检测技术有一定关系。火龙果中两大重要的有效活性成分甜菜色素、酚类物质是其发挥生理代谢作用的关键所在。

2 主要功能及作用机制

2.1 抗氧化性能和机理

火龙果中主要的抗氧化成分是甜菜色素和酚类物质,它们在人体内主要的作用机制为清除自由基、诱导内源性抗氧化防御系统[38]以及螯合过渡金属,通过以上反应来发挥抗氧化作用。物质本身的结构、含量以及处理条件等对其抗氧化能力均有一定的影响。除了以上两种主要抗氧化成分以外,火龙果中的β-胡萝卜素、原花青素、果皮中的一种碱性耐热蛋白酶等物质同样发挥着一定的抗氧化作用。

自由基是一类具有较高反应活性的化学物质,很不稳定,过剩的自由基会对生物膜、细胞内蛋白质、核酸等造成损伤。清除生物体内多余自由基显得尤为重要[39]。

图1 甜菜红色素成分化学结构Fig.1 Chemical structure of betacyanins component

2.1.1 甜菜色素的抗氧化活性 Tuba Esatbeyoglu等[38]采用电子自旋共振(ESR)与自旋捕获技术检测出甜菜红素的主要成分甜菜苷(Betanin)可有效地清除1,1-二苯基-2-三硝基苯肼(DPPH)自由基、加尔万氧基自由基、羟基自由基以及超氧化物自由基,清除效果与甜菜苷的含量呈正相关。进一步的彗星试验得出,甜菜苷还可阻止H2O2诱导的氧化损伤,保护DNA免受活性氧、活性氮的影响。Luisa Tesoriere等[40]研究发现,志愿者食用含有甜菜色素的刺梨后,甜菜苷进人体红细胞并可有效抵抗过氧化氢异丙苯(CumOOH)诱导的溶血反应,起到保护红细胞的作用。Junsei Taira等[41]还发现了甜菜红素对氢过氧自由基、NO、氮自由基的清除作用,其中的甜菜苷配基(Betanidin)对后两种自由基有明显的增强清除作用,且低浓度(25～100 nmol/L)的甜菜红素可抑制氢过氧自由基的产生,其还可有效控制NO以及氮自由基的氧化反应,从而保护细胞和DNA,免受氧化损伤;其在2.5～20 μmol/L浓度范围可阻止氮自由基及相关中间产物氧化生成亚硝酸盐,减少有害物质对身体的伤害,降低炎症反应、动脉粥样硬化以及癌症的风险。

甜菜色素清除自由基的能力与其本身的结构有关,Junsei Taira等[41]研究认为连有儿茶酚基团的甜菜色素清除能力显著,因此含有邻苯二酚基团的一种色素成分Betanidin(10.70±0.01 mol Trolox当量活性/mol化合物)相对于另外两种成分Betanin和丙二酰甜菜碱(Phyllocactin)(3.31±0.14、2.83±0.01 mol Trolox当量/mol化合物)具有更强的清除效果(图1[29])。Fernando Gandía-Herrero等[42]同样发现甜菜黄素结构中含有酚羟基其抗氧化活性会显著增强,且带有两个酚羟基的纯化合物其ABTS·+测定分析中trolox等效抗氧化能力值(TEAC)可达到5.8±0.2。另外,甜菜红素中一种重要的抗氧化成分5-O-β-D-葡萄糖,其结构中的胺基和酚基基团是良好的电子供体,是其发挥抗氧化作用的关键所在[43]。

Tuba Esatbeyoglu等[38]进行双荧光素酶报告基因检测,得出甜菜苷可反式激活抗氧化防御系统中的关键因子Nrf2,Nrf2能够促进对氧磷酯酶1(PON1)、血红素加氧酶1(HO-1)、抗氧化剂—谷胱甘肽(GSH)、二相酶以及其他相关抗氧化物质的表达。细胞培养模型试验显示甜菜苷也可直接反式激活抗氧化酶PON1,进而有效抑制低密度脂蛋白(LDL)的氧化。HO-1是血红素分解代谢途径中的限速酶,甜菜苷通过诱导产生HO-1,催化血红素分解转化为内源性的抗氧化剂-胆红素,低浓度范围的HO-1还可抑制脂质过氧化,通过这些反应来发挥抗氧化作用[44-45]。

甜菜色素主要通过清除过剩的自由基,控制有害自由基的产生,反式激活抗氧化防御系统中相关因子,阻止氧化损伤、过氧化反应、溶血反应等,来发挥抗氧化作用。不同色素成分具有不同的结构,其抗氧化能力也不尽相同,其中的Betanidin成分就是由于它本身带有邻苯二酚基团,才具有较高的清除能力,因此结构中酚羟基的存在与否、存在数目以及连接方式均是影响其抗氧化能力的重要因素。

2.1.2 多酚类化合物的抗氧化活性 多酚类化合物的抗氧化性能也很突出。Nurul Shazini Ramli等[27]提取火龙果果皮和果肉中的总酚、总黄酮、甜菜色素分别进行还原力和清除自由基的检测实验,三者含量与测试项目相关性如下:0.990、0.810;0.890、0.549;0.381、0.382,比较发现酚类化合物的含量与抗氧化作用的相关性最大。对第一部分所述的酚类化合物、甜菜色素含量与抗氧化性比较分析,发现SpR和SsR的甜菜色素含量相近,但后者的抗氧化活性更为突出,其酚类化合物含量也是明显高于前者,酚类化合物含量减少相应抗氧化能力值也降低,因此认为酚类化合物的抗氧化性能更为显著。酚类化合物可通过提供电子形成稳定的自由基中间体来发挥抗氧化作用,而黄酮类物质则是与自由基结合来达到清除效果,还可以与一些过渡金属螯合来发挥抗氧化活性[46]。Yi-Zhong Cai等[47]研究表明,多酚类物质的自身结构与清除能力也有一定关系,即羟基化、甲氧基化、糖基化等的结构差异对清除自由基有很大的影响,具有邻二羟基结构的多酚类物质清除活性最高。Xiaoan Li等发现,火龙果的处理方式和温度可通过影响酚类物质含量而影响其抗氧化活性,在储存初期切割可诱导活性氧(ROS)的产生,这种ROS可作为信号分子促进酚类物质的合成与积累,抗氧化活性随之升高,这种伤害性应激在提高火龙果多酚类物质含量、增强抗氧活性方面不失为一种优良的选择[48],在一定温度范围内(5、10、15 ℃),较高的温度也有利于酚类物质的积累,进而增强其抗氧化活性[49]。

多酚类物质相比于甜菜色素具有更强的抗氧化性能。其主要的作用机制同样是清除自由基,只是其作用方式中的中和多余自由基、螯合过渡金属,与甜菜色素有所不同。物质的结构差异和火龙果的处理条件都会对其抗氧化能力产生影响。

2.1.3 其他物质的抗氧化活性 火龙果中的一些其他的成分也具有抗氧化作用。黎海利等[50]研究表明,红火龙果(Hylocereus undatus)果肉中的β-胡萝卜素(114.95 mg/kg)对DPPH自由基、超氧阴离子自由基以及羟基自由基均具有一定的清除作用,且清除效果与提取液的浓度呈正相关(R2分别为0.9816、0.9080、0.8268)。火龙果中还含有花青素(27.50±1.61 mg/g)[51]以及原花青素[52],刘国安等[53]研究表明,原花青素对N,N-二甲基-对苯二胺阳离子自由基(DMPD·+)有很好的清除效果,这种天然抗氧化剂可保护蛋白质免受2,2-偶氮二(2-脒基丙烷)二盐酸盐(AAPH)的氧化降解,还可抑制H2O2诱导的星形胶质细胞氧化受损,并且对人外周血淋巴细胞的DNA具有保护作用。Mehrnoush Amid等[54]在果皮中发现了一种碱性耐热蛋白酶,进一步研究表明,其在氧化剂作用下十分稳定,并且与表面活性剂、抑制剂、螯合剂共存时未有变化,这种抗氧化活性物质在生物、化学等领域具有十分重要的研究价值。

火龙果中的β-胡萝卜素、花青素、原花青素、碱性耐热蛋白酶等抗氧化活性物质,也是通过清除自由基,阻止氧化受损,保护细胞内大分子物质等来发挥抗氧化性能。

2.2 抗癌性能和机理

火龙果具有良好的抗癌活性,果皮与果肉中的生物活性物质起到了关键作用,这些物质主要通过扰乱细胞周期、诱导细胞凋亡,控制相关基因的表达来抑制癌细胞的恶性增殖。

火龙果总提取物(PE)具有一定的抗癌活性。Deborah de Almeida Bauer Guimarães等[51]研究了PE对乳腺癌细胞系(MCF-7)的作用,PE可通过延长G0/G1阶段,缩短G2/M阶段,干扰细胞正常周期来抑制MCF-7(ER+)的增殖,也可直接诱导其凋亡。另外,PE还可抑制乳腺癌1号基因(BRCA1)、2号基因(BRCA2)及同种型孕酮受体A、B(PRAB)基因的表达,来阻止癌细胞恶性增殖并诱导DNA过度损伤的细胞自行凋亡。除此之外,在PE的作用下,雌激素受体α(ERα)表达降低,进而减少了雌激素对癌细胞的促生长作用,PE还可直接抑制MCF-7增殖来降低乳腺癌的发生概率。火龙果中的活性物质是其发挥抗癌作用的关键。Lichen Wu等[17]研究了红火龙果果皮和果肉提取物的抗癌效果,将其分别作用于B16F10黑色素瘤细胞,瘤细胞的生长均受到明显抑制,且果皮提取物(果皮EC50:25.0 μg)的抑制效果强于果肉。Hui Luo等[55]对果皮提取液(Hylocereus.undatus、Hylocereus.polyrhizus)做进一步研究,发现其对人前列腺癌细胞系(PC3)、人乳腺癌细胞系(Bcap-37)和人胃癌细胞系(MGC-803)同样具有抑制作用,与Hylocereus.undatus(对三种癌细胞抑制率:60.7%、62.4%、55.2%)相比,Hylocereus.polyrhizus(67.3%、63.5%、78.9%)种属的果皮提取液抑制效果较强,深入研究发现,提取液中的β-香树素(β-Amyrin)、β-谷甾醇(β-Sitosterol)、豆甾-4-烯-3-酮(Stigmast-4-en-3-one)这三种物质在抗增殖方面发挥了重要作用,其中的豆甾-4-烯-3-酮对PC3抑制效果明显,而β-谷甾醇对Bcap-37和MGC-803抑制作用最为显著。火龙果果皮与果肉的组分有一定差异,不同品种所含的成分和含量也有所不同,这些都是其抗氧化能力差异化的原因。Xuelian Bai等[52]采用P41微波辅助方法提取果皮中多酚类化合物,生物活性测定结果表明,多酚类物质对肺癌A549细胞有显著的抑制作用,其中的(-)-表儿茶素((-)-epicatechin)抑制效果最强,IC50值达3.34 μmol/L。Devalraju Sreekanth等[56]探究结果显示,甜菜苷可影响人类慢性骨髓性白血病细胞系—K562的细胞周期,减弱其增殖,同时促进线粒体释放细胞色素C,使其进入细胞质来诱导K562细胞凋亡。除了果皮和果肉外,火龙果籽也表现出一定的抗癌活性,许凤等[57]将火龙果(Hylocereus Polyrhizus)籽油提取物分别作用于人体结肠癌细胞(HT-29)和人体肝癌细胞(HepG-2)研究其抗增殖性,随着籽油作用量(1、3、5 mg/mL)增加,其对以上两种癌细胞的抑制率呈上升趋势(35.47%、46.11%、53.78%;24.76%、38.92%、48.18%),且对HT-29的抑制作用更加显著,作为主要成分的脂肪酸在抗增殖反应中发挥了重要作用。由此可见火龙果在抗癌剂制备上具有很大的研究价值。

2.3 抗菌性能和机理

火龙果中的多酚类化合物、甜菜色素以及多糖成分均具有抑制微生物生长的功能。Gian Carlo Tenore等[18]分馏提取出红火龙果(Hylocereus polyrhizus)中多酚类物质作用于几种食品腐败菌、霉菌和酵母菌以及人类常见致病菌,结果显示,提取物对这些微生物的生长均有一定的抑制作用,且第一、二级分馏组分抑菌力最强,有些堪比抑菌剂,值得一提的是多酚类物质对革兰氏阳性菌抑制效果最佳,这在其他果蔬中是很少见的。符莎露等[58]对其抗菌机制进行分析,得出多酚可通过扰乱细菌ATP的合成过程,影响其能量代谢;破坏生物膜结构;干扰细菌内大分子物质的合成以及阻塞外膜孔蛋白影响细菌与外界物质的交换来发挥抑菌作用。

除多酚外,学者们对火龙果中其他物质的抗菌性进行了研究,熊建文等[59]发现,火龙果中的多糖对大肠杆菌有着很好的抑制效果,最小抑制浓度为5 mg/mL,其次是金黄色葡萄球菌(10 mg/mL)、啤酒酵母(20 mg/mL)、黑曲霉(30 mg/mL)。Yi Yi Yong等[60]运用微量肉汤稀释法测定火龙果提取物的抗菌活性,发现其抑菌作用受储存条件影响而有所不同,与刚采摘的火龙果(最小抑制浓度(MIC值):50000～>50000 μg/mL)相比,4 ℃下储存6 d后(MIC值:3130～6250 μg/mL)火龙果提取物对微生物抑制作用增强,检测到甜菜红素含量由开始的0.38 g/kg增至0.63±0.04 g/kg(增加了57.2%),期间甜菜红素随着条件变化而再生,其含量增加使得抗菌活性增强,甜菜红素主要是通过改变细菌细胞膜的通透性,影响细胞内pH梯度,使其失去平衡,降低ATP水平并损伤质子驱动力,最终引起细菌细胞凋亡。适宜的储存条件可通过增加抗菌成分甜菜红素的含量来提升火龙果的抗菌性能,这为抗菌物质的研究提供了资料。

成分不同其抗菌机制略有差异,多酚类物质通过影响细菌的供能、物质运输和生物膜结构来抑制微生物的生长。甜菜色素是改变生物膜通透性来影响能量供应来达到抑菌目的,机理与多酚类似。多糖成分也具有抗菌效果,其机制现在还没有相关报道。

2.4 抗炎性能和机理

炎症是由致炎因子引起的一种机体反应,易引起各组织、器官中细胞损伤、变性、坏死等有害反应的发生。炎症反应可引发皮肤性疾病、呼吸系统疾病[61]、肾脏系统疾病[62]、心脑血管疾病、糖尿病慢性并发症[63]等多种疾病,会对机体造成不同程度的损伤。火龙果中不同物质其抗炎机理不同。Pedro J. Vidal等[64]发现天然的甜菜色素可使参与炎症反应的脂加氧酶(LOX)和环氧合酶(COX)失去活性,即甜菜色素可以和COX的活性部位Tyr-385、Ser-530以及LOX活性中心相应的氨基酸相互作用,来影响这两种酶的催化活性,导致炎症反应受阻。而Dulce C. Macias-Ceja等[65]研究火龙果乙醇提取物中的多酚和脂肪酸时发现,其可显著降低促进炎症反应中髓过氧化物酶(MPO)的活性,抑制核NF-κβ蛋白水平和促炎性分子的表达以及Iκβ-α的降解,从而减轻炎症反应所引发的组织损伤,预防结肠炎的发生。

2.5 对糖尿病和代谢综合征的影响和相关机理

代谢综合征是指人体的营养物质代谢过程发生紊乱,临床主要表现有糖耐量、血压异常,血脂、血粘稠度、血尿酸水平升高,肥胖,高胰岛素血症,高脂肪肝等,每种病症并不是孤立的,具有一定关联性[66]。

火龙果中含有丰富的多酚类物质、纤维、甜菜色素以及抗坏血酸等抗氧化剂成分[15],对糖尿病及代谢综合征有重要的调节作用。

在2010年,Kolla R. L. Anand Swarup等[67]研究了火龙果(Hylocereus undatus)提取物对糖尿病心血管并发症的影响,结果得出,其中的抗氧化性成分可显著增强实验动物机体的抗氧化防御能力,抑制氧化应激,避免由高血糖引发的主动脉损伤并降低其僵硬程度。Nurul Shazini Ramli等[68]对红火龙果(Hylocereus polyrhizus)果汁在饮食诱导的代谢综合症方面进行研究,发现其具有保护主动脉免受氧化损伤,降低心脏的僵硬度,减缓代谢综合征导致的肝脏、肾脏损伤,改善糖尿病等重要作用。同时,Alireza Omidizadeh等[69]深入研究发现其中的抗氧化剂、多酚类物质和可溶性膳食纤维可缓解胰岛素抵抗,并对高甘油三脂血症和动脉粥样硬化也有一定的防治效果,研究还得出了热处理可以改变火龙果中生物活性成分含量,选择合适的加工方法有助于更好地发挥火龙果药理作用。2016年,宋海昭课题组得出同样结论,白火龙果(Hylocereus undatus)果汁可以提升胰岛素敏感性,分析发现其中的甜菜红素具有改善糖耐量异常的作用,从而有效地减轻了胰岛素抵抗[21,70]。另外,甜菜红素还可通过调节肠道微生物种群来减轻胰岛素抵抗,其机理是促进肠道内具有调节黏液厚度并能维持肠道屏障完整性功能的嗜黏蛋白阿克曼氏菌(拟杆菌门类)数量增加,从而减少糖分的吸收来降低血糖,改善胰岛素抵抗[71-72]。

火龙果中含有槲皮素(180.5 mg/kg)[52],Sunil K. Panchal等[73]通过大鼠实验研究得出,槲皮素可减少相关的氧化应激以及炎症反应,改善代谢综合征,具体的表现是使心血管重塑,减轻腹部肥胖,并使非酒精性脂肪肝病症得到缓解。2017年,Nalinee Poolsup等[20]对红火龙果(Hylocereus polyrhizus、Hylocereus costaricensis)降糖作用的临床试验数据进行分析,得出的结论是其可显著降低初期糖尿病患者的空腹血糖(平均差:-15.1 mg/dL),对Ⅱ型糖尿病作用不明显,动物实验有表明是其中的活性成分通过再生胰腺β细胞并减轻成纤维细胞因子21(FGF-21)抵抗来发挥抗糖尿病作用。

火龙果中的甜菜色素以及酚类化合物等活性成分主要通过降低胰岛素抵抗、调节肠道微生物种群来发挥对糖尿病的预防与控制作用,又通过增强机体抗氧化防御系统来改善相关代谢综合征。火龙果的研究前景相当可观。

2.6 改善心血管疾病和相关机理

高血脂、高血压、冠心病等均属于心血管疾病的范畴,与动脉硬化有很大的联系。高脂血症一般由血胆固醇或甘油三酯升高而引发,导致血管阻塞,形成血栓,引发动脉粥样硬化等疾病。高脂血症主要有高胆固醇血症、高甘油三脂血症、混合型高脂血症三大类。Halimah Abdullah Sani等[74]评估了火龙果(Hylocereus polyrhizus)果皮和果肉提取物对高胆固醇血症大鼠体内血清总胆固醇(TC)和甘油三酯(TG)的影响,结果显示这两种提取物对血清中TC的降低效果很明显(51.36%、43.53%,P<0.05),TG降低程度较少(42.98%、38.0%),分析认为这可能是促进胆汁酸排泄的结果。陈冠林等[19]进一步研究了红火龙果果皮中甜菜红素对高脂血症大鼠的影响,发现其可促进胆固醇代谢,升高高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)水平,降低低密度脂蛋白胆固醇(LDL-C)水平,从而减少血清中的TC、TG,由此证明了甜菜红素对改善高脂血症缓解动脉粥样硬化很有帮助。

LDL被氧化后成为氧化修饰的低密度脂蛋白(OX-LDL),而OX-LDL过量时,它所携带的胆固醇会附着在动脉壁上,长久的积存易引起动脉硬化以及相关心血管疾病的发生。Mario Allegra等[75]研究了甜菜苷对LDL氧化的影响,发现其可抑制由MPO与亚硝酸盐相互作用所引起的LDL氧化,还可清除二氧化氮自由基引发剂和脂过氧自由基,避免自由基对LDL的氧化损伤,抑制OX-LDL的生成,进而使TC含量下降,降低心血管疾病的发生风险。

由肾疾病引起的血压增高称为肾性高血压,其中一个常见病因是肾动脉病变导致其狭窄,使肾的血流量降低,肾素-血管紧张素-醛固酮系统(RAAS)被激活,持续激活后便引发高血压,火龙果中的有效物质对此具有改善作用。蒙雪芳等[76]将红火龙果果原汁(RPJ)作用于患肾性高血压大鼠进行试验,结果得出,RPJ可通过降低心肌及肾脏血管紧张素Ⅱ(AngⅡ)使RAAS中主要生物活性肽-醛固酮(Ald)含量下降,从而抑制RAAS的活性,达到间接调节血压的效果。RPJ还可通过减少内皮素-1(ET-1)含量来改善血管结构,降低血管壁损伤程度,使血管张力得到调节,从而起到降压的作用,并可通过减轻心肌细胞的病变程度以及相关病理变化来改善心室肥厚。

此外,火龙果种子油富含不饱和脂肪酸,其中主要包括亚油酸(41.28%)、油酸(26.17%)、角鲨烯(2.39%)、花生酸(1.01%)、亚麻酸(0.49%),这些不饱和脂肪酸在预防高血脂、心脑血管疾病、抗癌、抗衰老等方面有着良好的效果[57],适量摄入可发挥其优良的药理作用[77]。

火龙果中活性成分可促进胆固醇代谢,调节脂蛋白含量,降低血清中TC、TG水平,抑制有害自由基的产生和LDL氧化来改善心血管疾病,甜菜色素在以上过程中作用显著。其中的有效成分还可调节肾脏中相关反应物的含量,改善肾性高血压。另外,种子中的脂肪酸对心血管也有一定保护作用。由此可见,火龙果在降低胆固醇、降血脂、降血压,防治冠心病、动脉粥样硬化等方面有着重要作用。

2.7 对肥胖的影响和相关机理

近些年,肥胖率在世界范围内大幅度增长,肥胖不利于健康,且增加患病风险,其逐渐引起了世界性的关注[78]。食物摄入过多是导致肥胖的一个重要原因,阿片促黑激素皮质素原(Pomc)可增强能量消耗还可减少食物摄入[79];胰岛素受体(Insr)具有抑制食欲,改善胰岛素缺乏和抵抗,增强碳水化合物分解代谢的功能。

Nurul Shazini Ramli等[23]通过动物实验发现,摄入火龙果果汁后Pomc和Insr及其他相关基因的表达增强,减少了摄入的同时增强代谢消耗,这为改善肥胖提供了一个不错选择。FGF-21在肥胖和糖尿患者体内含量很高且处于抵抗状态,其表达最高的部位是肝脏。宋海昭等人深入研究了甜菜红素对肥胖的作用,实验表明白火龙果(Hylocereus undatus)甜菜色素可通过调节肝脏中相关代谢基因的表达,激活FGF-21信号通路,改善其抵抗并降低含量,促进脂肪酸分解,控制胆固醇和脂质合成以及脂肪组织肥大,来发挥减脂作用;红火龙果(Hylocereus polyrhizus)甜菜红素则是通过增加具有细胞脂解作用的自噬体数目并调节相关基因,使肝细胞的自噬程度上升,促进脂质的分解,抑制其积累,从而减少多余的脂肪[43,70]。

该课题组进一步研究了甜菜红素对高脂小鼠肠道微生物种群的影响,肠道内厚壁菌门数目多于拟杆菌门是导致肥胖的一大原因,而补充甜菜红素后小鼠肠道内厚壁菌门的数量明显下降,而拟杆菌门数目显著增多,甜菜红素是通过调节肠道菌群增加益生菌数量,来改善糖代谢和脂质代谢,从而使体重减轻[71]。

火龙果通过调节食欲和代谢相关基因的表达,减少食物的摄入并增加糖类和脂肪的分解消耗或是改善肠道菌群来增强能量代谢,来发挥减脂作用。

2.8 其他

火龙果除了具有以上功能以外,还能够保护肝脏、肾脏等器官,减轻相关病理损伤,并有助于排铅过程的顺利进行,其价值值得关注。

在火龙果的护肝作用研究过程中,宋海昭等[21]发现火龙果果汁(WPJ)中一些活性物质可通过调节肝脏中胆固醇和脂质代谢基因的表达,促进脂质分解抑制其累积,改善脂肪肝和肝脂肪变性,从而发挥护肝功效。起主要作用的是其中的甜菜色素[70]。魏海帆等[80]研究了火龙果对肾脏的影响,血肌酐(Cr)与尿素氮(BUN)是检验肾功能正常与否的重要指标,研究发现食用火龙果果皮、果肉后,D-半乳糖诱导的衰老小鼠体内这两个指标均有明显的下降(P<0.01),揭示了火龙果对肾脏的保护作用。

刘佳等[22]通过小鼠实验验证了火龙果的排铅功效,高铅含量的小鼠食用火龙果后,血液、骨骼、肝脏中的铅含量均有明显的下降(P<0.05),且血铅与骨铅含量随着火龙果摄入量的增加而减少,并存在剂量反应关系,分析认为火龙果中的微量元素、果胶、维生素C等都在促排铅过程中发挥了重要的作用。

3 结论

火龙果的生物活性成分丰富,营养价值突出,功能多种多样,有巨大的发展潜能。本文总结了其在抗氧化、抗癌、抗菌、抗炎症方面的作用,以及对心血管疾病、糖尿病、肝肾损伤、肥胖等代谢紊乱疾病的影响,并对部分作用机制进行了说明。然而目前研究还比较局限,更准确的作用机理、具体的成分和含量值得研究学者进一步挖掘。

值得一提的是火龙果的果皮,人们总是关注可食用的果实部分,而忽略的果皮,并将其当作废弃物丢掉,但其价值不容小觑。果皮中也含有丰富的多酚类、甜菜色素、类黄酮等抗氧化活性物质及其他营养成分。Lichen Wu等[17]在研究红火龙果(Hylocereus polyrhizus)的抗癌作用时就发现其果皮对黑色素瘤细胞的抑制作用显著高于果肉。另外,Mehrnoush Amid等[81]在火龙果(Hylocereus polyrhizus)果皮中提取出一种新型淀粉酶,这种酶具有耐热、稳定性强、选择性高的优良特性,提取成本也比较可观。文中也提到果皮中的一种碱性耐热蛋白酶,除了稳定以外,其成本低廉(约是商业酶的26%),作为天然产物其产量较为突出(71.3%)。除此之外,果皮优良的抗酪氨酸酶活性(抑制率66.29%)和丰富的维生素C使其具有美白皮肤的功效[82],其中的果胶[83]以及很少提及的火龙果籽油[5]在化妆品行业都有很好的应用。

随着科研技术的不断发展,火龙果的组分及含量将会被明确鉴定,其生理作用机制会被逐渐解释,果皮和果肉的价值也将被充分挖掘,以期在食品生产加工及质量控制、医药保健品研发、生物材料制备和生物技术等领域具有更广阔的应用前景。